Mechanistic models of chemical exchange induced relaxation in protein NMR

Journal of the American Chemical Society

Volumn 139, Issue 1, 2017, Pages 200-210

  Olsson, Simon ^a   Noé, Frank ^a  

^a FREIE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHEMICAL SHIFT; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEINS; THERMODYNAMICS;

CONFORMATIONAL STATE; MARKOV STATE MODELS; MECHANISTIC INTERPRETATIONS; MICROSCOPIC FEATURES; MICROSCOPIC INTERPRETATION; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; PHENOMENOLOGICAL MODELS; PREDICTION ALGORITHMS;

HIDDEN MARKOV MODELS;

UBIQUITIN; PROTEIN;

ARTICLE; CONFORMATIONAL TRANSITION; CORRELATION FUNCTION; DISULFIDE BOND; HYDROGEN BOND; INDEPENDENT COMPONENT ANALYSIS; KINETICS; MAGNETIC FIELD; MARKOV CHAIN; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MECHANICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FUNCTION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; THERMODYNAMICS; ALGORITHM; CHEMISTRY; METABOLISM;

ALGORITHMS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEINS;

EID: 85019575255     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/Jacs.6b09460     Document Type: Article

References (108)

1. Boehr, D. D.; McElheny, D.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Science 2006, 313, 1638-1642.
2. Tang, C.; Iwahara, J.; Clore, G. M. Nature 2006, 444, 383-386.
3. Teilum, K.; Smith, M. H.; Schulz, E.; Christensen, L. C.; Solomentsev, G.; Oliveberg, M.; Akke, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 18273-18278.
4. Kjaergaard, M.; Teilum, K.; Poulsen, F. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 12535-12540.
5. Li, Y.; Altorelli, N. L.; Bahna, F.; Honig B.; Shapiro, L.; Palmer, A.-G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 16462-16467.
6. Kunze, M. B. A.; Wright, D. W.; Werbeck, N. D.; Kirkpatrick, J.; Coveney, P. V.; Hansen, D. F. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 17862-17868.
7. Olsson, S.; Strotz, D.; Vögeli, B.; Riek, R.; Cavalli, A. Structure 2016, 24, 1464-1475.
8. Boomsma, W.; Ferkinghoff-Borg, J.; Lindorff-Larsen, K. PLoS comput. Biol. 2014, 10, e1003406.
9. Van Den Bedem, H.; Fraser, J. S. Nat. Methods 2015, 12, 307-318.
10. Schröder, G. F. Curr. Opin. Struct. Biol. 2015, 31, 20-27.
11. Salvi, N.; Abyzov, A.; Blackledge, M. J. Phys. Chem. Lett. 2016, 7, 2483-2489.
12. Levy, R. M.; Karplus, M.; Wolynes, P. G. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 5998-6011.
13. Kessler, H.; Griesinger, C.; Lautz, J.; Mueller, A.; Van Gunsteren, W. F.; Berendsen, H. J. C. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3393-3396.
14. Palmer, A. G.; Case, D. A. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 9059-9067.
15. Chatfield, D. C.; Szabo, A.; Brooks, B. R. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 5301-5311.
16. Peter, C.; Daura, X.; Van Gunsteren, W. F. J. Biomol. NMR 2001, 20, 297-310.
17. Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Eastwood, M. P.; Dror, R. O.; Klepeis, J. L.; Arkin, I. T.; Jensen, M. Ø.; Xu, H.; Trbovic, N.; Friesner, R. A.; Palmer, A G.; Shaw, D. E. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6155-6158.
18. Xue, Y.; Skrynnikov, N. R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14614-14628.
19. Lindorff-Larsen, K.; Trbovic, N.; Maragakis, P.; Piana, S.; Shaw, D. E J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 3787-3791.
20. Persson, F.; Halle, B. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 8735-8748.
21. Xia, J.; Deng, N.; Levy, R M. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 6625-6634.
22. Yuwen, T.; Xue, Y.; Skrynnikov, N. R. Biochemistry 2016, 55, 1784-1800.
23. Xue, Y.; Ward, J. M.; Yuwen, T.; Podkorytov, I. S.; Skrynnikov, R. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 2555-2562.
24. Calligari, P.; Abergel, D. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 3823-3831.
25. Ma, P.; Xue, Y.; Coquelle, N.; Haller, J. D.; Yuwen, T.; Ayala, I.; Mikhailovskii, O.; Willbold, D.; Colletier, J.-P.; Skrynnikov, N. R.; Schanda, P. Nat. Commun. 2015, 6, 8361.
26. Lindorff-Larsen, K.; Maragakis, P.; Piana, S.; Shaw, D. E. J. Phys. Chem. b 2016, 120, 8313-8320.
27. Wang Y.; Papaleo, E.; Lindorff-Larsen, K. eLife 2016, 5, e17505.
28. Vallurupalli, P.; Chakrabarti, N.; Pomès, R.; Kay, L. E. Chem. Sci. 2016, 7, 3602-3613.
29. Case, D. A. Curr Opin. Struct. Biol. 2013, 23, 172-176.
30. Abragam, A. The Principles of Molecular Magnetism; Claredon Press: Oxford, 1961.
31. Kroenke, C. D.; Loria, J. P.; Lee, L. K.; Ranee, M.; Palmer, A G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 7905-7915.
32. Hansen, D. F.; Feng H.; Zhou, Z.; Bai, Y.; Kay, L. E. J. Am. Chem Soc. 2009, 231, 16257-16265.
33. Toyama, Y.; Osawa, M.; Yokogawa, M.; Shimada, I. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 2302-2311.
34. Akke, M.; Palmer, A G. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 911-912.
35. Konrat, R.; Tollinger, M. J. J. Biomol. NMR 1999, 13, 213-221.
36. Massi, F.; Johnson, E.; Wang C.; Ranee, M.; Palmer, A G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2247-2256.
37. Mangia, S.; Traaseth, N. J.; Veglia, G.; Garwood, M.; Michaeli, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9979-9981.
38. McConnell, H. M. J. Chem. Phys. 1958, 28, 430.
39. Trott, O.; Palmer, A. G., III. J. Magn. Reson. 2004, 170, 104-112.
40. Palmer, A G.; Massi, F. Chem. Rev. 2006, 106, 1700-1719.
41. Wittebort, R. J.; Szabo, A. J. Chem. Phys. 1978, 69, 1722.
42. Brüschweiler, R.; Case, D. A. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 1994, 26, 27-58.
43. Chao, F.-A.; Byrd, R A. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 7337-7345.
44. Abergel, D.; Palmer, A G. ChemPhysChem 2004, 5, 787-793.
45. Millet, O.; Loria, J. P.; Kroenke, C. D.; Pons, M.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2867-2877.
46. Schütte, C.; Fischer, A.; Huisinga, W.; Deuflhard, P. J. Comput. Phys. 1999, 151, 146-168.
47. Noé, F.; Horenko, L.; Schütte, C.; Smith, J. C. J. Chem. Phys. 2007, 126, 155102.
48. Chodera, J. D.; Dill, K A.; Singhai, N.; Pande, V. S.; Swope, W. C.; Pitera, J. W. J. Chem. Phys. 2007, 126, 155101.
49. Buchete, N.-V.; Hummer, G. J. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6057-69.
50. Bowman, G. R.; Beauchamp, K A.; Boxer, G.; Pande, V. S. J. Chem. Phys. 2009, 131, 124101.
51. Prinz, J.-H.; Wu, H.; Sarich, M.; Keller, B.; Senne, M.; Held, M.; Chodera, J. D.; Schütte, C.; Noé, F. J. Chem. Phys. 2011, 134, 174105.
52. An Introduction to Markov State Models and Their Application to Long Timescale Molecular Simulation. Advances in Experimental Medicine and Biology; Bowman, G. R., Pande, V. S., Noé, F., Eds.; Springer: Heidelberg 2014; Vol. 797.
53. Noé, F.; Wu, H.; Prinz, J.-H.; Plattner, N. J. Chem. Phys. 2013, 139, 184114.
54. Deverell, C.; Morgan, R.; Strange, J. Mol. Phys. 1970, 18, 553-559.
55. Kloiber, K.; Konrat, R. J. Biomol. NMR 2000, 18, 33-42.
56. Wang, C.; Palmer, A G. J. Biomol. NMR 2002, 24, 263.
57. Orekhov, V. Y.; Korzhnev, D. M.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1886-1891.
58. Salvi, N.; Ulzega, S.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 2481-2484.
59. Sarich, M.; Noé, F.; Schütte, C. Multiscale Model. Simul. 2010, 8, 1154-1177.
60. Schwantes, C. R.; Pande, V. S. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 2000-2009.
61. Perez-Hernandez, G.; Paul, F.; Giorgino, T.; De Fabritüs, G.; Noé, F. J. Chem. Phys. 2013, 139, 015102.
62. Trendelkamp-Schroer, B.; Wu, H.; Paul, F.; Noé, F. J. Chem. Phys. 2015, 143, 174101.
63. Kube, S.; Weber, M. J. Chem. Phys. 2007, 126, 024103.
64. Hummer, G.; Szabo, A. J. Phys. Chem. B 2015, 119, 9029-9037.
65. Orioli, S.; Faccioli, P. Dimensional Reduction of Markov State Models from Renormalization Group Theory. 2016, arXiv; 1604.07614 [cond-mat.stat-mech] (accessed April 26, 2016.
66. Noe, F.; Doose, S.; Daidone, I.; Lollmann, M.; Sauer, M.; Chodera, J. D.; Smith, J. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A 2011, 108, 4822-4827.
67. Keller, B. G.; Prinz, J.-H.; Noé, F. Chem. Phys. 2012, 396, 92-107.
68. Chodera, J. D.; Noé, F. J. Chem. Phys. 2010, 133, 105102.
69. Allerhand, A.; Thiele, E. J. Chem. Phys. 1966, 45, 902.
70. Li, D.-W.; Brüschweiler, R. J. Biomol. NMR 2012, 54, 257-265.
71. Kohlhoff, K. J.; Robustelli, P.; Cavalli, A.; Salvatella, X.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 13894-5.
72. Han, B.; Liu, Y.; Ginzinger, S. W.; Wishart, D. S. J. Biomol. NMR 2011, 50, 43-57.
73. Shen, Y.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2010, 48, 13-22.
74. Shaw, D. E.; Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Piaña, S.; Dror, R O.; Eastwood, M. P.; Bank, J. A.; Jumper, J. M.; Salmon, J. K.; Shan, Y.; Wriggers, W. Science 2010, 330, 341-346.
75. Grey, M. J.; Wang, C.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 14324-14335.
76. Otting, G.; Liepinsh, E.; Wuethrich, K. Biochemistry 1993, 32, 3571-3582.
77. Long, D.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18999-19005.
78. Wang, C.; Grey, M. J.; Palmer, A G., III. J. Biomol. NMR 2001, 21, 361-366.
79. Loria, J. P.; Ranee, M.; Palmer, A G., III. J. Biomol. NMR 1999, 15, 151-155.
80. Scherer, M. K.; Trendelkamp-Schroer, B.; Paul, F.; Pérez-Hernández, G.; Hoffmann, M.; Plattner, N.; Wehmeyer, C.; Prinz, J.-H.; Noé, F. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11, 5525-5542.
81. Takeda, M.; Miyanoiri, Y.; Terauchi, T.; Kainosho, M. J. Biomol. NMR 2016, 66, 37-53.
82. Charlier, C.; Khan, S. N.; Marquardsen, T.; Pelupessy, P.; Reiss, V.; Sakellariou, D.; Bodenhausen, G.; Engelke, F.; Ferrage, F. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 18665-18672.
83. Massi, F.; Grey, M. J.; Palmer, A. G., III Protein Sci. 2005, 14, 735-742.
84. Ban, D.; Funk, M.; Gulich, R.; Egger, D.; Sabo, T. M.; Walter, K. F. A.; Fenwick, R B.; Giller, K.; Pichierri, F.; De Groot, B. L.; Lange, O. F.; Grubmüller, H.; Salvatella, X.; Wolf, M.; Loidl, A.; Kree, R.; Becker, S.; Lakomek, N.-A.; Lee, D.; Lunkenheimer, P.; Griesinger, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 11437-11440.
85. Piana, S.; Lindorff-Larsen, K.; Shaw, D. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A 2013, 110, 5915-5920.
86. Mills, J. L.; Szyperski, T. J. Biomol. NMR 2002, 23, 63-67.
87. Smith, C. A.; Ban, D.; Pratihar, S.; Giller, K.; Paulat, M.; Becker, S.; Griesinger, C.; Lee, D.; De Groot, B. L. Proc. Nati. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, 3269-3274.
88. Dittmer, J.; Bodenhausen, G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1314-1315.
89. Kitahara, R.; Yokoyama, S.; Akasaka, K. J. Mol. Biol. 2005, 347, 277-285.
90. Wong, M.; Khirich, G.; Loria, J. P. Biochemistry 2013, 52, 6548-6558.
91. Bottaro, S.; Boomsma, W.; Johansson, K. E.; Andreetta, C.; Hamelryck, T.; Ferkinghoff-Borg, J. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 695-702.
92. Huang, K. Y.; Amodeo, G. A.; Tong, L.; McDermott, A. Protein Sa. 2011, 20, 630-639.
93. Sidhu, A.; Surolia, A.; Robertson, A. D.; Sundd, M. J. Mol. Biol. 2011, 411, 1037-1048.
94. Fenwick, R. B.; Esteban-Martín, S.; Richter, B.; Lee, D.; Walter, K. F. A.; Milovanovic, D.; Becker, S.; Lakomek, N. A.; Griesinger, C.; Salvatella, X. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 10336-10339.
95. Lindner, B.; Yi, Z.; Prinz, J.-H.; Smith, J. C.; Noé, F. J. Chem. Phys. 2013, 139, 175101.
96. Christensen, A S.; Linnet, T. E.; Borg, M.; Boomsma, W.; Lindorff-Larsen, K.; Hamelryck, T.; Jensen, J. H. PLoS One 2013, 8, e84123.
97. Larsen, A S.; Bratholm, L. A.; Christensen, A. S.; Channir, M.; Jensen, J. H. PeerJ 2015, 3, e1344.
98. Ermolenko, D. N.; Dangi, B.; Gvritishvili, A.; Gronenborn, A M.; Makhatadze, G. I. Biophys. Chem. 2007, 126, 25-35.
99. Abergel, D.; Palmer, A G. Concepts Magn. Reson. 2003, 19A, 134-148.
100. Kubo, R. J. Math. Phys. 1963, 4, 174.
101. Wu, H.; Paul, F.; Wehmeyer, C.; Noé, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, E3221-E3230.
102. Olsson, S.; Ekonomiuk, D.; Sgrignani, J.; Cavalli, A. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 6270-8.
103. Olsson, S.; Vögeli, B. R.; Cavalli, A.; Boomsma, W.; Ferkinghoff-Borg, J.; Lindorff-Larsen, K.; Hamelryck, T. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 3484-3491.
104. Cavalli, A.; Camilloni, C.; Vendruscolo, M. J. Chem. Phys. 2013, 138, 094112.
105. Olsson, S.; Freiisen, J.; Boomsma, W.; Mardia, K. V.; Hamelryck, T. PLoS One 2013, 8, e79439.
106. Pérez-Hernández, G.; Paul, F.; Giorgino, T.; De Fabritüs, G.; Noé, F. J. Chem. Phys. 2013, 139, 015102.
107. Noé, F.; Clementi, C. J. Chem. Theory Comput. 2015, 11 5002-5011.
108. Fu, B.; Sahakyan, A B.; Camilloni, C.; Tartaglia, G. G.; Paci, E.; Caflisch, A.; Vendruscolo, M.; Cavalli, A. J. Comput. Chem. 2014, 35, 1101-1105.