Probing conformational change of intrinsically disordered α-synuclein to helical structures by distinctive regional interactions with lipid membranes

Analytical Chemistry

Volumn 86, Issue 3, 2014, Pages 1909-1916

  Lee, Shin Jung C ^a   Lee, Jong Wha ^a   Choi, Tae Su ^a   Jin, Kyeong Sik ^a   Lee, Seonghwan ^a   Ban, Changill ^a   Kim, Hugh I ^a  

^a Pohang University of Science and Technology (POSTECH)   (South Korea)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ELECTROSPRAY IONIZATION MASS SPECTROMETRY; HYDROGEN-DEUTERIUM EXCHANGE; HYDROPHOBIC INTERACTIONS; INTRINSICALLY DISORDERED PROTEINS; ION MOBILITY-MASS SPECTROMETRY; LARGE UNILAMELLAR VESICLES; PROTEIN-MEMBRANE INTERACTIONS; SMALL ANGLE X-RAY SCATTERING;

ELECTROSPRAY IONIZATION; ETHANOL; LIPOSOMES; MASS SPECTROMETRY; PROTEINS;

LIPIDS;

ALPHA SYNUCLEIN; LIPOSOME; PHOSPHOLIPID;

ARTICLE; CELL MEMBRANE; CHEMISTRY; LIPID BILAYER; METABOLISM; PROTEIN BINDING; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE;

ALPHA-SYNUCLEIN; CELL MEMBRANE; LIPID BILAYERS; PHOSPHOLIPIDS; PROTEIN BINDING; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; UNILAMELLAR LIPOSOMES;

EID: 84893536897     PISSN: 00032700     EISSN: 15206882     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ac404132g     Document Type: Article

References (71)

1. Polymeropoulos, M. H.; Lavedan, C.; Leroy, E.; Ide, S. E.; Dehejia, A.; Dutra, A.; Pike, B.; Root, H.; Rubenstein, J.; Boyer, R.; Stenroos, E. S.; Chandrasekharappa, S.; Athanassiadou, A.; Papapetropoulos, T.; Johnson, W. G.; Lazzarini, A. M.; Duvoisin, R. C.; Di Iorio, G.; Golbe, L. I.; Nussbaum, R. L. Science 1997, 276, 2045
2. Spillantini, M. G.; Schmidt, M. L.; Lee, V. M. Y.; Trojanowski, J. Q.; Jakes, R.; Goedert, M. Nature 1997, 388, 839
3. Maroteaux, L.; Campanelli, J.; Scheller, R. J. Neurosci. 1988, 8, 2804
4. Clayton, D. F.; George, J. M. J. Neurosci. Res. 1999, 58, 120
5. Lotharius, J.; Brundin, P. Nat. Rev. Neurosci. 2002, 3, 932
6. Bartels, T.; Choi, J. G.; Selkoe, D. J. Nature 2011, 477, 107
7. Wang, W.; Perovic, I.; Chittuluru, J.; Kaganovich, A.; Nguyen, L. T. T.; Liao, J.; Auclair, J. R.; Johnson, D.; Landeru, A.; Simorellis, A. K.; Ju, S.; Cookson, M. R.; Asturias, F. J.; Agar, J. N.; Webb, B. N.; Kang, C.; Ringe, D.; Petsko, G. A.; Pochapsky, T. C.; Hoang, Q. Q. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 17797
8. Fauvet, B.; Mbefo, M. K.; Fares, M.-B.; Desobry, C.; Michael, S.; Ardah, M. T.; Tsika, E.; Coune, P.; Prudent, M.; Lion, N.; Eliezer, D.; Moore, D. J.; Schneider, B.; Aebischer, P.; El-Agnaf, O. M.; Masliah, E.; Lashuel, H. A. J. Biol. Chem. 2012, 287, 15345
9. Binolfi, A.; Theillet, F. X.; Selenko, P. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 950
10. Ulmer, T. S.; Bax, A.; Cole, N. B.; Nussbaum, R. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 9595
11. Bodner, C. R.; Maltsev, A. S.; Dobson, C. M.; Bax, A. Biochemistry 2010, 49, 862
12. Ferreon, A. C. M.; Gambin, Y.; Lemke, E. A.; Deniz, A. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 5645
13. Comellas, G.; Lemkau, L. R.; Zhou, D. H.; George, J. M.; Rienstra, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5090
14. Munishkina, L. A.; Phelan, C.; Uversky, V. N.; Fink, A. L. Biochemistry 2003, 42, 2720
15. Anderson, V. L.; Ramlall, T. F.; Rospigliosi, C. C.; Webb, W. W.; Eliezer, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 18850
16. Zhu, M.; Fink, A. L. J. Biol. Chem. 2003, 278, 16873
17. Der-Sarkissian, A.; Jao, C. C.; Chen, J.; Langen, R. J. Biol. Chem. 2003, 278, 37530
18. Reynolds, N. P.; Soragni, A.; Rabe, M.; Verdes, D.; Liverani, E.; Handschin, S.; Riek, R.; Seeger, S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19366
19. Madine, J.; Hughes, E.; Doig, A. J.; Middleton, D. A. Mol. Membr. Biol. 2008, 25, 518
20. Smith, D. P.; Tew, D. J.; Hill, A. F.; Bottomley, S. P.; Masters, C. L.; Barnham, K. J.; Cappai, R. Biochemistry 2008, 47, 1425
21. Georgieva, E. R.; Ramlall, T. F.; Borbat, P. P.; Freed, J. H.; Eliezer, D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12856
22. Rhoades, E.; Ramlall, T. F.; Webb, W. W.; Eliezer, D. Biophys. J. 2006, 90, 4692
23. Trexler, A. J.; Rhoades, E. Biochemistry 2009, 48, 2304
24. Jao, C. C.; Der-Sarkissian, A.; Chen, J.; Langen, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 8331
25. Cheng, C.-Y.; Varkey, J.; Ambroso, M. R.; Langen, R.; Han, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 16838
26. Breuker, K.; McLafferty, F. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18145
27. Wyttenbach, T.; Bowers, M. T. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 12266
28. Pierson, N. A.; Chen, L.; Valentine, S. J.; Russell, D. H.; Clemmer, D. E. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13810
29. Jarrold, M. F. Annu. Rev. Phys. Chem. 2000, 51, 179
30. Bohrer, B. C.; Merenbloom, S. I.; Koeniger, S. L.; Hilderbrand, A. E.; Clemmer, D. E. Ann. Rev. Anal. Chem. 2008, 1, 293
31. Bernstein, S. L.; Liu, D.; Wyttenbach, T.; Bowers, M. T.; Lee, J. C.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2004, 15, 1435
32. Canon, F.; Ballivian, R.; Chirot, F.; Antoine, R.; Sarni-Manchado, P.; Lemoine, J.; Dugourd, P. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7847
33. Harvey, S. R.; Porrini, M.; Stachl, C.; MacMillan, D.; Zinzalla, G.; Barran, P. E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 19384
34. Bernstein, S. L.; Dupuis, N. F.; Lazo, N. D.; Wyttenbach, T.; Condron, M. M.; Bitan, G.; Teplow, D. B.; Shea, J.-E.; Ruotolo, B. T.; Robinson, C. V.; Bowers, M. T. Nat. Chem. 2009, 1, 326
35. Dupuis, N. F.; Wu, C.; Shea, J.-E.; Bowers, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18283
36. Dedmon, M. M.; Lindorff-Larsen, K.; Christodoulou, J.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 127, 476
37. Waudby, C. A.; Camilloni, C.; Fitzpatrick, A. W. P.; Cabrita, L. D.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M.; Christodoulou, J. PLoS One 2013, 8 e72286
38. Cammers-Goodwin, A.; Allen, T. J.; Oslick, S. L.; McClure, K. F.; Lee, J. H.; Kemp, D. S. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 3082
39. Receveur-Brechot, V.; Durand, D. Curr. Protein Pept. Sci. 2012, 13, 55
40. Uversky, V. N.; Li, J.; Fink, A. L. J. Biol. Chem. 2001, 276, 10737
41. Frimpong, A. K.; Abzalimov, R. R.; Uversky, V. N.; Kaltashov, I. A. Proteins 2010, 78, 714
42. Natalello, A.; Benetti, F.; Doglia, S. M.; Legname, G.; Grandori, R. Proteins 2011, 79, 611
43. Di Paolo, G.; Kim, T. W. Nat. Rev. Neurosci. 2011, 12, 284
44. Lee, H.-J.; Choi, C.; Lee, S.-J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 671
45. Zhu, M.; Li, J.; Fink, A. L. J. Biol. Chem. 2003, 278, 40186
46. Takamori, S.; Holt, M.; Stenius, K.; Lemke, E. A.; Grønborg, M.; Riedel, D.; Urlaub, H.; Schenck, S.; Brügger, B.; Ringler, P.; Müller, S. A.; Rammner, B.; Gräter, F.; Hub, J. S.; De Groot, B. L.; Mieskes, G.; Moriyama, Y.; Klingauf, J.; Grubmüller, H.; Heuser, J.; Wieland, F.; Jahn, R. Cell 2006, 127, 831
47. Shi, H.; Pierson, N. A.; Valentine, S. J.; Clemmer, D. E. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 3344
48. Maiti, N. C.; Apetri, M. M.; Zagorski, M. G.; Carey, P. R.; Anderson, V. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2399
49. Jo, E.; McLaurin, J.; Yip, C. M.; St. George-Hyslop, P.; Fraser, P. E. J. Biol. Chem. 2000, 275, 34328
50. Narayanan, V.; Scarlata, S. Biochemistry 2001, 40, 9927
51. Demmers, J. A. A.; Haverkamp, J.; Heck, A. J. R.; Koeppe, R. E.; Killian, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 3189
52. Hansen, R. K.; Broadhurst, R. W.; Skelton, P. C.; Arkin, I. T. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2002, 13, 1376
53. Del Mar, C.; Greenbaum, E. A.; Mayne, L.; Englander, S. W.; Woods, V. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 15477
54. Bartels, T.; Ahlstrom, L. S.; Leftin, A.; Kamp, F.; Haass, C.; Brown, M. F.; Beyer, K. Biophys. J. 2010, 99, 2116
55. Bussell, R., Jr.; Ramlall, T. F.; Eliezer, D. Protein Sci. 2005, 14, 862
56. Shvadchak, V. V.; Yushchenko, D. A.; Pievo, R.; Jovin, T. M. FEBS Lett. 2011, 585, 3513
57. Perrin, R. J.; Woods, W. S.; Clayton, D. F.; George, J. M. J. Biol. Chem. 2000, 275, 34393
58. Bussell, R., Jr.; Eliezer, D. J. Mol. Biol. 2003, 329, 763
59. Davidson, W. S.; Jonas, A.; Clayton, D. F.; George, J. M. J. Biol. Chem. 1998, 273, 9443
60. Perlmutter, J. D.; Braun, A. R.; Sachs, J. N. J. Biol. Chem. 2009, 284, 7177
61. Ullman, O.; Fisher, C. K.; Stultz, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19536
62. Bryson, J. W.; Betz, S. F.; Lu, H. S.; Suich, D. J.; Zhou, H. X. X.; Oneil, K. T.; Degrado, W. F. Science 1995, 270, 935
63. Blaber, M.; Zhang, X.; Matthews, B. Science 1993, 260, 1637
64. Op den Kamp, J. A. F. Annu. Rev. Biochem. 1979, 48, 47
65. Giasson, B. I.; Murray, I. V. J.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M.-Y. J. Biol. Chem. 2001, 276, 2380
66. Bisaglia, M.; Trolio, A.; Bellanda, M.; Bergantino, E.; Bubacco, L.; Mammi, S. Protein Sci. 2006, 15, 1408
67. Cole, N. B.; Murphy, D. D.; Grider, T.; Rueter, S.; Brasaemle, D.; Nussbaum, R. L. J. Biol. Chem. 2002, 277, 6344
68. Volles, M. J.; Lee, S.-J.; Rochet, J.-C.; Shtilerman, M. D.; Ding, T. T.; Kessler, J. C.; Lansbury, P. T. Biochemistry 2001, 40, 7812
69. Zhao, H.; Tuominen, E. K. J.; Kinnunen, P. K. J. Biochemistry 2004, 43, 10302
70. Haque, F.; Pandey, A. P.; Cambrea, L. R.; Rochet, J.-C.; Hovis, J. S. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 4070
71. Giehm, L.; Oliveira, C. L. P.; Christiansen, G.; Pedersen, J. S.; Otzen, D. E. J. Mol. Biol. 2010, 401, 115