Characterization of Alzheimer's-like paired helical filaments from the core domain of tau protein using solid-state NMR spectroscopy

Journal of the American Chemical Society

Volumn 130, Issue 18, 2008, Pages 5922-5928

  Andronesi, Ovidiu C ^a,c   Von Bergen, Martin ^b,d   Biernat, Jacek ^b   Seidel, Karsten ^a   Griesinger, Christian ^a   Mandelkow, Eckhard ^b   Baldus, Marc ^a  

^a MAX PLANCK INSTITUTE FOR BIOPHYSICAL CHEMISTRY   (Germany)

^b MAX PLANCK UNIT FOR STRUCTURAL MOLECULAR BIOLOGY   (Germany)

^c MASSACHUSETTS GENERAL HOSPITAL   (United States)

^d HELMHOLTZ CENTRE FOR ENVIRONMENTAL RESEARCH UFZ   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COULOMB INTERACTIONS; DICHROISM; MOLECULAR STRUCTURE; MUTAGENESIS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; POLYMERIZATION;

PAIRED HELICAL FILAMENTS (PHF); PROTEIN TAU; TAU MONOMERS;

PROTEINS;

CARBON 13; NITROGEN 15; TAU PROTEIN;

ALZHEIMER DISEASE; AMINO TERMINAL SEQUENCE; ARTICLE; CARBON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; CARBOXY TERMINAL SEQUENCE; CIRCULAR DICHROISM; ELECTRICITY; NERVE FIBER; NITROGEN NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PAIRED HELICAL FILAMENT; PROTEIN AGGREGATION; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN FUNCTION; PROTEIN STRUCTURE; SOLID STATE;

ALZHEIMER DISEASE; CIRCULAR DICHROISM; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; TAU PROTEINS;

EID: 42949135930     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja7100517     Document Type: Article

References (64)

1. Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. Nat. Neurosci. 2005, 8, 1136-1137.
2. Iqbal, K.; Alonso Adel, C.; El-Akkad, E.; Gong, C. X.; Haque, N.; Khatoon, S.; Pei, J. J.; Tanimukai, H.; Tsujio, I.; Wang, J. Z.; Grundke-Iqba, I. J. Mol. Neurosci. 2003, 20, 425-429.
3. Selkoe, D. J. Science 2002, 298, 789-791.
4. Braak, H.; Braak, E. Acta Neuropathol. (Berlin) 1991, 82, 239-259.
5. Lansbury, P. T.; Costa, P. R.; Griffiths, J. M.; Simon, E. J.; Auger, M.; Halverson, K. J.; Kocisko, D. A.; Hendsch, Z. S.; Ashburn, T. T.; Spencer, R. G. S.; Tidor, B.; Griffin, R. G. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 990-998.
6. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13407-13412.
7. Laws, D. D.; Bitter, H. M. L.; Liu, K.; Ball, H. L.; Kaneko, K.; Wille, H.; Cohen, F. E.; Prusiner, S. B.; Pines, A.; Wemmer, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 11686-11690.
8. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Balbach, J. J.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Delaglio, F.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16742-16747.
9. Jaroniec, C. P.; MacPhee, C. E.; Bajaj, V. S.; McMahon, M. T.; Dobson, C. M.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 711-716.
10. Siemer, A. B.; Ritter, C.; Ernst, M.; Riek, R.; Meier, B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 2441-2444.
11. Heise, H.; Hoyer, W.; Becker, S.; Andronesi, O. C.; Riedel, D.; Baldus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 15871-15876.
12. Ritter, C.; Maddelein, M.-L.; Siemer, A. B.; Luhrs, T.; Ernst, M.; Meier, B. H.; Saupe, S. J.; Riek, R. Nature 2005, 435, 844-848.
13. Iwata, K.; Fujiwara, T.; Matsuki, Y.; Akutsu, H.; Takahashi, S.; Naiki, H.; Goto, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 18119-18124.
14. Ferguson, N.; Becker, J.; Tidow, H.; Tremmel, S.; Sharpe, T. D.; Krause, G.; Flinders, J.; Petrovich, M.; Berriman, J.; Oschkinat, H.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 16248-16253.
15. van der Wel, P. C. A.; Lewandowski, J. R.; Griffin, R. G J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5117-5130.
16. Chimon, S.; Shaibat, M. A.; Jones, C. R.; Calero, D. C.; Aizezi, B.; Ishii, Y. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 1157-1164.
17. Nelson, R.; Sawaya, M. R.; Balbirnie, M.; Madsen, A. O.; Riekel, C.; Grothe, R.; Eisenberg, D. Nature 2005, 435, 773-778.
18. Eisenberg, D.; Nelson, R.; Sawaya, M. R.; Balbirnie, M.; Sambashivan, S.; Ivanova, M. I.; Madsen, A. O.; Riekel, C. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 568-575.
19. Lee, G.; Cowan, N.; Kirschner, M. Science 1988, 239, 285-288.
20. Schweers, O.; Schonbrunn-Hanebeck, E.; Marx, A.; Mandelkow, E. J. Biol. Chem. 1994, 269, 24290-24297.
21. Crowther, T.; Goedert, M.; Wischik, C. M. Ann. Med. 1989, 21, 127-132.
22. von Bergen, M.; Barghorn, S.; Biernat, J.; Mandelkow, E.-M.; Mandelkow, E. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1739, 158-166.
23. von Bergen, M.; Friedhoff, P.; Biernat, J.; Heberle, J.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 5129-5134.
24. von Bergen, M.; Barghorn, S.; Li, L.; Marx, A.; Biernat, J.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. J. Biol. Chem. 2001, 276, 48165-48174.
25. Goux, W. J.; Kopplin, L.; Nguyen, A. D.; Leak, K.; Rutkofsky, M.; Shanmuganandam, V. D.; Sharma, D.; Inouye, H.; Kirschner, D. A. J. Biol. Chem. 2004, 279, 26868-26875.
26. Barghorn, S.; Davies, P.; Mandelkow, E. Biochemistry 2004, 43, 1694-1703.
27. Mukrasch, M. D.; Biernat, J.; von Bergen, M.; Griesinger, C.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. J. Biol. Chem. 2005, 280, 24978-24986.
28. Sillen, A.; Wieruszeski, J. M.; Leroy, A.; Younes, A. B.; Landrieu, I.; Lippens, G. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 10138-10139.
29. Eliezer, D.; Barre, P.; Kobaslija, M.; Chan, D.; Li, X.; Heend, L. Biochemistry 2005, 44, 1026-1036.
30. Berriman, J.; Serpell, L. C.; Oberg, K. A.; Fink, A. L.; Goedert, M.; Crowther, R. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 9034-9038.
31. Sunde, M.; Serpell, L. C.; Bartlam, M.; Fraser, P. E.; Pepys, M. B.; Blake, C. C. J. Mol. Biol. 1997, 273, 729-739.
32. Li, H.; von Bergen, M.; Mandelkow, E.-M.; Mandelkow, E. J. Biol. Chem. 2002, 277, 41390-41400.
33. vonBergen, M.; Barghorn, S.; Muller, S. A.; Pickhardt, M.; Biernat, J.; Mandelkow, E. M.; Davies, P.; Aebi, U.; Mandelkow, E. Biochemistry 2006, 45, 6446-6457.
34. Goux, W. J. Biochemistry 2002, 41, 13798-13806.
35. Margittai, M.; Langen, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 10278-10283.
36. Margittai, M.; Langen, R. J. Biol. Chem. 2006, 281, 37820-37827.
37. Barghorn, S.; Zheng-Fischhofer, Q.; Ackmann, M.; Biernat, J.; von Bergen, M.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. Biochemistry 2000, 39, 11714-11721.
38. Wille, H.; Drewes, G.; Biernat, J.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. J. Cell Biol. 1992, 118, 573-584.
39. Baldus, M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2002, 41, 1-47.
40. Andronesi, O. C.; Becker, S.; Seidel, K.; Heise, H.; Young, H. S.; Baldus, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12965-12974.
41. Barghorn, S.; Biernat, J.; Mandelkow, E. Methods Mol. Biol. 2005, 299, 35-51.
42. Friedhoff, P.; Schneider, A.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. Biochemistry 1998, 37, 10223-10230.
43. Baldus, M.; Petkova, A. T.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Mol. Phys. 1998, 95, 1197-1207.
44. Fung, B. M.; Khitrin, A. K.; Ermolaev, K. J. Magn. Reson. 2000, 142, 97-101.
45. Seidel, K.; Lange, A.; Becker, S.; Hughes, C. E.; Heise, H.; Baldus, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 5090-5093.
46. Shaka, A. J.; Barker, P. B.; Freeman, R. J. Magn. Reson. 1985, 64, 547-552.
47. Edzes, H. T.; Samulski, E. T. Nature 1977, 265, 521-523.
48. Kumashiro, K. K.; Schmidt-Rohr, K.; Murphy, O. J.; Ouellette, K. L.; Cramer, W. A.; Thompson, L. K. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 5043-5051.
49. Lesage, A.; Böckmann, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13336-13337.
50. Lesage, A.; Emsley, L.; Penin, F.; Bockmann, A. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8246-8255.
51. Lange, A.; Seidel, K.; Verdier, L.; Luca, S.; Baldus, M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 12640-12648.
52. Luca, S.; Filippov, D. V.; van Boom, J. H.; Oschkinat, H.; de Groot, H. J. M.; Baldus, M. J. Biomol. NMR 2001, 20, 325-331.
53. Wishart, D. S.; Sykes, B. D. Nucl. Magn. Reson. C 1994, 239, 363-392.
54. Seidel, K.; Etzkorn, M.; Heise, H.; Becker, S.; Baldus, M. Chembiochem 2005, 6, 1638-1647.
55. Wood, S. J.; Wetzel, R.; Martin, J. D.; Hurle, M. R. Biochemistry 1995, 34, 724-730.
56. Perutz, M. F.; Finch, J. T.; Berriman, J.; Lesk, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 5591-5595.
57. Zhu, L. Y.; Kemple, M. D.; Yuan, P.; Prendergast, F. G. Biochemistry 1995, 34, 13196-13202.
58. Petkova, A. T.; Yau, W. M.; Tycko, R. Biochemistry 2006, 45, 498-512.
59. Fasman, G. D. Trends Biochem. Sci. 1989, 14, 295-299.
60. Petkova, A. T.; Ishii, Y.; Balbach, J. J.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Delaglio, F.; Tycko, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16742-16747.
61. Luhrs, T.; Ritter, C.; Adrian, M.; Riek-Loher, D.; Bohrmann, B.; Dobeli, H.; Schubert, D.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 17342-17347.
62. Tagliavini, F.; Prelli, F.; Verga, L.; Giaccone, G.; Sarma, R.; Gorevic, P.; Ghetti, B.; Passerini, F.; Ghibaudi, E.; Forloni, G.; Salmona, M.; Bugiani, O.; Frangione, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 9678-9682.
63. Perutz, M. F.; Johnson, T.; Suzuki, M.; Finch, J. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 5355-5358.
64. DePace, A. H.; Santoso, A.; Hillner, P.; Weissman, J. S. Cell 1998, 93, 1241-1252.