Disorder- and dynamics-based regulatory mechanisms in toxin-antitoxin modules

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 13, 2014, Pages 6933-6947

  Loris, Remy ^a,b   Garcia Pino, Abel ^a,b  

^a DEPARTMENT OF PLANT SYSTEMS BIOLOGY   (Belgium)

^b VRIJE UNIVERSITEIT BRUSSEL   (Belgium)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ENCODING (SYMBOLS); GENES; TRANSCRIPTION;

EVOLUTIONARY ORIGIN; INTRINSIC DISORDER; REGULATORY MECHANISM; REGULATORY PROPERTIES; TOXIC PROTEINS; TYPE II;

TOXIC MATERIALS;

ANTITOXIN; INTRINSICALLY DISORDERED PROTEIN; TOXIN;

ANIMAL; BIOSYNTHESIS; CHEMISTRY; GENETICS; HUMAN;

ANIMALS; ANTITOXINS; HUMANS; INTRINSICALLY DISORDERED PROTEINS; TOXINS, BIOLOGICAL;

EID: 84904012511     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr400656f     Document Type: Review

References (115)

1. Pandey, D. P.; Gerdes, K. Nucleic Acids Res. 2005, 33, 966
2. Leplae, R.; Geeraerts, D.; Hallez, R.; Guglielmini, J.; Drèze, P.; Van Melderen, L. Nucleic Acids Res. 2011, 39, 5513
3. Gerdes, K.; Wagner, E. G. Curr. Opin. Microbiol. 2007, 10, 117
4. Fozo, E. M.; Hemm, M. R.; Storz, G. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2008, 72, 579
5. Buts, L.; Lah, J.; Dao-Thi, M. H.; Wyns, L.; Loris, R. Trends Biochem. Sci. 2005, 30, 672
6. Gerdes, K.; Christensen, S. K.; Løbner-Olesen, A. Nat. Rev. Microbiol. 2005, 3, 371
7. Blower, T. R.; Short, F. L.; Rao, F.; Mizuguchi, K.; Pei, X. Y.; Fineran, P. C.; Luisi, B. F.; Salmond, G. P. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 6158
8. Masuda, H.; Tan, Q.; Awano, N.; Wu, K. P.; Inouye, M. Mol. Microbiol. 2012, 84, 979
9. Wang, X.; Lord, D. M.; Cheng, H. Y.; Osbourne, D. O.; Hong, S. H.; Sanchez-Torres, V.; Quiroga, C.; Zheng, K.; Herrmann, T.; Peti, W.; Benedik, M. J.; Page, R.; Wood, T. K. Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 855
10. Bernard, P.; Couturier, M. J. Mol. Biol. 1992, 226, 735
11. Zhang, Y.; Zhang, J.; Hoeflich, K. P.; Ikura, M.; Qing, G.; Inouye, M. Mol. Cell 2003, 12, 913
12. Christensen, S. K.; Pedersen, K.; Hansen, F. G.; Gerdes, K. J. Mol. Biol. 2003, 332, 809
13. Pedersen, K.; Zavialov, A. V.; Pavlov, M. Y.; Elf, J.; Gerdes, K.; Ehrenberg, M. Cell 2003, 112, 131
14. Jiang, Y.; Pogliano, J.; Helinski, D. R.; Konieczny, I. Mol. Microbiol. 2002, 44, 971
15. Vesper, O.; Amitai, S.; Belitsky, M.; Byrgazov, K.; Kaberdina, A. C.; Engelberg-Kulka, H.; Moll, I. Cell 2011, 147, 147
16. Winther, K. S.; Gerdes, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 7403
17. Castro-Roa, D.; Garcia-Pino, A.; De Gieter, S.; van Nuland, N. A.; Loris, R.; Zenkin, N. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 811
18. Germain, E.; Castro-Roa, D.; Zenkin, N.; Gerdes, K. Mol. Cell 2013, 52, 248
19. Van Melderen, L.; Bernard, P.; Couturier, M. Mol. Microbiol. 1994, 11, 1151
20. Van Melderen, L.; Dao-Thi, M. H.; Lecchi, P.; Gottesman, S.; Couturier, M.; Maurizi, M. R. J. Biol. Chem. 1996, 271, 27730
21. Lehnherr, H.; Yarmolinsky, M. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995, 92, 3274
22. Christensen, S. K.; Mikkelsen, M.; Pedersen, K.; Gerdes, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 14328
23. Christensen, S. K.; Maenhaut-Michel, G.; Mine, N.; Gottesman, S.; Gerdes, K.; Van Melderen, L. Mol. Microbiol. 2004, 51, 1705
24. Donegan, N. P.; Thompson, E. T.; Fu, Z.; Cheung, A. L. J. Bacteriol. 2010, 192, 1416
25. Dao-Thi, M. H.; Messens, J.; Wyns, L.; Backmann, J. J. Mol. Biol. 2000, 299, 1373
26. Kamphuis, M. B.; Monti, M. C.; van den Heuvel, R. H.; Santos-Sierra, S.; Folkers, G. E.; Lemonnier, M.; Díaz-Orejas, R.; Heck, A. J.; Boelens, R. Proteins 2007, 67, 219
27. Monti, M. C.; Hernández-Arriaga, A. M.; Kamphuis, M. B.; López-Villarejo, J.; Heck, A. J.; Boelens, R.; Díaz-Orejas, R.; van den Heuvel, R. H. Nucleic Acids Res. 2007, 35, 1737
28. Dunker, A. K.; Obradovic, Z.; Romero, P.; Garner, E. C.; Brown, C. J. Genome Inf. Ser. Workshop Genome Inf. 2000, 11, 161
29. Liu, J.; Perumal, N. B.; Oldfield, C. J.; Su, E. W.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochemistry 2006, 45, 6873
30. Burra, P. V.; Kalmar, L.; Tompa, P. PLoS One 2010, 5, e12069
31. Xue, B.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N. J. Biomol. Struct. Dyn. 2012, 30, 137
32. Kahali, B.; Ghosh, T. C. J. Biomol. Struct. Dyn. 2013, 31, 472
33. Loris, R.; Marianovsky, I.; Lah, J.; Laeremans, T.; Engelberg-Kulka, H.; Glaser, G.; Muyldermans, S.; Wyns, L. J. Biol. Chem. 2003, 278, 28252
34. Loris, R.; Dao-Thi, M. H.; Bahassi, E. M.; Van Melderen, L.; Poortmans, F.; Liddington, R.; Couturier, M.; Wyns, L. J. Mol. Biol. 1999, 285, 1667
35. Hargreaves, D.; Santos-Sierra, S.; Giraldo, R.; Sabariegos-Jareņo, R.; de la Cueva-Méndez, G.; Boelens, R.; Díaz-Orejas, R.; Rafferty, J. B. Structure 2002, 10, 1425
36. Brown, B. L.; Grigoriu, S.; Kim, Y.; Arruda, J. M.; Davenport, A.; Wood, T. K.; Peti, W.; Page, R. PLoS Pathog. 2009, 5, e1000706
37. Smith, J. A.; Magnuson, R. D. J. Bacteriol. 2004, 186, 2692
38. Garcia-Pino, A.; Christensen-Dalsgaard, M.; Wyns, L.; Yarmolinsky, M.; Magnuson, R. D.; Gerdes, K.; Loris, R. J. Biol. Chem. 2008, 283, 30821
39. Engel, P.; Goepfert, A.; Stanger, F. V.; Harms, A.; Schmidt, A.; Schirmer, T.; Dehio, C. Nature 2012, 482, 107
40. De Jonge, N.; Garcia-Pino, A.; Buts, L.; Haesaerts, S.; Charlier, D.; Zangger, K.; Wyns, L.; De Greve, H.; Loris, R. Mol. Cell 2009, 35, 154
41. Dalton, K. M.; Crosson, S. Biochemistry 2010, 49, 2205
42. Kamada, K.; Hanaoka, F. Mol. Cell 2005, 19, 497
43. Mattison, K.; Wilbur, J. S.; So, M.; Brennan, R. G. J. Biol. Chem. 2006, 281, 37942
44. Park, J. H.; Yamaguchi, Y.; Inouye, M. Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 3794
45. Li, G. Y.; Zhang, Y.; Inouye, M.; Ikura, M. J. Biol. Chem. 2009, 284, 14628
46. Fu, Z.; Donegan, N. P.; Memmi, G.; Cheung, A. L. J. Bacteriol. 2007, 189, 8871
47. Pellegrini, O.; Mathy, N.; Gogos, A.; Shapiro, L.; Condon, C. Mol. Microbiol. 2005, 56, 1139
48. Donegan, N. P.; Cheung, A. L. J. Bacteriol. 2009, 191, 2795
49. Meinhart, A.; Alonso, J. C.; Sträter, N.; Saenger, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 1661
50. Khoo, S. K.; Loll, B.; Chan, W. T.; Shoeman, R. L.; Ngoo, L.; Yeo, C. C.; Meinhart, A. J. Biol. Chem. 2007, 282, 19606
51. Hallez, R.; Geeraerts, D.; Sterckx, Y.; Mine, N.; Loris, R.; Van Melderen, L. Mol. Microbiol. 2010, 76, 719
52. Madl, T.; Van Melderen, L.; Mine, N.; Respondek, M.; Oberer, M.; Keller, W.; Khatai, L.; Zangger, K. J. Mol. Biol. 2006, 364, 170
53. Li, G. Y.; Zhang, Y.; Inouye, M.; Ikura, M. J. Mol. Biol. 2008, 380, 107
54. Oberer, M.; Zangger, K.; Gruber, K.; Keller, W. Protein Sci. 2007, 16, 1676
55. Cherny, I.; Gazit, E. J. Biol. Chem. 2004, 279, 8252
56. Garcia-Pino, A.; Balasubramanian, S.; Wyns, L.; Gazit, E.; De Greve, H.; Magnuson, R. D.; Charlier, D.; van Nuland, N. A.; Loris, R. Cell 2010, 142, 101
57. Sterckx, Y. G. J.; Volkov, A. N.; Vranken, W. F.; Kragelj, J.; Ringkjøbing-Jensen, M.; Buts, L.; Garcia-Pino, A.; Jové, T.; Van Melderen, L.; Blackledge, M.; van Nuland, N. A. J.; Loris, R. Structure 2014, 10.1016/j.str.2014.03.012
58. Takagi, H.; Kakuta, Y.; Okada, T.; Yao, M.; Tanaka, I.; Kimura, M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2005, 12, 327
59. Kumar, P.; Issac, B.; Dodson, E. J.; Turkenburg, J. P.; Mande, S. C. J. Mol. Biol. 2008, 383, 482
60. Cherny, I.; Rockah, L.; Gazit, E. J. Biol. Chem. 2005, 280, 30063
61. Gazit, E.; Sauer, R. T. J. Biol. Chem. 1999, 274, 2652
62. Oberer, M.; Lindner, H.; Glatter, O.; Kratky, C.; Keller, W. Biol. Chem. 1999, 380, 1413
63. Cherny, I.; Overgaard, M.; Borch, J.; Bram, Y.; Gerdes, K.; Gazit, E. Biochemistry 2007, 46, 12152
64. Lah, J.; Marianovsky, I.; Glaser, G.; Engelberg-Kulka, H.; Kinne, J.; Wyns, L.; Loris, R. J. Biol. Chem. 2003, 278, 14101
65. Lah, J.; Simic, M.; Vesnaver, G.; Marianovsky, I.; Glaser, G.; Engelberg-Kulka, H.; Loris, R. J. Biol. Chem. 2005, 280, 17397
66. Hansen, S.; Vulić, M.; Min, J.; Yen, T. J.; Schumacher, M. A.; Brennan, R. G.; Lewis, K. PLoS One 2012, 7, e39185
67. Suskiewicz, M. J.; Sussman, J. L.; Silman, I.; Shaul, Y. Protein Sci. 2011, 20, 1285
68. Wang, X.; Kim, Y.; Hong, S. H.; Ma, Q.; Brown, B. L.; Pu, M.; Tarone, A. M.; Benedik, M. J.; Peti, W.; Page, R.; Wood, T. K. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 359
69. Drobnak, I.; De Jonge, N.; Haesaerts, S.; Vesnaver, G.; Loris, R.; Lah, J. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 1288
70. Mutschler, H.; Reinstein, J.; Meinhart, A. J. Biol. Chem. 2010, 285, 21797
71. Oldfield, C. J.; Cheng, Y.; Cortese, M. S.; Romero, P.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochemistry 2005, 44, 12454
72. Mohan, A.; Oldfield, C. J.; Radivojac, P.; Vacic, V.; Cortese, M. S.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N. J. Mol. Biol. 2006, 362, 1043
73. Wright, P. E.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol. 1999, 293, 321
74. Wright, P. E.; Dyson, H. J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 31
75. Sugase, K.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Nature 2007, 447, 1021
76. De Jonge, N.; Simic, M.; Buts, L.; Haesaerts, S.; Roelants, K.; Garcia-Pino, A.; Sterckx, Y.; De Greve, H.; Lah, J.; Loris, R. Mol. Microbiol. 2012, 84, 965
77. Dunker, A. K.; Cortese, M. S.; Romero, P.; Iakoucheva, L. M.; Uversky, V. N. FEBS J. 2005, 272, 5129
78. Simanshu, D. K.; Yamaguchi, Y.; Park, J. H.; Inouye, M.; Patel, D. J. Mol. Cell 2013, 52, 447
79. Gogos, A.; Mu, H.; Bahna, F.; Gomez, C. A.; Shapiro, L. Proteins 2003, 53, 320
80. Kamada, K.; Hanaoka, F.; Burley, S. K. Mol. Cell 2003, 11, 875
81. Neubauer, C.; Gao, Y. G.; Andersen, K. R.; Dunham, C. M.; Kelley, A. C.; Hentschel, J.; Gerdes, K.; Ramakrishnan, V.; Brodersen, D. E. Cell 2009, 139, 1084
82. Dao-Thi, M. H.; Van Melderen, L.; De Genst, E.; Afif, H.; Buts, L.; Wyns, L.; Loris, R. J. Mol. Biol. 2005, 348, 1091
83. Kamphuis, M. B.; Bonvin, A. M. J. J.; Monti, M. C.; Lemonnier, M.; Munoz-Gomez, A.; van den Heuvel, R. H. H.; Diaz-Orejas, R.; Boelens, R. J. Mol. Biol. 2006, 357, 115
84. Wang, N. R.; Hergenrother, P. J. Anal. Biochem. 2007, 371, 173
85. Agarwal, S.; Mishra, N. K.; Bhatnagar, S.; Bhatnagar, R. J. Biol. Chem. 2010, 285, 7254
86. Belitsky, M.; Avshalom, H.; Erental, A.; Yelin, I.; Kumar, S.; London, N.; Sperber, M.; Schueler-Furman, O.; Engelberg-Kulka, H. Mol. Cell 2011, 41, 625
87. Miallau, L.; Faller, M.; Chiang, J.; Arbing, M.; Guo, F.; Cascio, D.; Eisenberg, D. J. Biol. Chem. 2009, 284, 276
88. Dienemann, C.; Bøggild, A.; Winther, K. S.; Gerdes, K.; Brodersen, D. E. J. Mol. Biol. 2011, 414, 713
89. Maté, M. J.; Vincentelli, R.; Foos, N.; Raoult, D.; Cambillau, C.; Ortiz-Lombardía, M. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 3245
90. Yarbrough, M. L.; Li, Y.; Kinch, L. N.; Grishin, N. V.; Ball, H. L.; Orth, K. Science 2009, 323, 269
91. Worby, C. A.; Mattoo, S.; Kruger, R. P.; Corbeil, L. B.; Koller, A.; Mendez, J. C.; Zekarias, B.; Lazar, C.; Dixon, J. E. Mol. Cell 2009, 34, 93
92. Feng, F.; Yang, F.; Rong, W.; Wu, X.; Zhang, J.; Chen, S.; He, C.; Zhou, J. M. Nature 2012, 485, 114
93. Mukherjee, S.; Liu, X.; Arasaki, K.; McDonough, J.; Galán, J. E.; Roy, C. R. Nature 2011, 477, 103
94. Campanacci, V.; Mukherjee, S.; Roy, C. R.; Cherfils, J. EMBO J. 2013, 32, 1469
95. Desveaux, D.; Singer, A. U.; Wu, A. J.; McNulty, B. C.; Musselwhite, L.; Nimchuk, Z.; Sondek, J.; Dangl, J. L. PLoS Pathog. 2007, 3, e48
96. Garcia-Pino, A.; Zenkin, N.; Loris, R. Trends Biochem. Sci. 2014, 39, 121
97. Goepfert, A.; Stanger, F. V.; Dehio, C.; Schirmer, T. PLoS One 2013, 8, e64901
98. Tam, J. E.; Kline, B. C. Mol. Gen. Genet. 1989, 219, 26
99. Ruiz-Echevarría, M. J.; Berzal-Herranz, A.; Gerdes, K.; Díaz-Orejas, R. Mol. Microbiol. 1991, 5, 2685
100. Roberts, R. C.; Spangler, C.; Helinski, D. R. J. Biol. Chem. 1993, 268, 27109
101. Magnuson, R.; Yarmolinsky, M. B. J. Bacteriol. 1998, 180, 6342
102. Afif, H.; Allali, N.; Couturier, M.; Van Melderen, L. Mol. Microbiol. 2001, 41, 73
103. Tam, J. E.; Kline, B. C. J. Bacteriol. 1989, 171, 2353
104. Magnuson, R.; Lehnherr, H.; Mukhopadhyay, G.; Yarmolinsky, M. B. J. Biol. Chem. 1996, 271, 18705
105. Marianovsky, I.; Aizenman, E.; Engelberg-Kulka, H.; Glaser, G. J. Biol. Chem. 2001, 276, 5975
106. Dao-Thi, M. H.; Charlier, D.; Loris, R.; Maes, D.; Messens, J.; Wyns, L.; Backmann, J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 3733
107. Winther, K. S.; Gerdes, K. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 4347
108. Kedzierska, B.; Lian, L. Y.; Hayes, F. Nucleic Acids Res. 2007, 35, 325
109. Bailey, S. E.; Hayes, F. J. Bacteriol. 2009, 191, 762
110. Overgaard, M.; Borch, J.; Jørgensen, M. G.; Gerdes, K. Mol. Microbiol. 2008, 69, 841
111. Bøggild, A.; Sofos, N.; Andersen, K. R.; Feddersen, A.; Easter, A. D.; Passmore, L. A.; Brodersen, D. E. Structure 2012, 20, 1641
112. Black, S. D.; Irwin, B.; Moyed, H. S. J. Bacteriol. 1994, 176, 4081
113. Schumacher, M. A.; Piro, K. M.; Xu, W.; Hansen, S.; Lewis, K.; Brennan, R. G. Science 2009, 323, 396
114. Overgaard, M.; Borch, J.; Gerdes, K. J. Mol. Biol. 2009, 394, 183
115. Brown, B. L.; Lord, D. M.; Grigoriu, S.; Peti, W.; Page, R. J. Biol. Chem. 2013, 288, 1286