Modeling the nitrogenase FeMo cofactor with high-spin Fe8S 9X+ (X=N, C) clusters. Is the first step for N2 reduction to NH3 a concerted dihydrogen transfer?

Journal of Computational Chemistry

Volumn 28, Issue 8, 2007, Pages 1342-1356

  McKee, Michael L ^a  

^a AUBURN UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

DFT; Enzyme mechanism; High spin complex; Iron sulfur cluster; Nitrogenase

Indexed keywords

COFACTORS; DIHYDROGEN TRANSFER;

AMMONIA; BINDING ENERGY; CARBON MONOXIDE; ENZYMES; NITROGEN; OPTIMIZATION; POSITIVE IONS; PROTONATION;

IRON COMPOUNDS;

CARBON; HYDROGEN; IRON; MOLYBDENUM IRON PROTEIN; NITROGEN; SULFUR;

ARTICLE; BIOLOGICAL MODEL; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; COMPUTER SIMULATION; CONFORMATION; METABOLISM; OXIDATION REDUCTION REACTION;

CARBON; COMPUTER SIMULATION; HYDROGEN; IRON; MODELS, BIOLOGICAL; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR CONFORMATION; MOLYBDOFERREDOXIN; NITROGEN; OXIDATION-REDUCTION; SULFUR;

EID: 34248584069     PISSN: 01928651     EISSN: 1096987X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/jcc.20635     Document Type: Article

References (115)

1. Einsle, O.; Tezcan, F. A.; Andrade, S. L. A.; Schmid, B.; Yoshida, M.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Science 2002, 297, 1696.
2. Schimpl, J.; Petrilli, H. M.; Blochl, P. E. J Am Chem Soc 2003, 125, 15772.
3. Kästner, J.; Blöchl, P. E. Inorg Chem 2005, 44, 4568.
4. Kästner, J.; Hemmen, S.; Blöchl, P. E. J Chem Phys 2005, 123, 074306.
5. Kästner, J.; Blöchl, P. E. Chem Phys Chem 2005, 6, 1724.
6. Dance, I. Chem Commun 2003, 324.
7. Dance, I. J Am Chem Soc 2004, 126, 11852.
8. Dance, I. Biochemistry 2006, 45, 6328.
9. (a) Dance, I. Inorg Chem 2006, 45, 5084;
10. (b) Dance, I. J Am Chem Soc 2007.
11. Durrant, M. C. Biochemistry 2002, 41, 13934.
12. Durrant, M. C. Biochemistry 2002, 41, 13946.
13. Durrant, M. C. Biochemistry 2004, 43, 6030.
14. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. J Am Chem Soc 2003, 125, 1466.
15. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. J Am Chem Soc 2004, 126, 3920.
16. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. Phys Chem Chem Phys 2004, 6, 843.
17. Lovell, T.; Liu, T.; Case, D. A.; Noodleman, L. J Am Chem Soc 2003, 125, 8377.
18. Huniar, U.; Ahlrichs, R.; Coucouvanis, D. J Am Chem Soc 2004, 126, 2588.
19. (a) Reiher, M.; Kirchner, B.; Hutter, J.; Sellmann, D.; Hess, B. A. Chem Eur J 2004, 10, 4443;
20. (b) Kirchner, B.; Reiher, M.; Hille, A.; Hutter, J.; Hess, B. A. Chem Eur J 2005, 11, 574;
21. (c) Himmel, H. J.; Reiher, H. Angew Chem Int Ed 2006, 45, 6264.
22. Cao, Z.; Zhou, Z.; Wan, H.; Zhang, Q.; Thiel, W. Inorg Chem 2003, 42, 6986.
23. Cao, Z.; Zhou, Z.; Wan, H.; Zhang, Q. Int J Quantum Chem 2005, 103, 344.
24. Cao, Z.; Jin, X.; Zhou, Z.; Zhang, Q. Int J Quantum Chem 2006, 106, 2161.
25. Smith, J. M.; Sadique, A. R.; Cundari, T. R.; Rodgers, K. R.; Lukat-Rodgers, G.; Lachicotte, R. J.; Flaschenriem, C. J.; Vela, J.; Holland, P. L. J Am Chem Soc 2006, 128, 756.
26. Studt, F.; Tuczek, F. J Comput Chem 2006, 27, 1278.
27. Aika, K.-I.; Tamura, H. In Ammonia: Catalysis and Manufacture; Nielsen, A., Ed.; Springer-Verlag: Berlin, 1995; pp 103-148.
28. Honkala, K.; Hellman, A.; Remediakis, I. N.; Logadottir, A.; Carlsson, A.; Dahl, S.; Christensen, C. H.; Nørskov, J. K. Science 2005, 307, 555.
29. Hwang, D.-Y.; Mebel, A. M. J Phys Chem A 2003, 107, 2865.
30. Burgess, B. K.; Löwe, D. J Chem Rev 1996, 96, 2983.
31. Rees, D. C.; Howard, J. B. Curr Opin Chem Biol 2000, 4, 559.
32. Beinert, H. J Biol Inorg Chem 2000, 5, 2.
33. Fryzuk, M. D.; Johnson, S. A. Coord Chem Rev 2000, 200-202, 379.
34. Rees, D. C. Annu Rev Biochem 2002, 71, 221.
35. Rees, D. C.; Howard, J. B. Science 2003, 300, 929.
36. Igarashi, R. Y.; Seefeldt, L. C. Crit Rev Biochem Mol Biol 2003, 38, 351.
37. Lee, S. C.; Holm, R. H. Proc Natl Acad Sci USA 2003, 100, 3595.
38. Lee, S. C.; Holm, R. H. Chem Rev 2004, 104, 1135.
39. Rao, P. R.; Holm, R. H. Chem Rev 2004, 104, 527.
40. Seefeldt, L. C.: Dance, I. G.; Dean, D. R. Biochemistry 2004, 43, 1401.
41. MacKay, B. A.; Fryzuk, M. D. Chem Rev 2004, 104, 385.
42. Gambarotta, S.; Scott, J. Angew Chem Int Ed 2004, 43, 5298.
43. Kozak, C.; Mountford, P. Angew Chem Int Ed 2004, 43, 1186.
44. Raymond, J.; Siefert, J. L.; Staples, C. R.; Blankenship, R. E. Mol Biol Evol 2004, 21, 541.
45. Noodleman, L.; Lovell, T.; Han, W.-G.; Li, J.; Himo, F. Chem Rev 2004, 104, 459.
46. (a) Rees, D. C.; Tezcan, F. A.; Haynes, C. A.; Walton, M. Y.; Andrade, S.; Einsle, O.; Howard, J. B. Phil Trans R Soc A 2005, 363, 971;
47. (b) Howard, J. B.; Rees, D. C. PNAS 2006, 17088. 44.
48. Henderson, R. A. Chem Rev 2005, 105, 2365 .
49. Peters, J. W.; Szilagyi, R. K. Curr Opin Chem Biol 2006, 10, 101.
50. Barney, B. M.; Lee, H.-I.; Dos Santos, P. C.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Dalton Trans 2006, 2277.
51. Noodleman, L.; Han, W.-G. J Biol Inorg Chem 2006, 11, 674.
52. Krahn, E.; Weiss, B. J. R.; Kröckel, M.; Groppe, J.; Henkel, G.; Cramer, S. P.; Trautwein, A. X.; Schneider, K.; Müller, A. J Biol Inorg Chem 2002, 7, 37.
53. Strange, R. W.; Eady, R. R.; Lawson, D.; Hasnain, S. S. J Synchrotron Rad 2003, 10, 71.
54. (a) Corbett, M. C.; Tezcan, F. A.; Einsle, O.; Walton, M. Y.; Rees, D. C.; Latimer, M. J.; Hedman, B.; Hodgson, K. O. J Synchrotron Rad 2005, 12, 28;
55. (b) Hu, Y.; Corbett, M. C.; Fay, A. W.; Webber, J. A.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Ribbe, M. W.; PNAS 2006, 103, 17119.
56. Hu, Y.; Fay, A. W.; Ribbe, M. W. Proc Natl Acad Sci USA 2005, 102, 3236.
57. Corbett, M. C.; Hu, Y.; Fay, A. W.; Ribbe, M. W.; Hedman, B.; Hodgson, K. O. Proc Natl Acad Sci USA 2006, 103, 1238.
58. Xiao, Y.; Fisher, K.; Smith, M. C.; Newton, W. E.; Case, D. A.; George, S. J.; Wang, H.; Sturhahn, W.; Alp, E. E.; Zhao, J.; Yoda, Y.; Cramer, S. P. J Am Chem Soc 2006, 128, 7608.
59. Durrant, M. C.; Francis, A.; Lowe, D. J.; Newton, W. E.; Fisher, K. Biochem J 2006, 397, 261.
60. Thorneley, R. N. F.; Lowe, D. J. J Biol Inorg Chem 1996, 1, 576.
61. Deng, H.; Hoffmann, R. Angew Chem Int Ed Engl 1993, 32, 1062.
62. Nishibayashi, Y.; Iwai, S.; Hidai, M. J Am Chem Soc 1998, 120, 10559.
63. Stavrev, K. K.; Zerner, M. C. Int J Quantum Chem 1998, 70, 1159.
64. Siegbahn, P. E. M.; Westerberg, J.; Svensson, M.; Crabtree, R. H. J Phys Chem B 1998, 102, 1615.
65. Szilagyi, R. K.; Musaev, D. G.; Morokuma, K. Inorg Chem 2001, 40, 766.
66. Lee, H.-I.; Benton, P. M. C.; Laryukhin, M.; Igarashi, R. Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. R. J Am Chem Soc 2003, 125, 5604.
67. Dos Santos, P. C.; Igarashi, R. Y.; Lee, H.-I.; Hoffman, B. M.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. Acc Chem Res 2005, 38, 208.
68. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, Jr., J. A.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; and Pople, J. A.; Gaussian 03, Revision B.04, Gaussian, Inc.; Wallingford CT, 2004.
69. (a) Hay, P. J.; Wadt, W. R. J Chem Phys 1985, 82, 270;
70. (b) Wadt, W. R.; Hay, P. J. J Chem Phys 1985, 82, 284;
71. (c) Hay, P. J.; Wadt, W. R. J Chem Phys 1985, 82, 299.
72. Dolg, M.; Wedig, U.; Stoll, H.; Preuss, H. J Chem Phys 1987, 86, 866.
73. Reed, A. E.; Curtiss, L. A.; Weinhold, F. Chem Rev 1988, 88, 899.
74. (a) Rauchfuss, T. B. Inorg Chem 2004, 43, 14;
75. (b) Boone, A. J.; Chang, C. H.; Greene, S. N.; Herz, T.; Richards, N. G. J. Coord Chem Rev 2003, 238/239, 291;
76. (c) Dey, A.; Glaser, T.; Couture, M. M.-J.; Eltis, L. D.; Holmn, R. H.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J Am Chem Soc 2004, 126, 8320;
77. (d) Dey, A.; Glaser, T.; Moura, J. J.-G.; Holmn, R. H.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J Am Chem Soc 2004, 126, 16868;
78. (e) Chang, C. H.; Boone, A. J.; Bartlett, R. J.; Richards, N. G. J Inorg Chem 2004, 43, 458;
79. (f) Gherman, B. F.; Baik, M.-H.; Lippard, S. J.; Friesner, R. A. J Am Chem Soc 2004, 126, 2978;
80. (g) Shoji, M.; Koizumi, K.; Kitagawa, Y.; Yamanaka, S., Kawakami, T.; Okumura, M.; Yamaguchi, K. Int J Quantum Chem 2005, 105, 628;
81. (h) Ruiz, E.; Cirera, J.; Alvarez, S. Coord Chem Rev 2005, 249, 2649;
82. (i) Moritz, G.; Reiher, M.; Hess, B. A. Theor Chem Acc 2005, 114, 76;
83. (j) Vrajmasu, V.; Münck, E.; Bominaar, E. L. Inorg Chem 2003, 42, 5974;
84. (k) Torres, R. A.; Lovell, T.; Noodleman, L.; Case, D. A. J Am Chem Soc 2003, 125, 1923;
85. (l) Wang, X.-B.; Niu, S.; Yang, X.; Ibrahim, S. K.; Pickett, C. J.; Ichiye, T.; Wang, L.-S. J Am Chem Soc 2003, 125, 14072.
86. Siegbahn, P. E. M.; Blomberg, M. R. A. Phil Trans Soc A 2005, 363, 847.
87. Szilagyi, R.; Winslow, M. A. J Comput Chem 2006, 27, 1385.
88. Lovell, T.; Li, J.; Liu, T.; Case, D. A.; Noodleman, L. J Am Chem Soc 2001, 123, 12392.
89. McKee, M. L. J Comput Chem A (submitted).
90. Alberty, R. A. Biophys Chem 2005, 114, 115.
91. Studt, F.; Tuczek, F. Angew Chem Int Ed 2005, 44, 5639.
92. Barney, B. M.; Igarashi, R. Y.; Dos Santos, P. C.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J Biol Chem 2004, 279, 53621.
93. McKee, M. L.; Stanbury, D. M. J Am Chem Soc 1992, 114, 3214.
94. McKee, M. L.; Squillacote, M. E.; Stanbury, D. M. J Phys Chem 1992, 96, 3266.
95. Houk, K. N.; Li, Y.; Evanseck, J. D. Angew Chem Int Ed Engl 1992, 31, 682.
96. Miller, D. J.; Smith, D. M.; Chan, B.; Radom, L. Mol Phys 2006, 104, 777.
97. Brumer, Y.; Shapiro, M.; Brummer, P.; Baldridge, K. K. J Phys Chem A 2002, 106, 9512.
98. Lee, H.-I.; Cameron, L. M.; Christiansen, J.; Christie, P. D.; Pollock, R. C.; Song, R.; Sørlie, M.; Orme-Johnson, W. H.; Dean, D. R.; Hales, B. J.; Hoffman, B. M. In Paramagnetic Resonance of Metallobiomolecules; Telser, J., Ed.; American Chemical Society: Washington, D.C., 2003; pp 150-178. ACS Symposium Series 858.
99. Benton, P. M. C.; Laryukhin, M.; Mayer, S. M.; Hoffman, B. R.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 2003, 42, 9102.
100. Igarashi, R. Y.; Dos Santos, P. C.; Niehaus, W. G.; Dance, I. G.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J Biol Chem 2004, 279, 34770.
101. Lee, H.-I.; Igarashi, R. Y.; Laryukhin, M.; Doan, P. E.; Dos Santos, P. C.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J Am Chem Soc 2004, 126, 9563.
102. Igarashi, R. Y.; Laryukhin, M.; Dos Santos, P. C.; Lee, H.-I.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J Am Chem Soc 2005, 127, 6231.
103. Lee, H.-I.; Sørlie, M.; Christiansen, J.; Yang, T.-C.; Shao, J.; Dean, D. R.; Hales, B. J.; Hoffman, B. M. J Am Chem Soc 2005, 127, 15880.
104. (a) Barney, B. M.; Yang, T.-C.; Igarashi, R. Y.; Dos Santos, P. C.; Laryukhin, M.; Lee, H.-I.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J Am Chem Soc 2005, 127, 14960;
105. (b) Barney, B. M.; Lukoyanov, D.; Yang, T.-C.; Dean, D. R.; Hoffman, B. M.; Seefeldt, L. C. PNAS, 103, 17113.
106. Barney, B. M.; Laryukhin, M.; Igarashi, R. Y.; Lee, H.-I.; Dos Santos, P. C.; Yang, T.-C.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 2005, 44, 8030.
107. Cui, Z.; Dunford, A. J.; Durrant, M. C.; Henderson, R. A.; Smith, B. E. Inorg Chem 2003, 42, 6252.
108. Pickett, C. J.; Vincent, K. A.; Ibrahim, S. K.; Gormal, C. A.; Smith, B. E.; Best, S. P. Chem Eur J 2003, 9, 76.
109. Sellmann, D.; Hille, A.; Rösler, A.; Heinemann, F. W.; Moll, M.; Brehm, G.; Schneider, S.; Reiher, M.; Hess, B. A.; Bauer, W. Chem Eur J 2004, 10, 819.
110. Maskos, Z.; Fisher, K.; Sørlie, M.; Newton, W. E.; Hales, B. J. J Biol Inorg Chem 2005, 10, 394.
111. Han, J.; Newton, W. E. Biochemistry 2004, 43, 2947.
112. Yu, Y.; Smith, J. M.; Flaschenriem, C. J.; Holland, P. L. Inorg Chem 2006, 45, 5742.
113. Bardina, N. V.; Bazhenova, T. A.; Petrova, G. N.; Shilova, A. K.; Shilov, A. E. Russ Chem Bull Int Ed 2006, 55, 793.
114. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. Top Catal 2006, 37, 55.
115. Yang, T.-C.; Maeser, N. K.; Laryukhin, M.; Lee, H.-I.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J Am Chem Soc 2005, 127, 12804.