Structural basis of the green-blue color switching in proteorhodopsin as determined by NMR spectroscopy

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 50, 2014, Pages 17578-17590

  Mao, Jiafei ^a   Do, Nhu Nguyen ^a   Scholz, Frank ^a   Reggie, Lenica ^a   Mehler, Michaela ^a   Lakatos, Andrea ^a   Ong, Yean Sin ^a   Ullrich, Sandra J ^a   Brown, Lynda J ^b   Brown, Richard C D ^b   Becker Baldus, Johanna ^a   Wachtveitl, Josef ^a   Glaubitz, Clemens ^a  

^a GOETHE UNIVERSITY   (Germany)

^b UNIVERSITY OF SOUTHAMPTON   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHEMICAL SHIFT; CHROMOPHORES; COLOR; LIPID BILAYERS; MAGIC ANGLE SPINNING; OPHTHALMOLOGY; PHOTOLYSIS; PROTEINS; REACTION INTERMEDIATES;

CHEMICAL SHIFT PERTURBATIONS; DYNAMIC NUCLEAR POLARIZATION; ENVIRONMENTAL ADAPTATION; MAS-NMR SPECTROSCOPY; PUMP-PROBE SPECTROSCOPY; SENSITIVITY ENHANCEMENTS; SOLID-STATE NMR SPECTROSCOPY; TIME-RESOLVED OPTICAL SPECTROSCOPY;

NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY;

CARBON; EYE PROTEIN; IMINE; PROTEORHODOPSIN; UNCLASSIFIED DRUG; RHODOPSIN;

ARTICLE; ISOMERIZATION; LIPID BILAYER; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PHOTOLYSIS; PHOTORECEPTOR; POINT MUTATION; PROTEIN STRUCTURE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; AMINO ACID SEQUENCE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; GENETICS; MOLECULAR GENETICS; MUTATION; SEQUENCE ALIGNMENT;

AMINO ACID SEQUENCE; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MUTATION; RHODOPSINS, MICROBIAL; SEQUENCE ALIGNMENT;

EID: 84919346559     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja5097946     Document Type: Article

References (81)

1. Beja, O.; Aravind, L.; Koonin, E. V.; Suzuki, M. T.; Hadd, A.; Nguyen, L. P.; Jovanovich, S. B.; Gates, C. M.; Feldman, R. A.; Spudich, J. L.; Spudich, E. N.; DeLong, E. F. Science 2000, 289, 1902
2. Hoffmann, J.; Aslimovska, L.; Bamann, C.; Glaubitz, C.; Bamberg, E.; Brutschy, B. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 3480
3. Klyszejko, A. L.; Shastri, S.; Mari, S. A.; Grubmuller, H.; Muller, D. J.; Glaubitz, C. J. Mol. Biol. 2008, 376, 35
4. Beja, O.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Leclerc, M.; DeLong, E. F. Nature 2001, 411, 786
5. de la Torre, J. R.; Christianson, L. M.; Beja, O.; Suzuki, M. T.; Karl, D. M.; Heidelberg, J.; DeLong, E. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 12830
6. DeLong, E. F. Nature 2009, 459, 200
7. Friedrich, T.; Geibel, S.; Kalmbach, R.; Chizhov, I.; Ataka, K.; Heberle, J.; Engelhard, M.; Bamberg, E. J. Mol. Biol. 2002, 321, 821
8. Gómez-Consarnau, L.; Akram, N.; Lindell, K.; Pedersen, A.; Neutze, R.; Milton, D. L.; Gonzälez, J. M.; Pinhassi, J. PLoS Biol. 2010, 8 e1000358
9. Gómez-Consarnau, L.; González, J. M.; Coll-Lladó, M.; Gourdon, P.; Pascher, T.; Neutze, R.; Pedrós-Alió, C.; Pinhassi, J. Nature 2007, 445, 210
10. Huber, R.; Köhler, T.; Lenz, M. O.; Bamberg, E.; Kalmbach, R.; Engelhard, M.; Wachtveitl, J. Biochemistry 2005, 44, 1800
11. Bergo, V.; Amsden, J. J.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Rothschild, K. J. Biochemistry 2004, 43, 9075
12. Reckel, S.; Gottstein, D.; Stehle, J.; Löhr, F.; Verhoefen, M.-K.; Takeda, M.; Silvers, R.; Kainosho, M.; Glaubitz, C.; Wachtveitl, J.; Bernhard, F.; Schwalbe, H.; Güntert, P.; Dötsch, V. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2011, 50, 11942
13. Hempelmann, F.; Hölper, S.; Verhoefen, M.-K.; Woerner, A. C.; Köhler, T.; Fiedler, S.-A.; Pfleger, N.; Wachtveitl, J.; Glaubitz, C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4645
14. Shi, L.; Lake, E. M.; Ahmed, M. A.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. Biochim. Biophys. Acta 2009, 1788, 2563
15. Mehler, M.; Scholz, F.; Ullrich, S. J.; Mao, J.; Braun, M.; Brown, L. J.; Brown, R. C.; Fiedler, S. A.; Becker-Baldus, J.; Wachtveitl, J.; Glaubitz, C. Biophys. J. 2013, 105, 385
16. Stone, K. M.; Voska, J.; Kinnebrew, M.; Pavlova, A.; Junk, M. J. N.; Han, S. G. Biophys. J. 2013, 104, 472
17. Ran, T.; Ozorowski, G.; Gao, Y.; Sineshchekov, O. A.; Wang, W.; Spudich, J. L.; Luecke, H. Acta Crystallogr., Sect. D 2013, 69, 1965
18. Bamann, C.; Bamberg, E.; Wachtveitl, J.; Glaubitz, C. Biochim. Biophys. Acta 2014, 1837, 614
19. Man, D.; Wang, W.; Sabehi, G.; Aravind, L.; Post, A. F.; Massana, R.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Beja, O. EMBO J. 2003, 22, 1725
20. Bamann, C.; Nagel, G.; Bamberg, E. Curr. Opin. Neurobiol. 2010, 20, 610
21. Kelemen, B. R.; Du, M.; Jensen, R. B. Biochim. Biophys. Acta 2003, 1618, 25
22. Wang, W. W.; Sineshchekov, O. A.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L. J. Biol. Chem. 2003, 278, 33985
23. Amsden, J. J.; Kralj, J. M.; Bergo, V. B.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Rothschild, K. J. Biochemistry 2008, 47, 11490
24. Hillebrecht, J. R.; Galan, J.; Rangarajan, R.; Ramos, L.; McCleary, K.; Ward, D. E.; Stuart, J. A.; Birge, R. R. Biochemistry 2006, 45, 1579
25. Kralj, J. M.; Bergo, V. B.; Amsden, J. J.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Rothschild, K. J. Biochemistry 2008, 47, 3447
26. Kralj, J. M.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Rothschild, K. J. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 11770
27. Maiti, T. K.; Yamada, K.; Inoue, K.; Kandori, H. Biochemistry 2012, 51, 3198
28. Ozaki, Y.; Kawashima, T.; Abe-Yoshizumi, R.; Kandori, H. Biochemistry 2014, 53, 6032
29. Subramaniam, S.; Greenhalgh, D. A.; Rath, P.; Rothschild, K. J.; Khorana, H. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 6873
30. Haeckel, M.; Hinz, H.-J.; Hedwig, G. R. Biophys. Chem. 1999, 82, 35
31. Zamyatnin, A. A. Annu. Rev. Biophys 1984, 13, 145
32. Wang, S.; Ladizhansky, V. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2014, 82, 1
33. Carravetta, M.; Eden, M.; Johannessen, O. G.; Luthman, H.; Verdegem, P. J. E.; Lugtenburg, J.; Sebald, A.; Levitt, M. H. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 10628
34. Spooner, P. J. R.; Sharples, J. M.; Goodall, S. C.; Seedorf, H.; Verhoeven, M. A.; Lugtenburg, J.; Bovee-Geurts, P. H. M.; DeGrip, W. J.; Watts, A. Biochemistry 2003, 42, 13371
35. Carravetta, M.; Zhao, X.; Johannessen, O. G.; Lai, W. C.; Verhoeven, M. A.; Bovee-Geurts, P. H. M.; Verdegem, P. J. E.; Kiihne, S.; Luthman, H.; de Groot, H. J. M.; deGrip, W. J.; Lugtenburg, J.; Levitt, M. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3948
36. Jaroniec, C. P.; Lansing, J. C.; Tounge, B. A.; Belenky, M.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 12929
37. Etzkorn, M.; Martell, S.; Andronesi, O. C.; Seidel, K.; Engelhard, M.; Baldus, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 459
38. Higman, V. A.; Varga, K.; Aslimovska, L.; Judge, P. J.; Sperling, L. J.; Rienstra, C. M.; Watts, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 8432
39. Wang, S.; Munro, R. A.; Shi, L.; Kawamura, I.; Okitsu, T.; Wada, A.; Kim, S. Y.; Jung, K. H.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. Nat. Methods 2013, 10, 1007
40. Ni, Q. Z.; Daviso, E.; Can, T. V.; Markhasin, E.; Jawla, S. K.; Swager, T. M.; Temkin, R. J.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 1933
41. Bajaj, V. S.; Mak-Jurkauskas, M. L.; Belenky, M.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 9244
42. Jacso, T.; Franks, W. T.; Rose, H.; Fink, U.; Broecker, J.; Keller, S.; Oschkinat, H.; Reif, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 432
43. Ong, Y. S.; Lakatos, A.; Becker-Baldus, J.; Pos, K. M.; Glaubitz, C. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 15754
44. Pfleger, N.; Lorch, M.; Woerner, A. C.; Shastri, S.; Glaubitz, C. J. Biomol. NMR 2008, 40, 15
45. Shi, L.; Ahmed, M. A.; Zhang, W.; Whited, G.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Mol. Biol. 2009, 386, 1078
46. Yang, J.; Aslimovska, L.; Glaubitz, C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4874
47. Sharaabi, Y.; Brumfeld, V.; Sheves, M. Biochemistry 2010, 49, 4457
48. Kiihne, S. R.; Creemers, A. F. L.; de Grip, W. J.; Bovee-Geurts, P. H. M.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 5734
49. Yao, X. L.; Schmidt-Rohr, K.; Hong, M. J. Magn. Reson. 2001, 149, 139
50. Song, C. S.; Hu, K. N.; Joo, C. G.; Swager, T. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11385
51. Verhoefen, M.-K.; Schäfer, G.; Shastri, S.; Weber, I.; Glaubitz, C.; Mäntele, W.; Wachtveitl, J. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1807, 1583
52. Hamanaka, T.; Kakudo, M.; Ashida, T.; Mitsui, T. Acta Crystallogr., Sect. B 1972, 28, 214
53. Concistre, M.; Johannessen, O. G.; McLean, N.; Bovee-Geurts, P. H.; Brown, R. C.; DeGrip, W. J.; Levitt, M. H. J. Biomol. NMR 2012, 53, 247
54. Lansing, J. C.; Hohwy, M.; Jaroniec, C. P.; Creemers, A. F. L.; Lugtenburg, J.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Biochemistry 2002, 41, 431
55. Yoshizawa, S.; Kumagai, Y.; Kim, H.; Ogura, Y.; Hayashi, T.; Iwasaki, W.; DeLong, E. F.; Kogure, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014, 111, 6732
56. Kloppmann, E.; Becker, T.; Ullmann, G. M. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2005, 61, 953
57. Mathies, R.; Stryer, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1976, 73, 2169
58. Schenkl, S.; van Mourik, F.; van der Zwan, G.; Haacke, S.; Chergui, M. Science 2005, 309, 917
59. Yan, B.; Spudich, J. L.; Mazur, P.; Vunnam, S.; Derguini, F.; Nakanishi, K. J. Biol. Chem. 1995, 270, 29668
60. Hu, J. G. G.; Sun, B. Q. Q.; Petkova, A. T.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. Biochemistry 1997, 36, 9316
61. Hu, J. G. G.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 9495
62. Buda, F.; deGroot, H. J. M.; Bifone, A. Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 4474
63. Verhoeven, M. A.; Creemers, A. F. L.; Bovee-Geurts, P. H. M.; De Grip, W. J.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M. Biochemistry 2001, 40, 3282
64. Creemers, A. F. L.; Bovee-Geurts, P. H. M.; DeGrip, W. J.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M. Biochemistry 2004, 43, 16011
65. Melaccio, F.; Ferre, N.; Olivucci, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14, 12485
66. Fujimoto, K.; Hayashi, S.; Hasegawa, J.; Nakatsuji, H. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 605
67. Fujimoto, K. J.; Asai, K.; Hasegawa, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 13107
68. Lee, H. M.; Kim, J.; Kim, C. J.; Kim, K. S. J. Chem. Phys. 2002, 116, 6549
69. Subramaniam, S.; Henderson, R. Nature 2000, 406, 653
70. Lanyi, J. K.; Luecke, H. Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 415
71. Hirai, T.; Subramaniam, S. PLoS One 2009, 4 e5769
72. Vonck, J. EMBO J. 2000, 19, 2152
73. Kuhlbrandt, W. Nature 2000, 406, 569
74. Kim, S. Y.; Waschuk, S. A.; Brown, L. S.; Jung, K. H. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 504
75. Ward, M. E.; Shi, L.; Lake, E.; Krishnamurthy, S.; Hutchins, H.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17434
76. Yao, X. L.; Hong, M. J. Biomol. NMR 2001, 20, 263
77. Vinogradov, E.; Madhu, P. K.; Vega, S. Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 443
78. Fung, B. M.; Khitrin, A. K.; Ermolaev, K. J. Magn. Reson. 2000, 142, 97
79. Hohwy, M.; Jakobsen, H. J.; Eden, M.; Levitt, M. H.; Nielsen, N. C. J. Chem. Phys. 1998, 108, 2686
80. Bak, M.; Rasmussen, J. T.; Nielsen, N. C. J. Magn. Reson. 2000, 147, 296
81. Hu, J.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 8880