Evolution of P450 monooxygenases toward formation of transient channels and exclusion of nonproductive gases

ACS Catalysis

Volumn 6, Issue 11, 2016, Pages 7426-7437

  Ebert, Maximilian C C J C ^a,b,c   Dürr, Simon L ^a,b,c   Houle, Armande A ^a,b,c   Lamoureux, Guillaume ^b,d   Pelletier, Joelle N ^a,b,c  

^a UNIVERSITÉ DE MONTRÉAL   (Canada)

^b PROTEO   (Canada)

^c the Center in Green Chemistry and Catalysis   (Canada)

^d Dept of Electrical and Computer Engineering   (Canada)

Author keywords

BM3; Carbon monoxide; Channels; CYP102A1; Implicit ligand sampling; Molecular dynamics simulations; Oxygen; P450

Indexed keywords

BACILLUS CEREUS; BACTERIOLOGY; CARBON MONOXIDE; ENZYMES; LIGANDS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR OXYGEN; MOLECULES; OXYGEN; SUBSTRATES;

BACILLUS MEGATERIUM; BIOLOGICAL PROCESS; CHANNELS; CYP102A1; CYTOCHROME P450 ENZYMES; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; P450; TRANSIENT CHANNELS;

GASES;

EID: 85032621140     PISSN: None     EISSN: 21555435     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acscatal.6b02154     Document Type: Article

References (71)

1. Kozai, D.; Kabasawa, Y.; Ebert, M.; Kiyonaka, S.; Otani, Y.; Numata, T.; Takahashi, N.; Mori, Y.; Ohwada, T. Mol. Pharmacol. 2014, 85 (1), 175−185.
2. Takahashi, N.; Kozai, D.; Kobayashi, R.; Ebert, M.; Mori, Y. Cell Calcium 2011, 50 (3), 279−287.
3. MacKinnon, R. Nature 2002, 416 (6878), 261−262.
4. Petrone, P. M.; Snow, C. D.; Lucent, D.; Pande, V. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105 (43), 16549−16554.
5. Yap, M. N.; Bernstein, H. D. Mol. Cell 2009, 34 (2), 201−211.
6. Cojocaru, V.; Winn, P. J.; Wade, R. C. Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 2007, 1770 (3), 390−401.
7. Ludemann, S. K.; Lounnas, V.; Wade, R. C. J. Mol. Biol. 2000, 303 (5), 813−830.
8. Ludemann, S. K.; Lounnas, V.; Wade, R. C. J. Mol. Biol. 2000, 303 (5), 797−811.
9. Wade, R. C.; Winn, P. J.; Schlichting, I.; Sudarko. J. Inorg. Biochem. 2004, 98 (7), 1175−1182.
10. Jesenska, A.; Sykora, J.; Olzynska, A.; Brezovsky, J.; Zdrahal, Z.; Damborsky, J.; Hof, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131 (2), 494−501.
11. Pavlova, M.; Klvana, M.; Prokop, Z.; Chaloupkova, R.; Banas, P.; Otyepka, M.; Wade, R. C.; Tsuda, M.; Nagata, Y.; Damborsky, J. Nat. Chem. Biol. 2009, 5 (10), 727−733.
12. Dunn, M. F.; Niks, D.; Ngo, H.; Barends, T. R.; Schlichting, I. Trends Biochem. Sci. 2008, 33 (6), 254−264.
13. Milani, M.; Pesce, A.; Ouellet, Y.; Ascenzi, P.; Guertin, M.; Bolognesi, M. EMBO J. 2001, 20 (15), 3902−3909.
14. Orlowski, S.; Nowak, W. J. Mol. Model. 2007, 13 (6−7), 715− 723.
15. Bocahut, A.; Bernad, S.; Sebban, P.; Sacquin-Mora, S. J. Phys. Chem. B 2009, 113 (50), 16257−16267.
16. Cohen, J.; Arkhipov, A.; Braun, R.; Schulten, K. Biophys. J. 2006, 91 (5), 1844−1857.
17. Cohen, J.; Schulten, K. Biophys. J. 2007, 93 (10), 3591−3600.
18. Elber, R.; Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112 (25), 9161− 9175.
19. Srajer, V.; Teng, T.; Ursby, T.; Pradervand, C.; Ren, Z.; Adachi, S.; Schildkamp, W.; Bourgeois, D.; Wulff, M.; Moffat, K. Science 1996, 274 (5293), 1726−1729.
20. Vallone, B. Rend. Fis. Acc. Lincei 2013, 24 (S1), 101−107.
21. Rupenyan, A.; Commandeur, J.; Groot, M. L. Biochemistry 2009, 48 (26), 6104−6110.
22. Tetreau, C.; Blouquit, Y.; Novikov, E.; Quiniou, E.; Lavalette, D. Biophys. J. 2004, 86 (1), 435−447.
23. Urlacher, V. B.; Lutz-Wahl, S.; Schmid, R. D. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2004, 64 (3), 317−325.
24. Julsing, M. K.; Cornelissen, S.; Buhler, B.; Schmid, A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12 (2), 177−186.
25. Collazo, L.; Klinman, J. P. J. Biol. Chem. 2016, 291 (17), 9052− 9059.
26. Werck-Reichhart, D.; Feyereisen, R. Genome Biol. 2000, 1 (6), reviews3003.1.
27. Otyepka, M.; Berka, K.; Anzenbacher, P. Curr. Drug Metab. 2012, 13 (2), 130−142.
28. Oprea, T. I.; Hummer, G.; Garcia, A. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997, 94 (6), 2133−2138.
29. Mouawad, L.; Tetreau, C.; Abdel-Azeim, S.; Perahia, D.; Lavalette, D. Protein Sci. 2007, 16 (5), 781−794.
30. Schleinkofer, K.; Sudarko; Winn, P. J.; Lüdemann, S. K.; Wade, R. C. EMBO Rep. 2005, 6 (6), 584−589.
31. Winn, P. J.; Ludemann, S. K.; Gauges, R.; Lounnas, V.; Wade, R. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99 (8), 5361−5366.
32. Saam, J.; Ivanov, I.; Walther, M.; Holzhutter, H. G.; Kuhn, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104 (33), 13319−13324.
33. Shadrina, M. S.; English, A. M.; Peslherbe, G. H. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134 (27), 11177−11184.
34. Cohen, J.; Olsen, K. W.; Schulten, K. Methods Enzymol. 2008, 437, 439−457.
35. Yun, C. H.; Kim, K. H.; Kim, D. H.; Jung, H. C.; Pan, J. G. Trends Biotechnol. 2007, 25 (7), 289−298.
36. Chowdhary, P. K.; Alemseghed, M.; Haines, D. C. Arch. Biochem. Biophys. 2007, 468 (1), 32−43.
37. Molecular Operating Environment (MOE), version 2013.08; Chemical Computing Group Inc.: Montreal, 2016.
38. Olsson, M. H.; Sondergaard, C. R.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7 (2), 525−537.
39. Sondergaard, C. R.; Olsson, M. H.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7 (7), 2284−2295.
40. Chen, V. B.; Arendall, W. B., 3rd; Headd, J. J.; Keedy, D. A.; Immormino, R. M.; Kapral, G. J.; Murray, L. W.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66 (1), 12−21.
41. Chovancova, E.; Pavelka, A.; Benes, P.; Strnad, O.; Brezovsky, J.; Kozlikova, B.; Gora, A.; Sustr, V.; Klvana, M.; Medek, P.; Biedermannova, L.; Sochor, J.; Damborsky, J. PLoS Comput. Biol. 2012, 8 (10), e1002708.
42. Abraham, M. J.; Murtola, T.; Schulz, R.; Pall, S.; Smith, J. C.; Hess, B.; Lindahl, E. SoftwareX 2015, 1−2, 19−25.
43. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Palmo, K.; Maragakis, P.; Klepeis, J. L.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2010, 78 (8), 1950−1958.
44. Shahrokh, K.; Orendt, A.; Yost, G. S.; Cheatham, T. E., 3rd J. Comput. Chem. 2012, 33 (2), 119−133.
45. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14 (1), 33−38.
46. Dijkstra, E. W. Numerische mathematik 1959, 1 (1), 269−271.
47. Wang, J.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2004, 25 (9), 1157−1174.
48. Lipari, G.; Szabo, A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104 (17), 4546− 4559.
49. Singh, R.; Kolev, J. N.; Sutera, P. A.; Fasan, R. ACS Catal. 2015, 5 (3), 1685−1691.
50. Bordeaux, M.; Tyagi, V.; Fasan, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54 (6), 1744−1748.
51. Dietrich, J. A.; Yoshikuni, Y.; Fisher, K. J.; Woolard, F. X.; Ockey, D.; McPhee, D. J.; Renninger, N. S.; Chang, M. C.; Baker, D.; Keasling, J. D. ACS Chem. Biol. 2009, 4 (4), 261−267.
52. Watanabe, Y.; Laschat, S.; Budde, M.; Affolter, O.; Shimada, Y.; Urlacher, V. B. Tetrahedron 2007, 63 (38), 9413−9422.
53. Pendyala, B.; Chaganti, S. R.; Thadikamala, S.; Reddy Shetty, P. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013, 97 (18), 8107−8119.
54. Labute, P. J. Comput. Chem. 2008, 29 (10), 1693−1698.
55. Roccatano, D.; Wong, T. S.; Schwaneberg, U.; Zacharias, M. Biopolymers 2005, 78 (5), 259−267.
56. Cowart, L. A.; Falck, J. R.; Capdevila, J. H. Arch. Biochem. Biophys. 2001, 387 (1), 117−124.
57. Hasemann, C. A.; Kurumbail, R. G.; Boddupalli, S. S.; Peterson, J. A.; Deisenhofer, J. Structure 1995, 3 (1), 41−62.
58. Ravichandran, K. G.; Boddupalli, S. S.; Hasermann, C. A.; Peterson, J. A.; Deisenhofer, J. Science 1993, 261 (5122), 731−736.
59. Rentmeister, A.; Brown, T. R.; Snow, C. D.; Carbone, M. N.; Arnold, F. H. ChemCatChem 2011, 3 (6), 1065−1071.
60. Whitehouse, C. J.; Bell, S. G.; Wong, L. L. Chem. Soc. Rev. 2012, 41 (3), 1218−1260.
61. Volkamer, A.; Kuhn, D.; Rippmann, F.; Rarey, M. Bioinformatics 2012, 28 (15), 2074−2075.
62. Volpe, J. A.; O’Toole, M. C.; Caughey, W. S. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1975, 62 (1), 48−53.
63. Guengerich, F. P.; Ballou, D. P.; Coon, M. J. J. Biol. Chem. 1975, 250 (18), 7405−7414.
64. Stevenson, T. H.; Gutierrez, A. F.; Alderton, W. K.; Lian, L.; Scrutton, N. S. Biochem. J. 2001, 358 (1), 201−208.
65. Ryter, S. W.; Otterbein, L. E.; Morse, D.; Choi, A. M. Mol. Cell. Biochem. 2002, 234−235 (1−2), 249−263.
66. Marchal, S.; Girvan, H. M.; Gorren, A. C.; Mayer, B.; Munro, A. W.; Balny, C.; Lange, R. Biophys. J. 2003, 85 (5), 3303−3309.
67. Huang, W. C.; Westlake, A. C.; Marechal, J. D.; Joyce, M. G.; Moody, P. C.; Roberts, G. C. J. Mol. Biol. 2007, 373 (3), 633−651.
68. Haines, D. C.; Tomchick, D. R.; Machius, M.; Peterson, J. A. Biochemistry 2001, 40 (45), 13456−13465.
69. Ost, T. W.; Miles, C. S.; Munro, A. W.; Murdoch, J.; Reid, G. A.; Chapman, S. K. Biochemistry 2001, 40 (45), 13421−13429.
70. Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2 (4), 544−552.
71. Raub, J. A.; Mathieu-Nolf, M.; Hampson, N. B.; Thom, S. R. Toxicology 2000, 145 (1), 1−14.