Conformational freedom of metalloproteins revealed by paramagnetism-assisted NMR

Coordination Chemistry Reviews

Volumn 257, Issue 19-20, 2013, Pages 2652-2667

  Fragai, Marco ^a   Luchinat, Claudio ^a   Parigi, Giacomo ^a   Ravera, Enrico ^a  

^a UNIVERSITY OF FLORENCE   (Italy)

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Conformational heterogeneity; Multiple conformations; Paramagnetic NMR; Paramagnetic relaxation enhancements; Pseudocontact shifts; Residual dipolar couplings

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EID: 84882890430     PISSN: 00108545     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1016/j.ccr.2013.02.009     Document Type: Review

References (133)

1. Perutz M.F., Rossmann M.G., Cullis A.F., Muirhead H., Will G., North A.C.T. Nature 1960, 185:416.
2. Kendrew J.C., Dickerson R.E., Strandberg B.E., Hart R.G., Phillips D.C., Shore V.C. Nature 1960, 185:422.
3. Green D.W., Ingram V.M., Perutz M. Proc. R. Soc. Lond. 1954, 225:287.
4. Hendrickson W.A. Science 1991, 254:51.
5. Bertini I., Luchinat C., Tarchi D. Chem. Phys. Lett. 1993, 203:445.
6. Bertini I., Luchinat C., Piccioli M., Tarchi D. Concepts Magn. Reson. 1994, 6:307.
7. Banci L., Bertini I., Eltis L.D., Felli I.C., Kastrau D.H.W., Luchinat C., Piccioli M., Pierattelli R., Smith M. Eur. J. Biochem. 1994, 225:715.
8. Banci L., Bertini I., Bren K.L., Cremonini M.A., Gray H.B., Luchinat C., Turano P. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1:117.
9. Banci L., Bertini I., Huber J.G., Luchinat C., Rosato A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120:12903.
10. Bertini I., Luchinat C., Parigi G. Concepts Magn. Reson. 2002, 14:259.
11. Bertini I., Luchinat C., Parigi G. Coord. Chem. Rev. 2011, 255:649.
12. Anthis N.J., Doucleff M., Clore G.M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133:18966.
13. Tang C., Schwieters C.D., Clore G.M. Nature 2007, 449:1078.
14. NMR of Biomolecules 2012, Wiley-VCH, Weinheim, Germany. Bertini, McGreevy, Parigi (Eds.).
15. Keizers P.H.J., Ubbink M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2011, 58:88.
16. Tang C., Iwahara J., Clore G.M. Nature 2006, 444:383.
17. Andreini C., Bertini I., Cavallaro G., Holliday G.L., Thornton J.M. J. Biol. Inorg. Chem. 2008, 13:1205.
18. Degtyarenko K.N. Bioinformatics 2000, 16:851.
19. Su X.C., Huber T., Dixon N.E., Otting G. Chembiochem 2006, 7:1599.
20. Su X.C., Man B., Beeren S., Liang H., Simonsen S., Schmitz C., Huber T., Messerle B.A., Otting G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130:10486.
21. Vlasie M.D., Fernández-Busnadiego R., Prudêncio M., Ubbink M. J. Mol. Biol. 2008, 375:1405.
22. Zhuang T., Lee H.S., Imperiali B., Prestegard J.H. Protein Sci. 2008, 17:1220.
23. Häussinger D., Huang J., Grzesiek S. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131:14761.
24. Bertini I., Luchinat C., Parigi G., Pierattelli R. Dalton Trans. 2008, 2008:3782.
25. Bertini I., Luchinat C., Parigi G., Pierattelli R. Chembiochem 2005, 6:1536.
26. Wang L.C., Pang Y.X., Holder T., Brender J.R., Kurochkin A.V., Zuiderweg E.R.P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98:7684.
27. Eisenmesser E.Z., Bosco D.A., Akke M., Kern D. Science 2002, 295:1520.
28. Lindorff-Larsen K., Best R.B., DePristo M.A., Dobson C.M., Vendruscolo M. Nature 2005, 433:128.
29. Huang Y.J., Montelione G.T. Nature 2005, 438:36.
30. Fragai M., Luchinat C., Parigi G. Acc. Chem. Res. 2006, 39:909.
31. Tzeng S.R., Kalodimos C.G. Nature 2009, 462:368.
32. Li P., Banjade S., Cheng H.-C., Kim S., Chen B., Guo L., Llaguno M., Hollingsworth J.V., King D.S., Banani S.F., et al. Nature 2012, 483:336.
33. Bertini I., Giachetti A., Luchinat C., Parigi G., Petoukhov M.V., Pierattelli R., Ravera E., Svergun D.I. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132:13553.
34. Bertini I., Janik M.B.L., Lee Y.-M., Luchinat C., Rosato A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123:4181.
35. Martin L.J., Hähnke M.J., Wöhnert J., Silvaggi N.R., Allen K.N., Schwalbe H., Imperiali B. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129:7106.
36. Wohnert J., Franz K.J., Nitz M., Imperiali B., Schwalbe H. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125:13338.
37. Veglia G., Opella S.J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122:11733.
38. Barthelmes K., Reynolds A.M., Peisach E., Jonker H.R.A., DeNunzio N.J., Allen K.N., Imperiali B., Schwalbe H. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133:808.
39. Su X.C., McAndrew K., Huber T., Otting G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130:1681.
40. Man B., Su X.C., Liang H., Simonsen S., Huber T., Messerle B.A., Otting G. Chem. Eur. J. 2010, 16:3827.
41. Keizers P.H., Desreux J.F., Overhand M., Ubbink M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129:9292.
42. Hass M.A.S., Keizers P.H.J., Blok A., Hiruma Y., Ubbink M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132:9952.
43. Saio T., Ogura K., Yokochi M., Kobashigawa Y., Inagaki F. J. Biomol. NMR 2009, 44:157.
44. Volkov A.N., Worrall J.A.R., Holtzmann E., Ubbink M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103:18945.
45. Volkov A.N., Ubbink M., Van Nuland N.A.J. J. Biomol. NMR 2010, 48:225.
46. Bashir Q., Volkov A.N., Ullmann G.M., Ubbink M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132:241.
47. Fawzi N.L., Doucleff M., Suh J.Y., Clore G.M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107:1379.
48. Ghose R., Prestegard J.H. J. Magn. Reson. 1997, 128:138.
49. Bertini I., Kowalewski J., Luchinat C., Parigi G. J. Magn. Reson. 2001, 152:103.
50. Pintacuda G., Kaikkonen A., Otting G. J. Magn. Reson. 2004, 171:233.
51. Bodenhausen G., Ruben D.J. Chem. Phys. Lett. 1980, 69:185.
52. Bertini I., Luchinat C., Parigi G. Progr. NMR Spectrosc. 2002, 40:249.
53. Bertini I., Donaire A., Jiménez B., Luchinat C., Parigi G., Piccioli M., Poggi L. J. Biomol. NMR 2001, 21:85.
54. Bertini I., Faraone-Mennella J., Gray B.H., Luchinat C., Parigi G., Winkler J.R. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9:224.
55. Bertini I., Calderone V., Cerofolini L., Fragai M., Geraldes C.F.G.C., Hermann P., Luchinat C., Parigi G., Teixeira J.M.C. FEBS Lett. 2012, 586:557.
56. Das Gupta S., Hu X., Keizers P.H.J., Liu W.-M., Luchinat C., Nagulapalli M., Overhand M., Parigi G., Sgheri L., Ubbink M. J. Biomol. NMR 2011, 51:253.
57. Bertini I., Longinetti M., Luchinat C., Parigi G., Sgheri L. J. Biomol. NMR 2002, 22:123.
58. Bertini I., Kursula P., Luchinat C., Parigi G., Vahokoski J., Willmans M., Yuan J. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131:5134.
59. Bertini I., Luchinat C., Parigi G. Solution NMR of Paramagnetic Molecules 2001, Elsevier, Amsterdam.
60. Simon B., Madl T., Mackereth C.D., Nilges M., Sattler M. Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49:1967.
61. Gabel F., Simon B., Nilges M., Petoukhov M.V., Svergun D., Sattler M. J. Biomol. NMR 2008, 41:199.
62. Bertini I., Felli I.C., Luchinat C., Parigi G., Pierattelli R. Chembiochem 2007, 8:1422.
63. Balayssac S., Bertini I., Luchinat C., Parigi G., Piccioli M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128:15042.
64. Longinetti M., Luchinat C., Parigi G., Sgheri L. Inv. Probl. 2006, 22:1485.
65. Lipari G., Szabo A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104:4546.
66. Brüschweiler R., Roux B., Blackledge M., Griesinger C., Karplus M., Ernst R.R. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114:2289.
67. Iwahara J., Clore G.M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132:13346.
68. Bertini I., Luchinat C., Nagulapalli M., Parigi G., Ravera E. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14:9149.
69. Clore G.M., Szabo A., Bax A., Kay L.E., Driscoll P.C., Gronenborn A.M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112:4989.
70. Ryabov Y.E., Fushman D. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129:3315.
71. Bertini I., Luchinat C., Parigi G. Adv. Inorg. Chem. 2005, 57:105.
72. Bertini I., Fragai M., Luchinat C., Parigi G. Magn. Reson. Chem. 2000, 38:543.
73. de la Torre J.G., Huertas M.L., Carrasco B. J. Magn. Reson. 2000, 147:138.
74. Baber J.L., Szabo A., Tjandra N. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123:3953.
75. Wang X., Srisailam S., Ye A.A., Lemak A., Arrowsmith C., Prestegard J.H., Tian F. J. Biomol. NMR 2007, 39:53.
76. Bertini I., Ferella L., Luchinat C., Parigi G., Petoukhov M.V., Ravera E., Rosato A. J. Biomol. NMR 2012, 53:271.
77. Lange O.F., Lakomek N.-A., Farès C., Schröder G.F., Walter K.F.A., Becker S., Meiler J., Grubmüller H., Griesinger C., de Groot B.L. Science 2008, 320:1471.
78. Clore G.M., Schwieters C.D. J. Mol. Biol. 2006, 355:879.
79. Zhang Q., Stelzer A.C., Fisher C.K., Al-Hashimi H.M. Nature 2007, 450:1263.
80. Vögeli B., Kazemi S., Güntert P., Riek R. Nat. Struct. Mol. Biol. 2012, 19:1053.
81. Iwahara J., Schwieters C.D., Clore G.M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126:5879.
82. Clore G.M., Schwieters C.D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126:2923.
83. Salmon L., Nodet G., Ozenne V., Yin G., Jensen M.R., Zweckstetter M., Blackledge M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132:8407.
84. Huang J., Grzesiek S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132:694.
85. Allison J.R., Varnai P., Dobson C.M., Vendruscolo M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131:18314.
86. Fisher C.K., Stultz C.M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21:426.
87. Fisher C.K., Huang A., Stultz C.M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132:14919.
88. Mackereth C.D., Madl T., Bonnal S., Simon B., Zanier K., Gasch A., Rybin V., Valcárcel J., Sattler M. Nature 2011, 475:408.
89. Iwahara J., Clore G.M. Nature 2006, 440:1227.
90. Garrett D.S., Seok Y.-J., Peterkofsky A., Gronenborn A.M., Clore G.M. Nat. Struct. Biol. 1999, 6:166.
91. Xu X., Reinle W., Hannemann F., Konarev P.V., Svergun D.I., Bernhardt R., Ubbink M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130:6395.
92. Xu X., Keizers P.H.J., Reinle W., Hannemann F., Bernhardt R., Ubbink M. J. Biomol. NMR 2009, 43:247.
93. Luchinat C., Nagulapalli M., Parigi G., Sgheri L. J. Magn. Reson. 2012, 215:85.
94. Bernadò P., Mylonas E., Petoukhov M.V., Blackledge M., Svergun D.I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129:5656.
95. Petoukhov M.V., Svergun D.I. Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17:562.
96. Bertini I., Fragai M., Luchinat C., Melikian M., Mylonas E., Sarti N., Svergun D. J. Biol. Chem. 2009, 284:12821.
97. Bernadó P., Modig K., Grela P., Svergun D.I., Tchorzewski M., Pons M., Akke M. Biophys. J. 2010, 98:2374.
98. Bertini I., Gupta Y.K., Luchinat C., Parigi G., Peana M., Sgheri L., Yuan J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129:12786.
99. Barbato G., Ikura M., Kay L.E., Pastor R.W., Bax A. Biochemistry 1992, 31:5269.
100. Chang S.-G., Szabo A., Tjandra N. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125:11379.
101. Wilson M.A., Brunger A.T. J. Mol. Biol. 2000, 301:1237.
102. Fallon J.L., Quiocho F.A. Structure 2003, 11:1303.
103. Bertini I., Del Bianco C., Gelis I., Katsaros N., Luchinat C., Parigi G., Peana M., Provenzani A., Zoroddu M.A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101:6841.
104. Bertini I., Gelis I., Katsaros N., Luchinat C., Provenzani A. Biochemistry 2003, 42:8011.
105. Chou J.J., Li S., Klee C.B., Bax A. Nat. Struct. Biol. 2001, 8:990.
106. Nagulapalli M., Parigi G., Yuan J., Gsponer J., Deraos S., Bamm V.V., Harauz G., Matsoukas J., de Planque M., Gerothanassis I.P., et al. Structure 2012, 20:522.
107. Keizers P.H.J., Saragliadis A., Hiruma Y., Overhand M., Ubbink M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130:14802.
108. Sgheri L. Inv. Probl. 2010, 26:115021.
109. J.F.Jr.Woessner, Nagase H. J. Biol. Chem. 1999, 274:21491.
110. Page-McCaw A., Ewald A.J., Werb Z. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8:221.
111. Overall C.M. Mol. Biotechnol. 2002, 22:51.
112. Visse R., Nagase H. Circ. Res. 2003, 92:827.
113. Bode W. Proteases and the Regulation of Biological Processes 2003, vol. 70. p. 1.
114. Rosenblum G., Van den Steen P.E., Cohen S.R., Grossmann J.G., Frenkel J., Sertchook R., Slack N., Strange R.W., Opdenakker G., Sagi I. Structure 2007, 15:1227.
115. Jozic D., Bourenkov G., Lim N.H., Visse R., Nagase H., Bode W., Maskos K. J. Biol. Chem. 2005, 280:9578.
116. Bertini I., Calderone V., Fragai M., Jaiswal R., Luchinat C., Melikian M., Mylonas E., Svergun D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130:7011.
117. Piccard H., Van den Steen P.E., Opdenakker G. J. Leukoc. Biol. 2007, 81:870.
118. Chung L.D., Dinakarpandian D., Yoshida N., Lauer-Fields J.L., Fields G.B., Visse R., Nagase H. EMBO J. 2004, 23:3020.
119. Tam E.M., Moore T.R., Butler G.S., Overall C.M. J. Biol. Chem. 2004, 279:43336.
120. Bertini I., Calderone V., Fragai M., Luchinat C., Maletta M. Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45:7952.
121. Bertini I., Fragai M., Luchinat C., Melikian M., Toccafondi M., Lauer J.L., Fields G.B. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134:2100.
122. Minond D., Lauer-Fields J.L., Cudic M., Overall C.M., Pei D.Q., Brew K., Moss M.L., Fields G.B. Biochemistry 2007, 46:3724.
123. Clendeninn N.J., Appelt K. Metalloproteinase Inhibitors in Cancer Therapy 2001, Humana Press, Totowa, NJ.
124. Maeda A., Sobel R.A. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1996, 55:300.
125. Bertini I., Fragai M., Giachetti A., Luchinat C., Maletta M., Parigi G., Yeo K.J. J. Med. Chem. 2005, 48:7544.
126. Sun H.B., Smith G.N., Hasty K.A., Yokota H. Anal. Biochem. 2000, 283:153.
127. Saffarian S., Collier I.E., Marmer B.L., Elson E.L., Goldberg G. Science 2004, 306:108.
128. Overall C.M., Butler G.S. Structure 2007, 15:1159.
129. Sarkar S.K., Marmer B., Goldberg G., Neuman K.C. Curr. Biol. 2012, 22:1047.
130. Bertini, I., Cerofolini, L., Fields, G. B., Fragai, M., Geraldes, C. F. G. C., Luchinat, C., Parigi, G., Ravera, E., Svergun, D. & Teixeira, J. M. C. Analysis of conformational heterogeneity in multidomain enzymes: the prologue of MMP-1 collagenolysis, submitted for publication.
131. Arnold L.H., Butt L.E., Prior S.H., Read C.M., Fields G.B., Pickford A.R. J. Biol. Chem. 2011, 286:45073.
132. Frank A.T., Stelzer A.C., Al-Hashimi H.M., Andricioaei I. Nucleic Acids Res. 2009, 37:3670.
133. Fisher C.K., Al-Hashimi H.M. J. Phys. Chem. B 2009, 113:6173.