Noncanonical hydrogen bonding in nucleic acids. Benchmark evaluation of key base-phosphate interactions in folded RNA molecules using quantum-chemical calculations and molecular dynamics simulations

Journal of Physical Chemistry A

Volumn 115, Issue 41, 2011, Pages 11277-11292

  Zgarbová, Marie ^a   Jurečka, Petr ^a   Banáš, Pavel ^a   Otyepka, Michal ^a   Šponer, Judit E ^b,c   Leontis, Neocles B ^d   Zirbel, Craig L ^d   Šponer, Jiří ^b,c  

^a PALACKÝ UNIVERSITY   (Czech Republic)

^b INSTITUTE OF BIOPHYSICS   (Czech Republic)

^c MASARYK UNIVERSITY   (Czech Republic)

^d BOWLING GREEN STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ATOMIC ORBITAL; BENCHMARK EVALUATION; COMPLETE BASIS SETS; ELECTRON CORRELATION EFFECT; EXPLICIT SOLVENTS; FORCE FIELDS; HAIRPIN RIBOZYME; HIGHER ORDER; INTERACTION NETWORKS; INTERACTION PATTERN; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; PROTONATED; QUANTUM-CHEMICAL CALCULATION; RIBOSWITCHES; RNA MOLECULES; RNA SEQUENCES; RNA STRUCTURES; STRUCTURAL STABILITIES;

BIOINFORMATICS; COMPUTER AIDED DIAGNOSIS; HYDROGEN BONDS; QUANTUM CHEMISTRY; RNA; STABILITY;

MOLECULAR DYNAMICS;

PHOSPHATE; RNA;

ARTICLE; CHEMISTRY; CONFORMATION; HYDROGEN BOND; MOLECULAR DYNAMICS; QUANTUM THEORY;

HYDROGEN BONDING; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEIC ACID CONFORMATION; PHOSPHATES; QUANTUM THEORY; RNA;

EID: 80054698073     PISSN: 10895639     EISSN: 15205215     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp204820b     Document Type: Article

References (102)

1. Sponer, J.; Sponer, J. E.; Petrov, A. I.; Leontis, N. B. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 15723-15741
2. Ban, N.; Nissen, P.; Hansen, J.; Moore, P. B.; Steitz, T. A. Science 2000, 289, 905-920
3. Wimberly, B. T.; Brodersen, D. E.; Clemons, W. M.; Morgan-Warren, R. J.; Carter, A. P.; Vonrhein, C.; Hartsch, T.; Ramakrishnan, V. Nature 2000, 407, 327-339
4. Nissen, P.; Ippolito, J. A.; Ban, N.; Moore, P. B.; Steitz, T. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 4899-4903
5. Leontis, N. B.; Stombaugh, J.; Westhof, E. Nucleic Acids Res. 2002, 30, 3497-3531
6. Mokdad, A.; Krasovska, M. V.; Sponer, J.; Leontis, N. B. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 1326-1341
7. Sarver, M.; Zirbel, C. L.; Stombaugh, J.; Mokdad, A.; Leontis, N. B. J. Math. Biol. 2008, 56, 215-252
8. Sponer, J.; Mokdad, A.; Sponer, J. E.; Spackova, N.; Leszczynski, J.; Leontis, N. B. J. Mol. Biol. 2003, 330, 967-978
9. Sharma, P.; Sponer, J. E.; Sponer, J.; Sharma, S.; Bhattacharyya, D.; Mitra, A. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 3307-3320
10. Sponer, J.; Zgarbova, M.; Jurecka, P.; Riley, K. E.; Sponer, J. E.; Hobza, P. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 1166-1179
11. Sponer, J. E.; Leszczynski, J.; Sychrovsky, V.; Sponer, J. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 18680-18689
12. Sponer, J. E.; Reblova, K.; Mokdad, A.; Sychrovsky, V.; Leszczynski, J.; Sponer, J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 9153-9164
13. Sponer, J. E.; Spackova, N.; Kulhanek, P.; Leszczynski, J.; Sponer, J. J. Phys. Chem. A 2005, 109, 2292-2301
14. Sponer, J. E.; Spackova, N.; Leszczynski, J.; Sponer, J. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 11399-11410
15. Oliva, R.; Tramontano, A.; Cavallo, L. RNA 2007, 13, 1427-1436
16. Sharma, P.; Chawla, M.; Sharma, S.; Mitra, A. RNA 2010, 16, 942-957
17. Sharma, P.; Mitra, A.; Sharma, S.; Singh, H.; Bhattacharyya, D. J. Biomol. Struct. Dyn. 2008, 25, 709-732
18. Sharma, P.; Sharma, S.; Chawla, M.; Mitra, A. J. Mol. Model 2009, 15, 633-649
19. Oliva, R.; Cavallo, L.; Tramontano, A. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 865-879
20. Petrov, A. S.; Bowman, J. C.; Harvey, S. C.; Williams, L. D. RNA 2011, 17, 291-297
21. Czyznikowska, Z.; Gora, R. W.; Zalesny, R.; Lipkowski, P.; Jarzembska, K. N.; Dominiak, P. M.; Leszczynski, J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 9629-9644
22. Czyznikowska, Z.; Lipkowski, P.; Gora, R. W.; Zalesny, R.; Cheng, A. C. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 11511-11520
23. Toczylowski, R. R.; Cybulski, S. M. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 418-426
24. Zirbel, C. L.; Sponer, J. E.; Sponer, J.; Stombaugh, J.; Leontis, N. B. Nucleic Acids Res. 2009, 37, 4898-4918
25. Ulyanov, N. B.; James, T. L. New J. Chem. 2010, 34, 910-917
26. Tuerk, C.; Gauss, P.; Thermes, C.; Groebe, D. R.; Gayle, M.; Guild, N.; Stormo, G.; Daubentoncarafa, Y.; Uhlenbeck, O. C.; Tinoco, I.; Brody, E. N.; Gold, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1988, 85, 1364-1368
27. Hsiao, C.; Mohan, S.; Hershkovitz, E.; Tannenbaum, A.; Williams, L. D. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 1481-1491
28. Banas, P.; Hollas, D.; Zgarbova, M.; Jurecka, P.; Orozco, M.; Cheatham, T. E.; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 3836-3849
29. Correll, C. C.; Munishkin, A.; Chan, Y. L.; Ren, Z.; Wool, I. G.; Steitz, T. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 13436-13441
30. Spackova, N.; Sponer, J. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 697-708
31. Eichman, B. F.; Vargason, J. M.; Mooers, B. H. M.; Ho, P. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 3971-3976
32. Shishkin, O. V.; Palamarchuk, G. V.; Gorb, L.; Leszczynski, J. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 4413-4422
33. Palamarchuk, G. V.; Shishkin, O. V.; Gorb, L.; Leszczynski, J. J. Biomol. Struct. Dyn. 2009, 26, 653-662
34. Moller, C.; Plesset, M. S. Phys. Rev. 1934, 46, 0618-0622
35. Halkier, A.; Helgaker, T.; Jorgensen, P.; Klopper, W.; Koch, H.; Olsen, J.; Wilson, A. K. Chem. Phys. Lett. 1998, 286, 243-252
36. Halkier, A.; Helgaker, T.; Jorgensen, P.; Klopper, W.; Olsen, J. Chem. Phys. Lett. 1999, 302, 437-446
37. Cizek, J. J. Chem. Phys. 1966, 45, 4256
38. Paldus, J.; Shavitt, I.; Cizek, J. Phys. Rev. A 1972, 5, 50-67
39. Pople, J. A.; Headgordon, M.; Raghavachari, K. J. Chem. Phys. 1987, 87, 5968-5975
40. Klein, D. J.; Moore, P. B.; Steitz, T. A. J. Mol. Biol. 2004, 340, 141-177
41. Banas, P.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 8701-8712
42. Mlynsky, V.; Banas, P.; Hollas, D.; Reblova, K.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 6642-6652
43. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
44. Hariharan, P. C.; Pople, J. A. Theor. Chim. Acta 1973, 28, 213-222
45. Francl, M. M.; Pietro, W. J.; Hehre, W. J.; Binkley, J. S.; Gordon, M. S.; Defrees, D. J.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1982, 77, 3654-3665
46. Cances, E.; Mennucci, B.; Tomasi, J. J. Chem. Phys. 1997, 107, 3032-3041
47. Mennucci, B.; Cances, E.; Tomasi, J. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 10506-10517
48. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, revision D.02; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2004.
49. Ahlrichs, R.; Bär, M.; Häser, M.; Horn, H.; Kölmel, C. Chem. Phys. Lett. 1989, 162, 165-169
50. Weigend, F.; Haser, M. Theor. Chem. Acc. 1997, 97, 331-340
51. Jurečka, P.; Černý, J.; Hobza, P.; Salahub, D. R. J. Comput. Chem. 2007, 28, 555-569
52. Burda, J. V.; Sponer, J.; Leszczynski, J.; Hobza, P. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 9670-9677
53. Lipparini, F.; Scalmani, G.; Mennucci, B. Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 11617-11623
54. Dunning, T. H. J. Chem. Phys. 1989, 90, 1007-1023
55. Woon, D. E.; Dunning, T. H. J. Chem. Phys. 1993, 98, 1358-1371
56. Boys, S. F.; Bernardi, F. Mol. Phys. 2002, 100, 65-73
57. Klamt, A.; Schuurmann, G. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1993, 799-805
58. Werner, H. J.; Knowles, P. J.; Lindh, R.; Manby, F. R.; Schütz, M.; Celani, P.; Korona, T.; Rauhut, G.; Amos, R. D.; Bernhardsson, A.; Berning, A.; Cooper, D. L.; Deegan, M. J. O.; Dobbyn, A. J.; Eckert, F.; Hampel, C.; Hetzer, G.; Lloyd, A. W.; McNicholas, S. J.; Meyer, W.; Mura, M. E.; Nicklass, A.; Palmieri, P.; Pitzer, R.; Schumann, U.; Stoll, H.; Stone, A. J.; Tarroni, R.; Thorsteinsson, T. Molpro Version 2006.1, a package of ab initio programs, 2006.
59. Hesselmann, A.; Jansen, G. Chem. Phys. Lett. 2002, 362, 319-325
60. Hesselmann, A.; Jansen, G. Chem. Phys. Lett. 2002, 357, 464-470
61. Hesselmann, A.; Jansen, G. Chem. Phys. Lett. 2003, 367, 778-784
62. Hesselmann, A.; Jansen, G.; Schütz, M. J. Chem. Phys. 2005, 122, 14103
63. Misquitta, A. J.; Podeszwa, R.; Jeziorski, B.; Szalewicz, K. J. Chem. Phys. 2005, 123, 214103
64. Perdew, J. P.; Burke, K.; Ernzerhof, M. Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 3865-3868
65. Adamo, C. J. Chem. Phys. 1999, 110, 6158-6170
66. van Leeuwen, R.; Baerends, E. J. Phys Rev A 1994, 49, 2421-2431
67. Gruning, M.; Gritsenko, O. V.; van Gisbergen, S. J. A.; Baerends, E. J. J. Chem. Phys. 2001, 114, 652-660
68. Tao, J. M.; Perdew, J. P.; Staroverov, V. N.; Scuseria, G. E. Phys. Rev. Lett. 2003, 91, 146401
69. Krishnan, R.; Binkley, J. S.; Seeger, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1980, 72, 650-654
70. Clark, T.; Chandrasekhar, J.; Spitznagel, G. W.; Schleyer, P. V. J. Comput. Chem. 1983, 4, 294-301
71. Gill, P. M. W.; Johnson, B. G.; Pople, J. A.; Frisch, M. J. Chem. Phys. Lett. 1992, 197, 499-505
72. Frisch, M. J.; Pople, J. A.; Binkley, J. S. J. Chem. Phys. 1984, 80, 3265-3269
73. Grimme, S.; Antony, J.; Ehrlich, S.; Krieg, H. J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104
74. Eichkorn, K.; Treutler, O.; Ohm, H.; Haser, M.; Ahlrichs, R. Chem. Phys. Lett. 1995, 242, 652-660
75. Case, D. A.; Darden, T. A.; Chetham, III., T. E.; Simmerling, C. E.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Merz, K. M.; Pearlman, D. A.; Crowley, M.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Wu, X.; Brozell, S.; Tsui, V.; Gohlke, H.; Yang, L.; Tan, C.; Mongan, J.; Hornak, V.; Cui, G.; Beroza, P.; Mathews, D. H.; Schafmeister, C.; Ross, W. S.; Kollmann, P. A. Amber 9; University of California: San Francisco, 2006.
76. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197
77. Banas, P.; Otyepka, M.; Jerabek, P.; Petrek, M.; Damborsky, J. J. Comput.-Aided Mol. Des. 2006, 20, 375-383
78. Ditzler, M. A.; Sponer, J.; Walter, N. G. RNA 2009, 15, 560-575
79. Sponer, J.; Jurecka, P.; Hobza, P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 10142-10151
80. Bevilacqua, P. C.; Brown, T. S.; Nakano, S.; Yajima, R. Biopolymers 2004, 73, 90-109
81. Sponer, J.; Berger, I.; Spackova, N.; Leszczynski, J.; Hobza, P. J. Biomol. Struct. Dyn. 2000, 383-407
82. Fadrna, E.; Spackova, N.; Sarzynska, J.; Koca, J.; Orozco, M.; Cheatham, T. E.; Kulinski, T.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 2514-2530
83. Zgarbova, M.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Hobza, P.; Jurecka, P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 10476-10493
84. Morgado, C. A.; Jurecka, P.; Svozil, D.; Hobza, P.; Sponer, J. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 1524-1544
85. Hobza, P.; Kabelac, M.; Sponer, J.; Mejzlik, P.; Vondrasek, J. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1136-1150
86. Sherrill, C. D.; Sumpter, B. G.; Sinnokrot, M. O.; Marshall, M. S.; Hohenstein, E. G.; Walker, R. C.; Gould, I. R. J. Comput. Chem. 2009, 30, 2187-2193
87. Ditzler, M. A.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Walter, N. G. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 40-47
88. Kuzmin, Y. I.; Da Costa, C. P.; Cottrell, J. W.; Fedor, M. J. J. Mol. Biol. 2005, 349, 989-1010
89. Cottrell, J. W.; Kuzmin, Y. I.; Fedor, M. J. J. Biol. Chem. 2007, 282, 13498-13507
90. Rupert, P. B.; Massey, A. P.; Sigurdsson, S. T.; Ferre-D'Amare, A. R. Science 2002, 298, 1421-1424
91. Torelli, A. T.; Krucinska, J.; Wedekind, J. E. RNA 2007, 13, 1052-1070
92. MacElrevey, C.; Salter, J. D.; Krucinska, J.; Wedekind, J. E. RNA 2008, 14, 1600-1616
93. Guo, M.; Spitale, R. C.; Volpini, R.; Krucinska, J.; Cristalli, G.; Carey, P. R.; Wedekind, J. E. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 12908-12909
94. Sponer, J.; Spackova, N. Methods 2007, 43, 278-290
95. Gresh, N.; Sponer, J. E.; Spackova, N.; Leszczynski, J.; Sponer, J. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 8669-8681
96. Krasovska, M. V.; Sefcikova, J.; Reblova, K.; Schneider, B.; Walter, N. G.; Sponer, J. Biophys. J. 2006, 91, 626-638
97. Barrick, J. E.; Corbino, K. A.; Winkler, W. C.; Nahvi, A.; Mandal, M.; Collins, J.; Lee, M.; Roth, A.; Sudarsan, N.; Jona, I.; Wickiser, J. K.; Breaker, R. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 6421-6426
98. Winkler, W. C.; Nahvi, A.; Roth, A.; Collins, J. A.; Breaker, R. R. Nature 2004, 428, 281-286
99. Milewski, S. BBA-Protein Struct. M. 2002, 1597, 173-192
100. Collins, J. A.; Irnov, I.; Baker, S.; Winkler, W. C. Genes Dev. 2007, 21, 3356-3368
101. Jurecka, P.; Hobza, P. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15608-15613
102. Riley, K. E.; Pitonak, M.; Jurecka, P.; Hobza, P. Chem. Rev. 2010, 110, 5023-5063