Reliable and efficient procedures for the conjugation of biomolecules through huisgen azide-alkyne cycloadditions

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 50, Issue 38, 2011, Pages 8794-8804

  Lallana, Enrique ^a   Riguera, Ricardo ^a   Fernandez Megia, Eduardo ^a  

^a UNIVERSITY OF SANTIAGO DE COMPOSTELA   (Spain)

Author keywords

biomacromolecules; click chemistry; synthetic methods

Indexed keywords

AZIDE-ALKYNE CYCLOADDITION; BIO-CONJUGATION; BIOCONJUGATES; BIOMACROMOLECULES; CLICK CHEMISTRY; COUPLING METHODS; COUPLING TECHNOLOGY; CYCLOADDITIONS; EXPERIMENTAL PROCEDURE; FUNCTIONALIZATIONS; HIGH RELIABILITY; OXIDATIVE DEGRADATION; REACTIVE OXYGEN SPECIES; SYNTHETIC METHODS;

BIOMOLECULES; CATALYSIS; CYCLOADDITION; DEGRADATION; NUCLEIC ACIDS; POLYSACCHARIDES;

ACETYLENE;

ALKYNE; AZIDE; COPPER; NANOPARTICLE; NUCLEIC ACID; POLYSACCHARIDE; PROTEIN;

CATALYSIS; CHEMISTRY; CLICK CHEMISTRY; CYCLIZATION; DRUG DEVELOPMENT; REVIEW;

ALKYNES; AZIDES; CATALYSIS; CLICK CHEMISTRY; COPPER; CYCLIZATION; DRUG DISCOVERY; NANOPARTICLES; NUCLEIC ACIDS; POLYSACCHARIDES; PROTEINS;

EID: 80052583041     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.201101019     Document Type: Review

References (155)

1. H. C. Kolb, M. G. Finn, K. B. Sharpless, Angew. Chem. 2001, 113, 2056
2. Angew. Chem. Int. Ed. 2001, 40, 2004.
3. R. Huisgen, Angew. Chem. 1963, 75, 604
4. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1963, 2, 565.
5. C. W. Tornøe, C. Christensen, M. Meldal, J. Org. Chem. 2002, 67, 3057.
6. V. V. Rostovtsev, L. G. Green, V. V. Fokin, K. B. Sharpless, Angew. Chem. 2002, 114, 2708
7. Angew. Chem. Int. Ed. 2002, 41, 2596.
8. V. O. Rodionov, V. V. Fokin, M. G. Finn, Angew. Chem. 2005, 117, 2250
9. Angew. Chem. Int. Ed. 2005, 44, 2210.
10. R. K. Iha, K. L. Wooley, A. M. Nyström, D. J. Burke, M. J. Kade, C. J. Hawker, Chem. Rev. 2009, 109, 5620
11. M. van Dijk, D. T. S. Rijkers, R. M. J. Liskamp, C. F. van Nostrum, W. E. Hennink, Bioconjugate Chem. 2009, 20, 2001
12. M. Meldal, C. W. Tornøe, Chem. Rev. 2008, 108, 2952
13. M. Meldal, Macromol. Rapid Commun. 2008, 29, 1016
14. P. Wu, V. V. Fokin, Aldrichimica Acta 2007, 40, 7
15. J.-F. Lutz, Angew. Chem. 2007, 119, 1036
16. Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 1018
17. V. D. Bock, H. Hiemstra, J. H. van Maarseveen, Eur. J. Org. Chem. 2006, 51.
18. N. J. Agard, J. A. Prescher, C. R. Bertozzi, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 15046.
19. Q. Wang, T. R. Chan, R. Hilgraf, V. V. Fokin, K. B. Sharpless, M. G. Finn, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 3192.
20. G. J. Brewer, Chem. Res. Toxicol. 2010, 23, 319.
21. G. Tabbì, S. C. Fry, R. P. Bonomo, J. Inorg. Biochem. 2001, 84, 179
22. S. C. Fry, Biochem. J. 1998, 332, 507.
23. J. E. Biaglow, Y. Manevich, F. Uckun, K. D. Held, Free Radical Biol. Med. 1997, 22, 1129.
24. B. Halliwell, J. M. C. Gutteridge, Arch. Biochem. Biophys. 1990, 280, 1.
25. D. Bar-Or, L. T. Rael, E. P. Lau, N. K. R. Rao, G. W. Thomas, J. V. Winkler, R. L. Yukl, R. G. Kingston, C. G. Curtis, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2001, 284, 856
26. L. Mi, A. D. Zuberbühler, Helv. Chim. Acta 1991, 74, 1679
27. B. Halliwell, J. M. C. Gutteridge, Methods Enzymol. 1990, 186, 1.
28. E. R. Stadtman, Free Radical Res. 2006, 40, 1250
29. E. R. Stadtman, B. S. Berlett, Drug Metab. Rev. 1998, 30, 225.
30. A. Kumar, K. Li, C. Cai, Chem. Commun. 2011, 47, 3186.
31. T. T. Nielsen, V. Wintgens, C. Amiel, R. Wimmer, K. L. Larsen, Biomacromolecules 2010, 11, 1710
32. D. Cummins, C. J. Duxbury, P. J. L. M. Quaedflieg, P. C. M. M. Magusin, C. E. Koning, A. Heise, Soft Matter 2009, 5, 804
33. C. J. Duxbury, D. Cummins, A. Heise, J. Polym. Sci. Part A 2009, 47, 3795
34. M. Malkoch, K. Schleicher, E. Drockenmuller, C. J. Hawker, T. P. Russell, P. Wu, V. V. Fokin, Macromolecules 2005, 38, 3663.
35. T. R. Chan, R. Hilgraf, K. B. Sharpless, V. V. Fokin, Org. Lett. 2004, 6, 2853
36. J. E. Hein, L. B. Krasnova, M. Iwasaki, V. V. Fokin, Org. Synth. 2011, 88, 238.
37. W. G. Lewis, F. G. Magallon, V. V. Fokin, M. G. Finn, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9152.
38. S. I. Presolski, V. Hong, S.-H. Cho, M. G. Finn, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14570
39. V. O. Rodionov, S. I. Presolski, S. Gardinier, Y.-H. Lim, M. G. Finn, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12696.
40. D. Soriano del Amo, W. Wang, H. Jiang, C. Besanceney, A. C. Yan, M. Levy, Y. Liu, F. L. Marlow, P. Wu, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 16893
41. C. Besanceney-Webler, H. Jiang, T. Zheng, L. Feng, D. Soriano del Amo, W. Wang, L. M. Klivansky, F. L. Marlow, Y. Liu, P. Wu, Angew. Chem. 2011, 123, DOI:
42. Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, DOI:.
43. S. S. Gupta, J. Kuzelka, P. Singh, W. G. Lewis, M. Manchester, M. G. Finn, Bioconjugate Chem. 2005, 16, 1572.
44. D. E. Prasuhn, Jr., R. M. Yeh, A. Obenaus, M. Manchester, M. G. Finn, Chem. Commun. 2007, 1269.
45. S. S. Gupta, K. S. Raja, E. Kaltgrad, E. Strable, M. G. Finn, Chem. Commun. 2005, 4315.
46. E. Kaltgrad, S. Sen Gupta, S. Punna, C.-Y. Huang, A. Chang, C.-H. Wong, M. G. Finn, O. Blixt, ChemBioChem 2007, 8, 1455.
47. P. S. Banerjee, P. Ostapchuk, P. Hearing, I. Carrico, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13615.
48. Q. Zeng, T. Li, B. Cash, S. Li, F. Xie, Q. Wang, Chem. Commun. 2007, 1453.
49. S. Schoffelen, M. H. L. Lambermon, M. B. von Eldijk, J. C. M. van Hest, Bioconjugate Chem. 2008, 19, 1127.
50. N. K. Devaraj, P. H. Dinolfo, C. E. D. Chidsey, J. P. Collman, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 1794.
51. V. Hong, A. K. Udit, R. A. Evans, M. G. Finn, ChemBioChem 2008, 9, 1481.
52. V. Hong, S. I. Presolski, C. Ma, M. G. Finn, Angew. Chem. 2009, 121, 10063
53. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 9879.
54. R. Kumar, A. H. El-Sagheer, J. Tumpane, P. Lincoln, L. M. Wilhelmsson, T. Brown, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6859.
55. D. Banerjee, A. P. Liu, N. R. Voss, S. L. Schmid, M. G. Finn, ChemBioChem 2010, 11, 1273.
56. N. F. Steinmetz, V. Hong, E. D. Spoerke, P. Lu, K. Breitenkamp, M. G. Finn, M. Manchester, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17093.
57. P. Cigler, A. K. R. Lytton-Jean, D. G. Anderson, M. G. Finn, S. Y. Park, Nat. Mater. 2010, 9, 918.
58. J. Lucon, M. J. Abedin, M. Uchida, L. Liepold, C. C. Jolley, M. Young, T. Douglas, Chem. Commun. 2010, 46, 264.
59. V. Hong, N. F. Steinmetz, M. Manchester, M. G. Finn, Bioconjugate Chem. 2010, 21, 1912.
60. A. H. El-Sagheer, T. Brown, Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 1388
61. P. M. E. Gramlich, C. T. Wirges, A. Manetto, T. Carell, Angew. Chem. 2008, 120, 8478
62. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 8350.
63. T. S. Seo, Z. Li, H. Ruparel, J. Ju, J. Org. Chem. 2003, 68, 609.
64. D. I. Rozkiewicz, J. Gierlich, G. A. Burley, K. Gutsmiedl, T. Carell, B. J. Ravoo, D. N. Reinhoudt, ChemBioChem 2007, 8, 1997.
65. Z. Li, T. S. Seo, J. Ju, Tetrahedron Lett. 2004, 45, 3143.
66. C. J. Burrows, J. G. Muller, Chem. Rev. 1998, 98, 1109.
67. M. W. Kanan, M. M. Rozenman, K. Sakurai, T. M. Snyder, D. R. Liu, Nature 2004, 431, 545
68. Z. J. Gartner, R. Grubina, C. T. Calderone, D. R. Liu, Angew. Chem. 2003, 115, 1408
69. Angew. Chem. Int. Ed. 2003, 42, 1370.
70. G. Pourceau, A. Meyer, J.-J. Vasseur, F. Morvan, J. Org. Chem. 2009, 74, 1218
71. J. Lietard, A. Meyer, J.-J. Vasseur, F. Morvan, J. Org. Chem. 2008, 73, 191
72. C. Bouillon, A. Meyer, S. Vidal, A. Jochum, Y. Chevolot, J.-P. Cloarec, J.-P. Praly, J.-J. Vasseur, F. Morvan, J. Org. Chem. 2006, 71, 4700.
73. I. Géci, V. V. Filichev, E. B. Pedersen, Chem. Eur. J. 2007, 13, 6379.
74. R. L. Weller, S. R. Rajski, Org. Lett. 2005, 7, 2141.
75. J. Gierlich, G. A. Burley, P. M. E. Gramlich, D. M. Hammond, T. Carell, Org. Lett. 2006, 8, 3639.
76. N. K. Devaraj, G. P. Miller, W. Ebina, B. Kakaradov, J. P. Collman, E. T. Kool, C. E. D. Chidsey, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8600.
77. J. Gierlich, K. Gutsmiedl, P. M. E. Gramlich, A. Schmidt, G. A. Burley, T. Carell, Chem. Eur. J. 2007, 13, 9486
78. C. T. Wirges, P. M. E. Gramlich, K. Gutsmiedl, J. Gierlich, G. A. Burley, T. Carell, QSAR Comb. Sci. 2007, 26, 1159.
79. G. A. Burley, J. Gierlich, M. R. Mofid, H. Nir, S. Tal, Y. Eichen, T. Carell, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 1398.
80. M. Fischler, U. Simon, H. Nir, Y. Eichen, G. A. Burley, J. Gierlich, P. M. E. Gramlich, T. Carell, Small 2007, 3, 1049.
81. M. Fischler, A. Sologubenko, J. Mayer, G. Clever, G. Burley, J. Gierlich, T. Carell, U. Simon, Chem. Commun. 2008, 169.
82. K. Gutsmiedl, D. Fazio, T. Carell, Chem. Eur. J. 2010, 16, 6877.
83. A. Schlossbauer, S. Warncke, P. M. E. Gramlich, J. Kecht, A. Manetto, T. Carell, T. Bein, Angew. Chem. 2010, 122, 4842
84. Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 4734.
85. A. H. El-Sagheer, T. Brown, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 15329.
86. P. Kočalka, A. H. El-Sagheer, T. Brown, ChemBioChem 2008, 9, 1280.
87. A. H. El-Sagheer, R. Kumar, S. Findlow, J. M. Werner, A. N. Lane, T. Brown, ChemBioChem 2008, 9, 50
88. A. H. El-Sagheer, T. Brown, Int. J. Pept. Res. Ther. 2008, 14, 367.
89. J. I. Cutler, D. Zheng, X. Xu, D. A. Giljohann, C. A. Mirkin, Nano Lett. 2010, 10, 1477.
90. E. P. Lundberg, A. H. El-Sagheer, P. Kocalka, L. M. Wilhelmsson, T. Brown, B. Nordén, Chem. Commun. 2010, 46, 3714.
91. H. Liu, T. Tørring, M. Dong, C. B. Rosen, F. Besenbacher, K. V. Gothelf, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 18054.
92. M. F. Jacobsen, J. B. Ravnsbaek, K. V. Gothelf, Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 50.
93. D. Mortisen, M. Peroglio, M. Alini, D. Eglin, Biomacromolecules 2010, 11, 1261
94. V. Crescenzi, L. Cornelio, C. Di Meo, S. Nardecchia, R. Lamanna, Biomacromolecules 2007, 8, 1844.
95. B. G. De Geest, W. Van Camp, F. E. Du Prez, S. C. De Smedt, J. Demeester, W. E. Hennink, Macromol. Rapid Commun. 2008, 29, 1111.
96. Y. Song, E. K. Kohlmeir, T. J. Meade, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6662
97. J. M. Bryson, W.-J. Chu, J.-H. Lee, T. M. Reineke, Bioconjugate Chem. 2008, 19, 1505.
98. J. Deng, Y. Zhou, B. Xu, K. Mai, Y. Deng, L.-M. Zhang, Biomacromolecules 2011, DOI
99. C. Schatz, S. Louguet, J.-F. Le Meins, S. Lecommandoux, Angew. Chem. 2009, 121, 2610
100. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 2572
101. S. Srinivasachari, T. M. Reineke, Biomaterials 2009, 30, 928
102. Y. Gao, Z. Zhang, L. Chen, W. Gu, Y. Li, Biomacromolecules 2009, 10, 2175
103. B. G. De Geest, W. Van Camp, F. E. Du Prez, S. C. De Smedt, J. Demeester, W. E. Hennink, Chem. Commun. 2008, 190
104. M. Ikeda, T. Hasegawa, M. Numata, K. Sugikawa, K. Sakurai, M. Fujiki, S. Shinkai, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3979
105. T. Hasegawa, M. Numata, S. Okumura, T. Kimura, K. Sakurai, S. Shinkai, Org. Biomol. Chem. 2007, 5, 2404.
106. M. Chtchigrovsky, A. Primo, P. Gonzalez, K. Molvinger, M. Robitzer, F. Quignard, F. Taran, Angew. Chem. 2009, 121, 6030
107. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 5916.
108. K. L. B. Chang, M.-C. Tai, F.-H. Cheng, J. Agric. Food Chem. 2001, 49, 4845.
109. K. V. Harish Prashanth, S. M. Dharmesh, K. S. Jagannatha Rao, R. N. Tharanathan, Carbohydr. Res. 2007, 342, 190.
110. E. Lallana, E. Fernandez-Megia, R. Riguera, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5748.
111. R. Kulbokaite, G. Ciuta, M. Netopilik, R. Makuska, React. Funct. Polym. 2009, 69, 771.
112. H. Bao, L. Li, L. H. Gan, Y. Ping, J. Li, P. Ravi, Macromolecules 2010, 43, 5679.
113. N. Pahimanolis, A.-H. Vesterinen, J. Rich, J. Seppala, Carbohydr. Polym. 2010, 82, 78.
114. A. J. Link, M. K. S. Vink, D. A. Tirrell, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 10598
115. A. J. Link, D. A. Tirrell, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11164.
116. F. Chehrehasa, A. C. B. Meedeniya, P. Dwyer, G. Abrahamsen, A. Mackay-Sim, J. Neurosci. Methods 2009, 177, 122
117. P. M. Clark, J. F. Dweck, D. E. Mason, C. R. Hart, S. B. Buck, E. C. Peters, B. J. Agnew, L. C. Hsieh-Wilson, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11576
118. M. Sawa, T.-L. Hsu, T. Itoh, M. Sugiyama, S. R. Hanson, P. K. Vogt, C.-H. Wong, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 12371.
119. J. M. Baskin, K. W. Dehnert, S. T. Laughlin, S. L. Amacher, C. R. Bertozzi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 10360
120. P. V. Chang, D. H. Dube, E. M. Sletten, C. R. Bertozzi, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9516
121. S. T. Laughlin, J. M. Baskin, S. L. Amacher, C. R. Bertozzi, Science 2008, 320, 664
122. J. M. Baskin, J. A. Prescher, S. T. Laughlin, N. J. Agard, P. V. Chang, I. A. Miller, A. Lo, J. A. Codelli, C. R. Bertozzi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 16793.
123. P. V. Chang, J. A. Prescher, E. M. Sletten, J. M. Baskin, I. A. Miller, N. J. Agard, A. Lo, C. R. Bertozzi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 1821.
124. In spite of the minimal reactivity of cyclooctynes towards thiols, amines, and alcohols in vitro, it is interesting to note a recent report by Bertozzi and co-workers on the use of SPAAC for the labeling of biomolecules in live mice which resulted in the labeling of serum albumin with cyclooctynes (Ref. [76]). These authors have suggested that a nonspecific interaction of the hydrophobic cyclooctyne core with the protein might facilitate covalent bonding with cysteines or other nucleophilic residues. Further insight into this finding will help to elucidate the orthogonality of cyclooctynes. See also:, B. D. Fairbanks, E. A. Sims, K. S. Anseth, C. N. Bowman, Macromolecules 2010, 43, 4113.
125. J. M. Baskin, C. R. Bertozzi, Aldrichimica Acta 2010, 43, 15
126. M. F. Debets, C. W. J. van der Doelen, F. P. J. T. Rutjes, F. L. van Delft, ChemBioChem 2010, 11, 1168
127. J. C. Jewett, C. R. Bertozzi, Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 1272
128. J.-F. Lutz, Angew. Chem. 2008, 120, 2212
129. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 2182.
130. S. V. Orski, A. A. Poloukhtine, S. Arumugam, L. Mao, V. V. Popik, J. Locklin, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 11024
131. K. E. Beatty, J. D. Fisk, B. P. Smart, Y. Y. Lu, J. Szychowski, M. J. Hangauer, J. M. Baskin, C. R. Bertozzi, D. A. Tirrell, ChemBioChem 2010, 11, 2092
132. A. B. Neef, C. Schultz, Angew. Chem. 2009, 121, 1526
133. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 1498
134. L. A. Canalle, S. S. van Berkel, L. T. de Haan, J. C. M. van Hest, Adv. Funct. Mater. 2009, 19, 3464.
135. J. C. Jewett, E. M. Sletten, C. R. Bertozzi, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 3688
136. J. A. Codelli, J. M. Baskin, N. J. Agard, C. R. Bertozzi, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11486
137. N. J. Agard, J. M. Baskin, J. A. Prescher, A. Lo, C. R. Bertozzi, ACS Chem. Biol. 2006, 1, 644.
138. X. Ning, J. Guo, M. A. Wolfert, G.-J. Boons, Angew. Chem. 2008, 120, 2285
139. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 2253.
140. M. F. Debets, S. S. van Berkel, S. Schoffelen, F. P. J. T. Rutjes, J. C. M. van Hest, F. L. van Delft, Chem. Commun. 2010, 46, 97.
141. J. Dommerholt, S. Schmidt, R. Temming, L. J. A. Hendriks, F. P. J. T. Rutjes, J. C. M. van Hest, D. J. Lefeber, P. Friedl, F. L. van Delft, Angew. Chem. 2010, 122, 9612
142. Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 9422.
143. A. A. Poloukhtine, N. E. Mbua, M. A. Wolfert, G.-J. Boons, V. V. Popik, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 15769.
144. Y. Zou, J. Yin, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 5664.
145. P. van Delft, N. J. Meeuwenoord, S. Hoogendoorn, J. Dinkelaar, H. S. Overkleeft, G. A. van der Marel, D. V. Filippov, Org. Lett. 2010, 12, 5486.
146. A. Bernardin, A. L. Cazet, L. Guyon, P. Delannoy, F. o. Vinet, D. Bonnaffé, I. Texier, Bioconjugate Chem. 2010, 21, 583.
147. C. Ornelas, J. Broichhagen, M. Weck, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 3923
148. K. N. Jayaprakash, C. G. Peng, D. Butler, J. P. Varghese, M. A. Maier, K. G. Rajeev, M. Manoharan, Org. Lett. 2010, 12, 5410.
149. J. A. Johnson, J. M. Baskin, C. R. Bertozzi, J. T. Koberstein, N. J. Turro, Chem. Commun. 2008, 3064.
150. C. A. DeForest, E. A. Sims, K. S. Anseth, Chem. Mater. 2010, 22, 4783
151. C. A. DeForest, B. D. Polizzotti, K. S. Anseth, Nat. Mater. 2009, 8, 659.
152. P. Kele, G. Mezö, D. Achatz, O. S. Wolfbeis, Angew. Chem. 2009, 121, 350
153. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 344. See also
154. P. A. Ledin, F. Friscourt, J. Guo, G.-J. Boons, Chem. Eur. J. 2011, 17, 839.
155. D. E. Achatz, G. Mezö, P. Kele, O. S. Wolfbeis, ChemBioChem 2009, 10, 2316.