Reductive coupling of nitrogen monoxide (•NO) facilitated by heme/copper complexes

Inorganic Chemistry

Volumn 49, Issue 4, 2010, Pages 1404-1419

  Wang, Jun ^a   Schopfer, Mark P ^a   Puiu, Simona C ^a   Sarjeant, Amy A N ^a   Karlin, Kenneth D ^a,b  

^a JOHNS HOPKINS UNIVERSITY   (United States)

^b Ewha Womans University   (South Korea)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COPPER; CYTOCHROME C OXIDASE; FERRIC ION; HEME; IRON; NITRIC OXIDE; OXYGEN; PYRIDINE DERIVATIVE; TRIS(2 PYRIDYLMETHYL)AMINE; TRIS(2-PYRIDYLMETHYL)AMINE;

ARTICLE; BINDING SITE; CHEMICAL MODEL; CHEMISTRY; METABOLISM; SYNTHESIS; TEMPERATURE;

BINDING SITES; COPPER; ELECTRON TRANSPORT COMPLEX IV; FERRIC COMPOUNDS; HEME; IRON; MODELS, CHEMICAL; NITRIC OXIDE; OXYGEN; PYRIDINES; TEMPERATURE;

EID: 77249112293     PISSN: 00201669     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic901431r     Document Type: Article

References (94)

1. Wang, J.; Schopfer, M. P.; Sarjeant, A. A. N.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 450-451.
2. Pinakoulaki, E.; Varotsis, C. J. Inorg. Biochem. 2008, 102, 1277-1287.
3. Moënne-Loccoz, P. Nat. Prod. Rep. 2007, 24, 610-620.
4. Wasser, I. M.; de Vries, S.; Moënne-Loccoz, P.; Schröder, I.; Karlin, K. D. Chem. Rev. 2002, 102, 1201-1234.
5. Saraste, M.; Castresana, J. FEBS Lett. 1994, 341, 1-4.
6. van der Oost, J.; de Boer, A. P. N.; de Gier, J.-W. L.; Zumft, W. G.; Stouthamer, A. H.; van Spanning, R. J. M. FEMS Microbiol. Lett. 1994, 121, 1-10.
7. Averill, B. A. Chem. Rev. 1996, 96, 2951-2964.
8. Ferguson-Miller, S.; Babcock, G. T. Chem. Rev. 1996, 96, 2889-2907.
9. Collman, J. P.; Boulatov, R.; Sunderland, C. J.; Fu, L. Chem. Rev. 2004, 104, 561-588.
10. Kim, E.; Chufán, E. E.; Kamaraj, K.; Karlin, K. D. Chem. Rev. 2004, 104, 1077-1133.
11. Zumft, W. G. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 194-215.
12. Hayashi, T.; Lin, M. T.; Ganesan, K.; Chen, Y.; Fee, J. A.; Gennis, R. B.; Moënne-Loccoz, P. Biochemistry 2009, 48, 883-890.
13. Varotsis, C.; Ohta, T.; Kitagawa, T.; Soulimane, T.; Pinakoulaki, E. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 2210-2214.
14. Blomberg, L. M.; Blomberg, M. R. A.; Siegbahn, P. E. M. Biochim. Biophys. Acta 2006, 1757, 31-46.
15. Zhao, X.; Yeung, N.; Russell, B. S.; Garner, D. K.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6766-6767.
16. Cooper, C. E.; Brown, G. C. J. Bioenerg. Biomembr. 2008, 40, 533-539.
17. Cooper, C. E.; Giulivi, C. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2007, 292, C1993-2003.
18. Benamar, A.; Rolletschek, H.; Borisjuk, L.; Avelange-Macherel, M.-H.; Curien, G.; Mostefai, H. A.; Andriantsitohaina, R.; Macherel, D. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 1268-1275.
19. Antunes, F.; Boveris, A.; Cadenas, E. Antioxid. Redox Signaling 2007, 9, 1569-1580.
20. Mason, M. G.; Nicholls, P.; Wilson, M. T.; Cooper, C. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 708-713.
21. Brunori, M.; Giuffre, A.; Forte, E.; Mastronicola, D.; Barone, M. C.; Sarti, P. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 365.
22. Brudvig, G. W.; Stevens, T. H.; Chan, S. I. Biochemistry 1980, 19, 5275-5285.
23. Cooper, C. E.; Mason, M. G.; Nicholls, P. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 867-876.
24. Castello, P. R.; Woo, D. K.; Ball, K.; Wojcik, J.; Liu, L.; Poyton, R. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 8203-8208.
25. Chufan, E. E.; Mondal, B.; Gandhi, T.; Kim, E.; Rubie, N. D.; Moenne-Loccoz, P.; Karlin, K. D. Inorg. Chem. 2007, 46, 6382-6394.
26. Wasser, I. M.; Huang, H. W.; Moenne-Loccoz, P.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3310-3320.
27. Schopfer, M. P.; Mondal, B.; Lee, D.-H.; Sarjeant, A. A. N.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 11304-11305.
28. Park, G. Y.; Deepalatha, S.; Puiu, S. C.; Lee, D.-H.; Mondal, B.; Narducci Sarjeant, A. A.; del Rio, D.; Pau, M. Y. M.; Solomon, E. I.; Karlin, K. D. J. Biol. Inorg. Chem. 2009, 14, 1301-1311.
29. Karlin, K. D.; Nanthakumar, A.; Fox, S.; Murthy, N. N.; Ravi, N.; Huynh, B. H.; Orosz, R. D.; Day, E. P. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 4753-4763.
30. Ghiladi, R. A.; Kretzer, R. M.; Guzei, I.; Rheingold, A. L.; Neuhold, Y.-M.; Hatwell, K. R.; Zuberbühler, A. D.; Karlin, K. D. Inorg. Chem. 2001, 40, 5754-5767.
31. Tyeklár, Z.; Jacobson, R. R.; Wei, N.; Murthy, N. N.; Zubieta, J.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 2677-2689.
32. Zhang, C. X.; Liang, H.-C.; Kim, E.-I.; Shearer, J.; Helton, M. E.; Kim, E.; Kaderli, S.; Incarvito, C. D.; Zuberbühler, A. D.; Rheingold, A. L.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 634-635.
33. Kubas, G. J. Inorg. Synth. 1990, 28, 68-70.
34. Jutzi, P.; Muller, C.; Stammler, A.; Stammler, H. G. Organometallics 2000, 19, 1442-1444.
35. Reed, C. A.; Mashiko, T.; Bentley, S. P.; Kastner, M. E.; Scheidt, W. R.; Spartalian, K.; Lang, G. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 2948-2958.
36. Chufán, E. E.; Puiu, S. C.; Karlin, K. D. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 563-572.
37. Ghiladi, R. A.; Ju, T. D.; Lee, D.-H.; Moënne-Loccoz, P.; Kaderli, S.; Neuhold, Y.-M.; Zuberbühler, A. D.; Woods, A. S.; Cotter, R. J.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9885-9886.
38. Thompson, D. W.; Kretzer, R. M.; Lebeau, E. L.; Scaltrito, D. V.; Ghiladi, R. A.; Lam, K.-C.; Rheingold, A. L.; Karlin, K. D.; Meyer, G. J. Inorg, Chem. 2003, 42, 5211-5218.
39. Wyllie, G. R. A.; Scheidt, W. R. Chem. Rev. 2002, 102, 1067-1089.
40. Praneeth, V. K. K.; Nather, C.; Peters, G.; Lehnert, N. Inorg. Chem. 2006, 45, 2795-2811.
41. Cheng, L.; Richter-Addo, G. B. Binding and Activation of Nitric Oxide by Metalloporphyrins and Heme. In Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Simith, K. M., Guilard, R., Eds.; Academic Press: San Diego, CA, 2000; Vol.4, Chapter 33, pp 219-291
42. Yoshimura, T. Inorg. Chim. Acta 1982, 57, 99-105.
43. Lorkovic, I.; Ford, P. C. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 6516-6517.
44. Enemark, J. H.; Feltham, R. D. Coord. Chem. Rev. 1974, 13, 339-406.
45. Lee, D.-H.; Mondal, B.; Karlin, K. D. NO and N2O Binding and Reduction. In Activation of Small Molecules: Organometallic and Bioinorganic Perspectives; Tolman, W. B., Ed.; Wiley-VCH: New York, 2006; pp 43-79.
46. As is well understood, the sixth ligand provides additional electron density to the iron ion, which leads to enhanced backbonding to the π * (NO) orbital, thus weakening the N-O bond and lowering ν (N-O).
47. Ford, P. C.; Lorkovic, I. M. Chem. Rev. 2002, 102, 993-1017.
48. Walker, F. A.; Simonis, U. Iron Porphyrin Chemistry. In Encyclopedia of Inorganic Chemistry, 2nd ed.; King, R. B., Ed.; JohnWiley& Sons Ltd.: New York, 2005; Vol.IV; pp 2390-2521.
49. Silvernail, N. J.; Olmstead, M. M.; Noll, B. C.; Scheidt, W. R. Inorg. Chem. 2009, 48, 971-977. (50) 1H NMR spectra of (F8)Fe(NO)2 and (F8)Fe(NO) in acetone-d6 are also given in the Supporting Information.
50. Wayland, B. B.; Olson, L. W. J. Am. Chem. Soc. 1974, 96, 6037-6041.
51. Lancon, D.; Kadish, K. M. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 5610-5617.
52. Addison, A. W.; Stephanos, J. J. Biochemistry 1986, 25, 4104-4113.
53. Zhao, Y.; Brandish, P. E.; Ballou, D. P.; Marletta, M. A. Proc. Natl. Acad. Sci. 1999, 96, 14753-14758.
54. Lawson, D. M.; Stevenson, C. E. M.; Andrew, C. R.; Eady, R. R. Embo. J. 2000, 19, 5661-5671.
55. Pixton, D. A.; Petersen, C. A.; Franke, A.; van Eldik, R.; Garton, E. M.; Andrew, C. R. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 4846-4853.
56. Marti, M. A.; Capece, L.; Crespo, A.; Doctorovich, F.; Estrin, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 7721-7728.
57. Patterson, J. C.; Lorkovic, I. M.; Ford, P. C. Inorg. Chem. 2003, 42, 4902-4908.
58. Conradie, J.; Wondimagegn, T.; Ghosh, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4968-4969.
59. Ghosh, A. Acc. Chem. Res. 2005, 38, 943-954
60. We have thus far been unable to obtain low-temperature infrared spectroscopic data for this complex.
61. Maiti, D.; Lee, D.-H.; Narducci Sarjeant, A. A.; Pau, M. Y. M.; Solomon, E. I.; Gaoutchenova, K.; Sundermeyer, J.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6700-6701.
62. Lucchese, B.; Humphreys, K. J.; Lee, D.-H.; Incarvito, C. D.; Sommer, R. D.; Rheingold, A. L.; Karlin, K. D. Inorg. Chem. 2004, 43, 5987-5998.
63. Karlin, K. D.; Hayes, J. C.; Shi, J.; Hutchinson, J. P.; Zubieta, J. Inorg. Chem. 1982, 21, 4106-4108
64. Data not shown.
65. Nanthakumar, A.; Fox, S.; Murthy, N. N.; Karlin, K. D. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 3898-3906.
66. Pinakoulaki, E.; Gemeinhardt, S.; Saraste, M.; Varotsis, C. J. Biol. Chem. 2002, 277, 23407-23413.
67. Moënne-Loccoz, P.; Richter, O.-M. H.; Huang, H.-w.; Wasser, I. M.; Ghiladi, R. A.; Karlin, K. D.; de Vries, S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 9344-9345.
68. Field, S. J.; Prior, L.; Roldan, M. D.; Cheesman, M. R.; Thomson, A. J.; Spiro, S.; Butt, J. N.; Watmough, N. J.; Richardson, D. J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 20146-20150.
69. Ju, T. D.; Ghiladi, R. A.; Lee, D.-H.; van Strijdonck, G. P. F.; Woods, A. S.; Cotter, R. J.; Young, J. V. G.; Karlin, K. D. Inorg. Chem. 1999, 38, 2244-2245.
70. Kim, E.; Helton, M. E.; Wasser, I. M.; Karlin, K. D.; Lu, S.; Huang, H.-W.; Moënne-Loccoz, P.; Incarvito, C. D.; Rheingold, A. L.; Honecker, M.; Kaderli, S.; Zuberbühler, A. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3623-3628.
71. The amount of Cu(II) complex present should be at a level of 1/3 of the amount of heme-nitrosyl complex present, see eq 4 thus, the g=2.0-2.2 region of Figure 6C is dominated by the heme-nitrosyl complex signal
72. Scheidt, W. R. Porphyrin Hand. 2000, 3, 49-112.
73. Nesset, M. J.M.; Cai, S.; Shokhireva, T.K.; Shokhirev, N.V.; Jacobson, S. E.; Jayaraj, K.; Gold, A.; Walker, F. A. Inorg. Chem. 2000, 39, 532-540.
74. Balch, A. L.; Lamar, G. N.; Latosgrazynski, L.; Renner, M. W. Inorg. Chem. 1985, 24, 2432-2436.
75. Whitlock, H. W.; Hanauer, R.; Oester, M. Y.; Bower, B. K. J. Am. Chem. Soc. 1969, 91, 7485.
76. Scheidt, W. R.; Finnegan, M. G. Acta Crystallogr., Sect. C 1989, 45, 1214-1216.
77. Hoard, J. L.; Cohen, G. H.; Glick, M. D. J. Am. Chem. Soc. 1967, 89, 1992.
78. Dolphin D.H.; Sams J. R.; Tsin T. B. Inorg. Chem 1977 16 711-713.
79. Masuda, H.; Taga, T.; Osaki, K.; Sugimoto, H.; Yoshida, Z.; Ogoshi, H. Inorg. Chem. 1980, 19, 950-955.
80. Mylrajan, M.; Andersson, L. A.; Sun, J.; Loehr, T. M.; Thomas, C. S.; Sullivan, E. P.; Thomson, M. A.; Long, K. M.; Anderson, O. P.; Strauss, S. H. Inorg. Chem. 1995, 34, 3953-3963.
81. Scheidt, W. R.; Cohen, I. A.; Kastner, M. E. Biochemistry 1979, 18, 3546-3552.
82. Cheng, B. S.; Scheidt, W. R. Acta Crystallogr., Sect. C 1995, 51, 1271-1275.
83. Higgins, T. B.; Safo, M. K.; Scheidt, W. R. Inorg. Chim. Acta 1990, 178, 261-267.
84. Cheng, B.; Safo, M. K.; Orosz, R. D.; Reed, C. A.; Debrunner, P. G.; Scheidt, W. R. Inorg. Chem. 1994, 33, 1319-1324.
85. Masuda, H.; Taga, T.; Osaki, K.; Sugimoto, H.; Yoshida, Z.; Ogoshi, H. Bull. Chem. Soc. Jpn. 1982, 55, 3891-3895.
86. Serr, B. R.; Headford, C. E. L.; Anderson, O. P.; Elliott, C. M.; Spartalian, K.; Fainzilberg, V. E.; Hatfield, W. E.; Rohrs, B. R.; Eaton, S. S.; Eaton, G. R. Inorg. Chem. 1992, 31, 5450-5465.
87. Gismelseed, A.; Bominaar, E. L.; Bill, E.; Trautwein, A. X.; Winkler, H.; Nasri, H.; Doppelt, P.; Mandon, D.; Fischer, J.; Weiss, R. Inorg. Chem. 1990, 29, 2741-2749.
88. Yatsunyk, L. A.; Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. Inorg. Chem. 2005, 44, 2848-2866.
89. Maltempo, M. M.; Moss, T. H. Q. Rev. Biophys. 1976, 9, 181-215.
90. Pinakoulaki, E.; Ohta, T.; Soulimane, T.; Kitagawa, T.; Varotsis, C. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15161-15167.
91. Ohta, T.; Kitagawa, T.; Varotsis, C. Inorg. Chem. 2006, 45, 3187-3190.
92. Xu, N.; Campbell, A. L. O.; Powell, D. R.; Khandogin, J.; Richter-Addo, G. B. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 2460-2461.
93. Stavrakis, S.; Pinakoulaki, E.; Urbani, A.; Varotsis, C. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 12860-12862.
94. Pinakoulaki, E.; Stavrakis, S.; Urbani, A.; Varotsis, C. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 9378-9379.