Boosting Intracellular Delivery of Lipid Nanoparticle-Encapsulated mRNA

Nano Letters

Volumn 17, Issue 9, 2017, Pages 5711-5718

  Patel, Siddharth ^a   Ashwanikumar, N ^a   Robinson, Emily ^a   Duross, Allison ^a   Sun, Conroy ^a,d   Murphy Benenato, Kerry E ^c   Mihai, Cosmin ^c   Almarsson, Örn ^c   Sahay, Gaurav ^a,b  

^a OREGON STATE UNIVERSITY   (United States)

^b Oregon Health and Science University Department of Biomedical Engineering   (United States)

^c MODERNA THERAPEUTICS   (United States)

^d OREGON HEALTH AND SCIENCE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

bioactive lipids; endosome escape; Intracellular delivery; lipid nanoparticles; mRNA; mTOR

Indexed keywords

ANTIBIOTICS; CATALYST ACTIVITY; CELL ENGINEERING; CELL PROLIFERATION; CELL SIGNALING; DISEASES; NANOPARTICLES;

BIOACTIVE LIPIDS; ENDOSOMES; INTRACELLULAR DELIVERY; LIPID NANOPARTICLES; MRNA; MTOR;

NUCLEIC ACIDS;

LIPID; MESSENGER RNA; NANOPARTICLE; TARGET OF RAPAMYCIN KINASE;

ANIMAL; BAGG ALBINO MOUSE; CELL LINE; CHEMISTRY; ENDOSOME; FEMALE; GENE TRANSFER; HELA CELL LINE; HEP-G2 CELL LINE; HUMAN; LIPID METABOLISM; LYSOSOME; METABOLISM; SIGNAL TRANSDUCTION;

ANIMALS; CELL LINE; ENDOSOMES; FEMALE; GENE TRANSFER TECHNIQUES; HELA CELLS; HEP G2 CELLS; HUMANS; LIPID METABOLISM; LIPIDS; LYSOSOMES; MICE, INBRED BALB C; NANOPARTICLES; RNA, MESSENGER; SIGNAL TRANSDUCTION; TOR SERINE-THREONINE KINASES;

EID: 85029357182     PISSN: 15306984     EISSN: 15306992     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.nanolett.7b02664     Document Type: Article

References (60)

1. Bahl, K.; Senn, J. J.; Yuzhakov, O.; Bulychev, A.; Brito, L. A.; Hassett, K. J.; Laska, M. E.; Smith, M.; Almarsson, Ö.; Thompson, J.; Ribeiro, A. M.; Watson, M.; Zaks, T.; Ciaramella, G. Mol. Ther. 2017, 25, 1316 10.1016/j.ymthe.2017.03.035
2. Richner, J. M.; Himansu, S.; Dowd, K. A.; Butler, S. L.; Salazar, V.; Fox, J. M.; Julander, J. G.; Tang, W. W.; Shresta, S.; Pierson, T. C.; Ciaramella, G.; Diamond, M. S. Cell 2017, 168 (6) 1114-1125 10.1016/j.cell.2017.02.017
3. Rauch, S.; Lutz, J.; Kowalczyk, A.; Schlake, T.; Heidenreich, R. Methods Mol. Biol. 2017, 1499, 89-107 10.1007/978-1-4939-6481-9-5
4. DeRosa, F.; Guild, B.; Karve, S.; Smith, L.; Love, K.; Dorkin, J. R.; Kauffman, K. J.; Zhang, J.; Yahalom, B.; Anderson, D. G.; Heartlein, M. W. Gene Ther. 2016, 23 (10) 699-707 10.1038/gt.2016.46
5. Cullis, P. R.; Hope, M. J. Mol. Ther. 2017, 25, 1467 10.1016/j.ymthe.2017.03.013
6. Yin, H.; Kanasty, R. L.; Eltoukhy, A. A.; Vegas, A. J.; Dorkin, J. R.; Anderson, D. G. Nat. Rev. Genet. 2014, 15 (8) 541-555 10.1038/nrg3763
7. Stewart, M. P.; Sharei, A.; Ding, X.; Sahay, G.; Langer, R.; Jensen, K. F. Nature 2016, 538 (7624) 183-192 10.1038/nature19764
8. Karikó, K.; Buckstein, M.; Ni, H.; Weissman, D. Immunity 2005, 23 (2) 165-175 10.1016/j.immuni.2005.06.008
9. Uchida, S.; Kataoka, K.; Itaka, K. Pharmaceutics 2015, 7 (3) 137-151 10.3390/pharmaceutics7030137
10. Pardi, N.; Tuyishime, S.; Muramatsu, H.; Kariko, K.; Mui, B. L.; Tam, Y. K.; Madden, T. D.; Hope, M. J.; Weissman, D. J. Controlled Release 2015, 217, 345-351 10.1016/j.jconrel.2015.08.007
11. Sahin, U.; Kariko, K.; Tureci, O. Nat. Rev. Drug Discovery 2014, 13 (10) 759-780 10.1038/nrd4278
12. Seiffert, M.; Stilgenbauer, S.; Döhner, H.; Lichter, P. Leukemia 2007, 21 (9) 1977-1983 10.1038/sj.leu.2404863
13. Youn, H.; Chung, J.-K. Expert Opin. Biol. Ther. 2015, 15 (9) 1337-1348 10.1517/14712598.2015.1057563
14. Zou, S.; Scarfo, K.; Nantz, M. H.; Hecker, J. G. Int. J. Pharm. 2010, 389 (1-2) 232-243 10.1016/j.ijpharm.2010.01.019
15. Semple, S. C.; Akinc, A.; Chen, J.; Sandhu, A. P.; Mui, B. L.; Cho, C. K.; Sah, D. W. Y.; Stebbing, D.; Crosley, E. J.; Yaworski, E.; Hafez, I. M.; Dorkin, J. R.; Qin, J.; Lam, K.; Rajeev, K. G.; Wong, K. F.; Jeffs, L. B.; Nechev, L.; Eisenhardt, M. L.; Jayaraman, M.; Kazem, M.; Maier, M. A.; Srinivasulu, M.; Weinstein, M. J.; Chen, Q.; Alvarez, R.; Barros, S. A.; De, S.; Klimuk, S. K.; Borland, T.; Kosovrasti, V.; Cantley, W. L.; Tam, Y. K.; Manoharan, M.; Ciufolini, M. A.; Tracy, M. A.; de Fougerolles, A.; MacLachlan, I.; Cullis, P. R.; Madden, T. D.; Hope, M. J. Nat. Biotechnol. 2010, 28 (2) 172-176 10.1038/nbt.1602
16. Allen, T. M.; Cullis, P. R. Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65 (1) 36-48 10.1016/j.addr.2012.09.037
17. Dong, Y.; Love, K. T.; Dorkin, J. R.; Sirirungruang, S.; Zhang, Y.; Chen, D.; Bogorad, R. L.; Yin, H.; Chen, Y.; Vegas, A. J.; Alabi, C. A.; Sahay, G.; Olejnik, K. T.; Wang, W.; Schroeder, A.; Lytton-Jean, A. K. R.; Siegwart, D. J.; Akinc, A.; Barnes, C.; Barros, S. A.; Carioto, M.; Fitzgerald, K.; Hettinger, J.; Kumar, V.; Novobrantseva, T. I.; Qin, J.; Querbes, W.; Koteliansky, V.; Langer, R.; Anderson, D. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111 (11) 3955-3960 10.1073/pnas.1322937111
18. Chen, D.; Love, K. T.; Chen, Y.; Eltoukhy, A. A.; Kastrup, C.; Sahay, G.; Jeon, A.; Dong, Y.; Whitehead, K. A.; Anderson, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134 (16) 6948-6951 10.1021/ja301621z
19. Fenton, O. S.; Kauffman, K. J.; Kaczmarek, J. C.; McClellan, R. L.; Jhunjhunwala, S.; Tibbitt, M. W.; Zeng, M. D.; Appel, E. A.; Dorkin, J. R.; Mir, F. F.; Yang, J. H.; Oberli, M. A.; Heartlein, M. W.; DeRosa, F.; Langer, R.; Anderson, D. G. Adv. Mater. 2017, 1606944 10.1002/adma.201606944
20. Kaczmarek, J. C.; Kowalski, P. S.; Anderson, D. G. Genome Med. 2017, 9 (1) 60 10.1186/s13073-017-0450-0
21. Akinc, A.; Querbes, W.; De, S.; Qin, J.; Frank-Kamenetsky, M.; Jayaprakash, K. N.; Jayaraman, M.; Rajeev, K. G.; Cantley, W. L.; Dorkin, J. R.; Butler, J. S.; Qin, L.; Racie, T.; Sprague, A.; Fava, E.; Zeigerer, A.; Hope, M. J.; Zerial, M.; Sah, D. W.; Fitzgerald, K.; Tracy, M. A.; Manoharan, M.; Koteliansky, V.; de Fougerolles, A.; Maier, M. A. Mol. Ther. 2010, 18 (7) 1357-1364 10.1038/mt.2010.85
22. Yin, H.; Kanasty, R. L.; Eltoukhy, A. A.; Vegas, A. J.; Dorkin, J. R.; Anderson, D. G. Nat. Rev. Genet. 2014, 15 (8) 541-555 10.1038/nrg3763
23. Sahay, G.; Alakhova, D. Y.; Kabanov, A. V. J. Controlled Release 2010, 145 (3) 182-195 10.1016/j.jconrel.2010.01.036
24. Gilleron, J.; Querbes, W.; Zeigerer, A.; Borodovsky, A.; Marsico, G.; Schubert, U.; Manygoats, K.; Seifert, S.; Andree, C.; Stöter, M.; Epstein-Barash, H.; Zhang, L.; Koteliansky, V.; Fitzgerald, K.; Fava, E.; Bickle, M.; Kalaidzidis, Y.; Akinc, A.; Maier, M.; Zerial, M. Nat. Biotechnol. 2013, 31 (7) 638-646 10.1038/nbt.2612
25. Dowdy, S. F. Nat. Biotechnol. 2017, 35 (3) 222-229 10.1038/nbt.3802
26. Behr, J. Chimia 1997, No. 51, 34-36
27. Semple, S. C.; Akinc, A.; Chen, J.; Sandhu, A. P.; Mui, B. L.; Cho, C. K.; Sah, D. W. Y.; Stebbing, D.; Crosley, E. J.; Yaworski, E.; Hafez, I. M.; Dorkin, J. R.; Qin, J.; Lam, K.; Rajeev, K. G.; Wong, K. F.; Jeffs, L. B.; Nechev, L.; Eisenhardt, M. L.; Jayaraman, M.; Kazem, M.; Maier, M. A.; Srinivasulu, M.; Weinstein, M. J.; Chen, Q.; Alvarez, R.; Barros, S. A.; De, S.; Klimuk, S. K.; Borland, T.; Kosovrasti, V.; Cantley, W. L.; Tam, Y. K.; Manoharan, M.; Ciufolini, M. A.; Tracy, M. A.; de Fougerolles, A.; MacLachlan, I.; Cullis, P. R.; Madden, T. D.; Hope, M. J. Nat. Biotechnol. 2010, 28 (2) 172-176 10.1038/nbt.1602
28. Kaufmann, A. M.; Krise, J. P. J. Biol. Chem. 2008, 283 (36) 24584-24593 10.1074/jbc.M803715200
29. Sahay, G.; Querbes, W.; Alabi, C.; Eltoukhy, A.; Sarkar, S.; Zurenko, C.; Karagiannis, E.; Love, K.; Chen, D.; Zoncu, R.; Buganim, Y.; Schroeder, A.; Langer, R.; Anderson, D. G. Nat. Biotechnol. 2013, 31 (7) 653-658 10.1038/nbt.2614
30. Crooke, S. T.; Wang, S.; Vickers, T. A.; Shen, W.; Liang, X. Nat. Biotechnol. 2017, 35 (3) 230-237 10.1038/nbt.3779
31. Suh, J.; Dawson, M.; Hanes, J. Adv. Drug Delivery Rev. 2005, 57 (1) 63-78 10.1016/j.addr.2004.06.001
32. Wang, Y.; Huang, L. Nat. Biotechnol. 2013, 31 (7) 611-612 10.1038/nbt.2634
33. Zerial, M.; McBride, H. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2001, 2 (2) 107-117 10.1038/35052055
34. Turnbull, I. C.; Eltoukhy, A. A.; Fish, K. M.; Nonnenmacher, M.; Ishikawa, K.; Chen, J.; Hajjar, R. J.; Anderson, D. G.; Costa, K. D. Mol. Ther. 2016, 24 (1) 66-75 10.1038/mt.2015.193
35. Akinc, A.; Battaglia, G. Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2013, 5 (11) a016980 10.1101/cshperspect.a016980
36. Efeyan, A.; Zoncu, R.; Sabatini, D. M. Trends Mol. Med. 2012, 18 (9) 524-533 10.1016/j.molmed.2012.05.007
37. Perera, R. M.; Zoncu, R. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2016, 32, 223-253 10.1146/annurev-cellbio-111315-125125
38. Lim, C.-Y.; Zoncu, R. J. Cell Biol. 2016, 214 (6) 653-664 10.1083/jcb.201607005
39. Flinn, R. J.; Yan, Y.; Goswami, S.; Parker, P. J.; Backer, J. M. Mol. Biol. Cell 2010, 21 (5) 833-841 10.1091/mbc.E09-09-0756
40. Varkouhi, A. K.; Scholte, M.; Storm, G.; Haisma, H. J. J. Controlled Release 2011, 151 (3) 220-228 10.1016/j.jconrel.2010.11.004
41. Gilleron, J.; Paramasivam, P.; Zeigerer, A.; Querbes, W.; Marsico, G.; Andree, C.; Seifert, S.; Amaya, P.; Stöter, M.; Koteliansky, V.; Waldmann, H.; Fitzgerald, K.; Kalaidzidis, Y.; Akinc, A.; Maier, M. A.; Manoharan, M.; Bickle, M.; Zerial, M. Nucleic Acids Res. 2015, 43, 7984 10.1093/nar/gkv762
42. Yang, B.; Ming, X.; Cao, C.; Laing, B.; Yuan, A.; Porter, M. A.; Hull-Ryde, E. A.; Maddry, J.; Suto, M.; Janzen, W. P.; Juliano, R. L. Nucleic Acids Res. 2015, 43 (4) 1987-1996 10.1093/nar/gkv060
43. Batrakova, E. V.; Kabanov, A. V. J. Controlled Release 2008, 130 (2) 98-106 10.1016/j.jconrel.2008.04.013
44. Kim, H.; Leal, C. ACS Nano 2015, 9 (10) 10214-10226 10.1021/acsnano.5b03902
45. Bissig, C.; Johnson, S.; Gruenberg, J. Methods Cell Biol. 2012, 108, 19-46 10.1016/B978-0-12-386487-1.00002-X
46. Bissig, C.; Gruenberg, J. Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2013, 5 (10) a016816 10.1101/cshperspect.a016816
47. Funk, C. D. Science 2001, 294 (5548) 1871-1875 10.1126/science.294.5548.1871
48. Peterson, B. G.; Tan, K. W.; Osa-Andrews, B.; Iram, S. H. Pharmacol. Res. 2017, 119, 313-326 10.1016/j.phrs.2017.02.024
49. Chen, H.; Yang, H.; Wang, Z.; Xie, X.; Nan, F. ACS Med. Chem. Lett. 2016, 7 (3) 335-339 10.1021/acsmedchemlett.5b00482
50. Wittrup, A.; Ai, A.; Liu, X.; Hamar, P.; Trifonova, R.; Charisse, K.; Manoharan, M.; Kirchhausen, T.; Lieberman, J. Nat. Biotechnol. 2015, 33 (8) 870-876 10.1038/nbt.3298
51. Gilleron, J.; Querbes, W.; Zeigerer, A.; Borodovsky, A.; Marsico, G.; Schubert, U.; Manygoats, K.; Seifert, S.; Andree, C.; Stöter, M.; Epstein-Barash, H.; Zhang, L.; Koteliansky, V.; Fitzgerald, K.; Fava, E.; Bickle, M.; Kalaidzidis, Y.; Akinc, A.; Maier, M.; Zerial, M. Nat. Biotechnol. 2013, 31 (7) 638-646 10.1038/nbt.2612
52. Sahay, G.; Querbes, W.; Alabi, C.; Eltoukhy, A.; Sarkar, S.; Zurenko, C.; Karagiannis, E.; Love, K.; Chen, D.; Zoncu, R.; Buganim, Y.; Schroeder, A.; Langer, R.; Anderson, D. G. Nat. Biotechnol. 2013, 31 (7) 653-658 10.1038/nbt.2614
53. Stewart, M. P.; Lorenz, A.; Dahlman, J.; Sahay, G. Wiley Interdiscip. Rev. Nanomed. Nanobiotechnol. 2016, 8, 465 10.1002/wnan.1377
54. Ivanov, A. I. Methods Mol. Biol. 2008, 440, 15-33 10.1007/978-1-59745-178-9-2
55. Settembre, C.; Zoncu, R.; Medina, D. L.; Vetrini, F.; Erdin, S.; Erdin, S.; Huynh, T.; Ferron, M.; Karsenty, G.; Vellard, M. C.; Facchinetti, V.; Sabatini, D. M.; Ballabio, A. EMBO J. 2012, 31 (5) 1095-1108 10.1038/emboj.2012.32
56. Castellano, B. M.; Thelen, A. M.; Moldavski, O.; Feltes, M.; van der Welle, R. E. N.; Mydock-McGrane, L.; Jiang, X.; van Eijkeren, R. J.; Davis, O. B.; Louie, S. M.; Perera, R. M.; Covey, D. F.; Nomura, D. K.; Ory, D. S.; Zoncu, R. Science 2017, 355 (6331) 1306-1311 10.1126/science.aag1417
57. Johnson, D. E.; Ostrowski, P.; Jaumouillé, V.; Grinstein, S. J. Cell Biol. 2016, 212 (6) 677-692 10.1083/jcb.201507112
58. Raiborg, C.; Wenzel, E. M.; Stenmark, H. EMBO J. 2015, 34 (14) 1848-1858 10.15252/embj.201591481
59. Riccioni, G.; Bucciarelli, T.; Mancini, B.; Di Ilio, C.; D'Orazio, N. Curr. Med. Chem. 2007, 14 (18) 1966-1977
60. Liu, Y.-C.; Khawaja, A. M.; Rogers, D. F. Br. J. Pharmacol. 1998, 124 (3) 563-571 10.1038/sj.bjp.0701886