Structural basis for matrix metalloproteinase 1-catalyzed collagenolysis

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 4, 2012, Pages 2100-2110

  Bertini, Ivano ^a   Fragai, Marco ^a   Luchinat, Claudio ^a   Melikian, Maxime ^a   Toccafondi, Mirco ^a   Lauer, Janelle L ^b,c   Fields, Gregg B ^b,d  

^a UNIVERSITY OF FLORENCE   (Italy)

^b UNIVERSITY OF TEXAS HEALTH SCIENCE CENTER AT SAN ANTONIO   (United States)

^c Scripps Florida ^*  (United States)

^d TORREY PINES INSTITUTE FOR MOLECULAR STUDIES   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTIVE SITE; COLLAGENOLYSIS; ENZYME-SUBSTRATE COMPLEXES; EXTRACELLULAR PROTEASE; FOUR AMINO ACIDS; MATRIX METALLOPROTEINASE-1; MATRIX METALLOPROTEINASES; NMR SPECTROSCOPIC ANALYSIS; ONE CHAIN; PEPTIDE MODELS; PHYSIOLOGICAL PROCESS; STRUCTURAL BASIS; SUBSEQUENT HYDROLYSIS; TRIPLE HELICAL STRUCTURES; TYPE I COLLAGEN;

AMINO ACIDS; COLLAGEN; PROTEOLYSIS; SPECTROSCOPIC ANALYSIS;

ENZYME ACTIVITY;

COLLAGEN; HEMOPEXIN; INTERSTITIAL COLLAGENASE;

ARTICLE; CATALYSIS; COLLAGEN DEGRADATION; ENZYME SUBSTRATE; HYDROLYSIS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN STRUCTURE; TRIPLE HELIX; X RAY;

BIOCATALYSIS; COLLAGEN; MATRIX METALLOPROTEINASE 1; MODELS, MOLECULAR; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION;

EID: 84856487817     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja208338j     Document Type: Article

References (89)

1. Bella, J.; Eaton, M.; Brodsky, B.; Berman, H. M. Science 1994, 266, 75-81
2. Holmgren, S. K.; Taylor, K. M.; Bretscher, L. E.; Raines, R. T. Nature 1998, 392, 666-667
3. Saffarian, S.; Collier, I. E.; Marmer, B. L.; Elson, E. L.; Goldberg, G. Science 2004, 306, 108-111
4. Li, J.; Brick, P.; O'Hare, M. C.; Skarzynski, T.; Lloyd, L. F.; Curry, V. A.; Clark, I. M.; Bigg, H. F.; Hazleman, B. L.; Cawston, T. E.; Blow, D. M. Structure 1995, 15, 541-549
5. Fields, G. B. J. Theor. Biol. 1991, 153, 585-602
6. Overall, C. M. In Methods in Molecular Biology 151: Matrix Metalloproteinase Protocols; Clark, I. M., Ed.; Humana Press: Totowa, NJ, 2001; pp 79-120.
7. Lauer-Fields, J. L.; Juska, D.; Fields, G. B. Biopolymers (Peptide Sci.) 2002, 66, 19-32
8. Chung, L.; Dinakarpandian, D.; Yoshida, N.; Lauer-Fields, J. L.; Fields, G. B.; Visse, R.; Nagase, H. EMBO J. 2004, 23, 3020-3030
9. Tam, E. M.; Moore, T. R.; Butler, G. S.; Overall, C. M. J. Biol. Chem. 2004, 279, 43336-43344
10. O'Farrell, T. J.; Guo, R.; Hasegawa, H.; Pourmotabbed, T. Biochemistry 2006, 45, 15411-15418
11. Minond, D.; Lauer-Fields, J. L.; Cudic, M.; Overall, C. M.; Pei, D.; Brew, K.; Moss, M. L.; Fields, G. B. Biochemistry 2007, 46, 3724-3733
12. Salsas-Escat, R.; Nerenberg, P. S.; Stultz, C. M. Biochemistry 2010, 49, 4147-4158
13. Han, S.; Makareeva, E.; Kuznetsova, N. V.; DeRidder, A. M.; Sutter, M. B.; Losert, W.; Phillips, C. L.; Visse, R.; Nagase, H.; Leikin, S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 22276-22281
14. Barrett, A. J.; Rawlings, N. D.; Woessner, J. F. Handbook of Proteolytic Enzymes, 2nd ed.; Elsevier/Academic Press: Amsterdam, 2004; Vol. 1.
15. Lauer-Fields, J. L.; Tuzinski, K. A.; Shimokawa, K.; Nagase, H.; Fields, G. B. J. Biol. Chem. 2000, 275, 13282-13290
16. Lauer-Fields, J. L.; Nagase, H.; Fields, G. B. J. Chromatogr., A 2000, 890, 117-125
17. Myers, A. G.; Gleason, J. L.; Yoon, T.; Kung, D. W. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 656-673
18. Bertini, I.; Fragai, M.; Luchinat, C.; Melikian, M.; Mylonas, E.; Sarti, N.; Svergun, D. I. J. Biol. Chem. 2009, 284, 12821-12828
19. Arnold, L. H.; Butt, L.; Prior, S. H.; Read, C.; Fields, G. B.; Pickford, A. R. J. Biol. Chem. 2011, in press.
20. Keller, R. The Computer Aided Resonance Assignment Tutorial; CANTINA Verlag: Goldau, Switzerland, 2004.
21. Grzesiek, S.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1992, 96, 432-440
22. Grzesiek, S.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1992, 99, 201-207
23. Schleucher, J.; Sattler, M.; Griesinger, C. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1993, 32, 1489-1491
24. Kay, L. E.; Xu, G. Y.; Yamazaki, T. J. Magn. Reson. Ser. A 1994, 109, 129-133
25. Farrow, N. A.; Muhandiram, R.; Singer, A. U.; Pascal, S. M.; Kay, C. M.; Gish, G.; Shoelson, S. E.; Pawson, T.; Forman-Kay, J. D.; Kay, L. E. Biochemistry 1994, 33, 5984-6003
26. Bermel, W.; Bertini, I.; Duma, L.; Felli, I. C.; Emsley, L.; Pierattelli, R.; Vasos, P. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 3089-3092
27. Kay, L. E.; Xu, G.-Y.; Singer, A. U.; Muhandiram, D. R.; Forman-Kay, J. D. J. Magn. Reson. 1993, 101 Series B, 333-337
28. Schleucher, J.; Schwendinger, M.; Sattler, M.; Schmidt, P.; Schedletzky, O.; Glaser, S. J.; Sørensen, O. W.; Griesinger, C. J. Biomol. NMR 1994, 4, 301-306
29. Kay, L. E.; Nicholson, L. K.; Delaglio, F.; Bax, A.; Torchia, D. A. J. Magn. Reson. 1992, 97, 359-375
30. Peng, J. W.; Wagner, G. Methods Enzymol. 1994, 239, 563-596
31. Shen, Y.; Delaglio, F.; Cornilescu, G.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2009, 44, 213-223
32. Güntert, P.; Mumenthaler, C.; Wüthrich, K. J. Mol. Biol. 1997, 273, 283-298
33. Laskowski, R. A.; Rullmann, J. A. C.; MacArthur, M. W.; Kaptein, R.; Thornton, J. M. J. Biomol. NMR 1996, 8, 477-486
34. Hubbard, S. J.; Thornton, J. M. NACCESS 2.1.1Departmentof Biochemistry and Molecular Biology, University College, London, (1993.
35. de Vries, S. J.; van Dijk, A. D.; Krzeminski, M.; van Dijk, M.; Thureau, A.; Hsu, V.; Wassenaar, T.; Bonvin, A. M. Proteins: Struct. Funct. Bioinf. 2007) 69, 726-733
36. Jozic, D.; Bourenkov, G.; Lim, N.-H.; Visse, R.; Nagase, H.; Bode, W.; Maskos, K. J. Biol. Chem. 2005, 280, 9578-9585
37. Bermel, W.; Bertini, I.; Felli, I. C.; Peruzzini, R.; Pierattelli, R. ChemPhysChem 2010, 11, 689-695
38. Erat, M. C.; Slatter, D. A.; Lowe, E. D.; Millard, C. J.; Farndale, R. W.; Campbell, I. D.; Vakonakis, I. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 4195-4200
39. Lauer-Fields, J. L.; Chalmers, M. J.; Busby, S. A.; Minond, D.; Griffin, P. R.; Fields, G. B. J. Biol. Chem. 2009, 284, 24017-24024
40. Grams, F.; Reinemer, P.; Powers, J. C.; Kleine, T.; Pieper, M.; Tschesche, H.; Huber, R.; Bode, W. Eur. J. Biochem. 1995, 228, 830-841
41. Dominguez, C.; Boelens, R.; Bonvin, A. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1731-1737
42. Bertini, I.; Calderone, V.; Fragai, M.; Luchinat, C.; Maletta, M.; Yeo, K. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 7952-7955
43. Tsukada, H.; Pourmotabbed, T. J. Biol. Chem. 2002, 277, 27378-27384
44. Xiao, J.; Addabbo, R. M.; Lauer, J. L.; Fields, G. B.; Baum, J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 34181-34190
45. Taddese, S.; Jung, M. C.; Ihling, C.; Heinz, A.; Neubert, R. H. H.; Schmelzer, C. E. H. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1804, 731-739
46. Welgus, H. G.; Jeffrey, J. J.; Eisen, A. Z. J. Biol. Chem. 1981, 256, 9516-9521
47. McCawley, L. J.; Matrisian, L. M. Curr. Opin. Cell Biol. 2001, 13, 534-540
48. Overall, C. M. Mol. Biotechnol. 2002, 22, 51-86
49. Morrison, C. J.; Overall, C. M. J. Biol. Chem. 2006, 281, 26528-26539
50. Bigg, H. F.; Rowan, A. D.; Barker, M. D.; Cawston, T. E. FEBS J. 2007, 274, 1246-1255
51. Clark, I. N.; Cawston, T. E. Biochem. J. 1989, 263, 201-206
52. Knäuper, V.; Cowell, S.; Smith, B.; Lopez-Otin, C.; O'Shea, M.; Morris, H.; Zardi, L.; Murphy, G. J. Biol. Chem. 1997, 272, 7608-7616
53. Knäuper, V.; Osthues, A.; DeClerk, Y. A.; Langley, K. E.; Bläser, J.; Tschesche, H. Biochem. J. 1993, 291, 847-854
54. Murphy, G.; Allan, J. A.; Willenbrock, F.; Cockett, M. I.; O'Connell, J. P.; Docherty, A. J. P. J. Biol. Chem. 1992, 267, 9612-9618
55. Ohuchi, E.; Imai, K.; Fujii, Y.; Sato, H.; Seiki, M.; Okada, Y. J. Biol. Chem. 1997, 272, 2446-2451
56. Hurst, D. R.; Schwartz, M. A.; Ghaffari, M. A.; Jin, Y.; Tschesche, H.; Fields, G. B.; Sang, Q.-X. A. Biochem. J. 2004, 377, 775-779
57. De Souza, S. J.; Pereira, H. M.; Jacchieri, S.; Brentani, R. R. FASEB J. 1996, 10, 927-930
58. Hirose, T.; Patterson, C.; Pourmotabbed, T.; Mainardi, C. L.; Hasty, K. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 2569-2573
59. Chung, L.; Shimokawa, K.; Dinakarpandian, D.; Grams, F.; Fields, G. B.; Nagase, H. J. Biol. Chem. 2000, 275, 29610-29617
60. Iyer, S.; Visse, R.; Nagase, H.; Acharya, K. R. J. Mol. Biol. 2006, 362, 78-88
61. Steffensen, B.; Wallon, U. M.; Overall, C. M. J. Biol. Chem. 1995, 270, 11555-11566
62. Xu, X.; Chen, Z.; Wang, Y.; Yamada, Y.; Steffensen, B. Biochem. J. 2005, 392, 127-134
63. Adhikari, A. S.; Chai, J.; Dunn, A. R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 1686-1689
64. Fan, P.; Li, M. H.; Brodsky, B.; Baum, J. Biochemistry 1993, 32, 13299-13309
65. Anachi, R. B.; Siegel, D. L.; Baum, J.; Brodsky, B. FEBS Lett. 1995, 368, 551-555
66. Liu, X.; Siegel, D. L.; Fan, P.; Brodsky, B.; Baum, J. Biochemistry 1996, 35, 4306-4313
67. Yu, Y.-C.; Roontga, V.; Daragan, V. A.; Mayo, K. H.; Tirrell, M.; Fields, G. B. Biochemistry 1999, 38, 1659-1668
68. Ottl, J.; Gabriel, D.; Murphy, G.; Knäuper, V.; Tominaga, Y.; Nagase, H.; Kröger, M.; Tschesche, H.; Bode, W.; Moroder, L. Chem. Biol. 2000, 7, 119-132
69. Perumal, S.; Antipova, O.; Orgel, J. P. R. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 2824-2829
70. Nagase, H.; Fushimi, K. Connect. Tissue Res. 2008, 49, 169-174
71. Knauss, R.; Fleischer, G.; Gründer, W.; Kärger, J.; Werner, A. Magn. Reson. Med. 1996, 36, 241-248
72. Traore, A.; Foucat, L.; Renou, J. P. Biopolymers 2000, 53, 476-483
73. Kramer, R. Z.; Bella, J.; Mayville, P.; Brodsky, B.; Berman, H. M. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 454-457
74. Kramer, R. Z.; Venugopal, M. G.; Bella, J.; Mayville, P.; Brodsky, B.; Berman, H. M. J. Mol. Biol. 2000, 301, 1191-1205
75. Ravikumar, K. M.; Hwang, W. Proteins 2008, 72, 1320-1332
76. Eckhard, U.; Schönauer, E.; Nüss, D.; Brandstetter, H. Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, 18, 1109-1114
77. Grossman, M.; Born, B.; Heyden, M.; Tworowski, D.; Fields, G. B.; Sagi, I.; Havenith, M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, 18, 1102-1108
78. Li, X.-Y.; Ota, I.; Yana, I.; Sabeh, F.; Weiss, S. J. Mol. Biol. Cell 2008, 19, 3221-3233
79. Sabeh, F.; Li, X.-Y.; Saunders, T. L.; Rowe, R. G.; Weiss, S. J. J. Biol. Chem. 2009, 284, 23001-23011
80. Yañez-Mó, M.; Barreiro, O.; Gonzalo, P.; Batista, A.; Megías, D.; Genís, L.; Sachs, N.; Sala-Valdés, M.; Alonso, M. A.; Montoya, M. C.; Sonnenberg, A.; Arroyo, A. G.; Sánchez-Madrid, F. Blood 2008, 112, 3217-3226
81. Lafleur, M. A.; Xu, D.; Hemler, M. E. Mol. Biol. Cell 2009, 20, 2030-2040
82. Itoh, Y.; Ito, N.; Nagase, H.; Evans, R. D.; Bird, S. A.; Seiki, M. Mol. Biol. Cell 2006, 17, 5390-5399
83. Sun, H. B.; Smith, G. N., Jr.; Hasty, K. A.; Yokota, H. Anal. Biochem. 2000, 283, 153-158
84. Collier, I. E.; Legant, W.; Marmer, B.; Lubman, O.; Saffarian, S.; Wakatsuki, T.; Elson, E.; Goldberg, G. I. PLoS One 2011, 6, e24029
85. Rosenblum, G.; Van den Steen, P. E.; Cohen, S. R.; Bitler, A.; Brand, D. D.; Opdenakker, G.; Sagi, I. PLoS One 2010, 5, e11043
86. Lee, H.; Overall, C. M.; McCulloch, C. A.; Sodek, J. Mol. Biol. Cell 2006, 17, 4812-4826
87. Wagenaar-Miller, R. A.; Engelholm, L. H.; Gavard, J.; Yamada, S. S.; Gutkind, J. S.; Behrendt, N.; Bugge, T. H.; Holmbeck, K. Mol. Cell. Biol. 2007, 27, 6309-6322
88. Madsen, D. H.; Engelholm, L. H.; Ingvarsen, S.; Hillig, T.; Wagenaar-Miller, R. A.; Kjoller, L.; Gardsvoll, H.; Hoyer-Hansen, G.; Holmbeck, K.; Bugge, T. H.; Behrendt, N. J. Biol. Chem. 2007, 282, 27037-27045
89. Madsen, D. H.; Ingvarsen, S.; Jürgensen, H. J.; Melander, M. C.; Kjoller, L.; Moyer, A.; Honoré, C.; Madsen, C. A.; Garred, P.; Burgdorf, S.; Bugge, T. H.; Behrendt, N.; Engelholm, L. H. J. Biol. Chem. 2011, 286, 26996-27010