Nanosecond time scale motions in proteins revealed by high-resolution nmr relaxometry

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 49, 2013, Pages 18665-18672

  Charlier, Cyril ^a   Khan, Shahid Nawaz ^a   Marquardsen, Thorsten ^b   Pelupessy, Philippe ^a   Reiss, Volker ^b   Sakellariou, Dimitris ^a,c   Bodenhausen, Geoffrey ^a,d   Engelke, Frank ^b   Ferrage, Fabien ^a  

^a ECOLE NORMALE SUPÉRIEURE   (France)

^b BRUKER BIOSPIN GMBH   (Germany)

^c CEA SACLAY   (France)

^d INSTITUTE OF CHEMICAL SCIENCES AND ENGINEERING   (Switzerland)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

HIGH MAGNETIC FIELDS; LONGITUDINAL RELAXATION; MOLECULAR DETERMINANTS; NANOSECOND TIME SCALE; NUCLEAR RELAXATION RATE; QUANTITATIVE CHARACTERIZATION; STRUCTURAL FLUCTUATIONS; STRUCTURE AND DYNAMICS;

CHARACTERIZATION; MAGNETIC FIELDS; MOLECULAR DYNAMICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

PROTEINS;

PROTEIN; UBIQUITIN;

ANISOTROPY; ARTICLE; HIGH RESOLUTION NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; HUMAN; MAGNETISM; MOLECULAR DYNAMICS; MOTION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; OLIGOMERIZATION; PH; POLARIZATION; PROTEIN FUNCTION; PROTON TRANSPORT; SIGNAL NOISE RATIO; SOLUBILITY; TEMPERATURE; THERMOREGULATION; TIME; VIBRATION;

MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEINS;

EID: 84890530312     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja409820g     Document Type: Article

References (63)

1. Palmer, A. G. Chem. Rev. 2004, 104, 3623
2. Peng, J. W.; Wagner, G. J. Magn. Reson. 1992, 98, 308
3. Prompers, J. J.; Bruschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4522
4. Lipari, G.; Szabo, A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 4546
5. Clore, G. M.; Szabo, A.; Bax, A.; Kay, L. E.; Driscoll, P. C.; Gronenborn, A. M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 4989
6. Calligari, P.; Calandrini, V.; Kneller, G. R.; Abergel, D. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 12370
7. Ochsenbein, F.; Neumann, J. M.; Guittet, E.; Van Heijenoort, C. Protein Sci. 2002, 11, 957
8. Buevich, A. V.; Baum, J. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 8671
9. Tugarinov, V.; Liang, Z. C.; Shapiro, Y. E.; Freed, J. H.; Meirovitch, E. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3055
10. Luchinat, C.; Parigi, G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1055
11. Persson, E.; Halle, B. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 1774
12. Redfield, A. G. Magn. Reson. Chem. 2003, 41, 753
13. Redfield, A. G. J. Biomol. NMR 2012, 52, 159
14. Victor, K.; Kavolius, V.; Bryant, R. G. J. Magn. Reson. 2004, 171, 253
15. Chou, C. Y.; Chu, M. L.; Chang, C. F.; Huang, T. H. J. Magn. Reson. 2012, 214, 302
16. Roberts, M. F.; Redfield, A. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17066
17. Clarkson, M. W.; Lei, M.; Eisenmesser, E. Z.; Labeikovsky, W.; Redfield, A.; Kern, D. J. Biomol. NMR 2009, 45, 217
18. Dikic, I.; Wakatsuki, S.; Walters, K. J. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009, 10, 659
19. Zhang, Y. N.; Zhou, L. J.; Rouge, L.; Phillips, A. H.; Lam, C.; Liu, P.; Sandoval, W.; Helgason, E.; Murray, J. M.; Wertz, I. E.; Corn, J. E. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 51
20. Lange, O. F.; Lakomek, N. A.; Fares, C.; Schroder, G. F.; Walter, K. F. A.; Becker, S.; Meiler, J.; Grubmuller, H.; Griesinger, C.; de Groot, B. L. Science 2008, 320, 1471
21. Miloushev, V. Z.; Levine, J. A.; Arbing, M. A.; Hunt, J. F.; Pitt, G. S.; Palmer, A. G. J. Biol. Chem. 2009, 284, 6446
22. Massi, F.; Grey, M. J.; Palmer, A. G., III. Protein Sci. 2005, 14, 735
23. Ban, D.; Funk, M.; Gulich, R.; Egger, D.; Sabo, T. M.; Walter, K. F. A.; Fenwick, R. B.; Giller, K.; Pichierri, F.; de Groot, B. L.; Lange, O. F.; Grubmüller, H.; Salvatella, X.; Wolf, M.; Loidl, A.; Kree, R.; Becker, S.; Lakomek, N.-A.; Lee, D.; Lunkenheimer, P.; Griesinger, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 11437
24. Salvi, N.; Ulzega, S.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 2481
25. Tollinger, M.; Sivertsen, A. C.; Meier, B. H.; Ernst, M.; Schanda, P. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 14800
26. Ban, D.; Gossert, A. D.; Giller, K.; Becker, S.; Griesinger, C.; Lee, D. J. Magn. Reson. 2012, 221, 1
27. Briggman, K. B.; Tolman, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10164
28. Peti, W.; Meiler, J.; Brüschweiler, R.; Griesinger, C. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5822
29. Lakomek, N. A.; Walter, K. F. A.; Fares, C.; Lange, O. F.; de Groot, B. L.; Grubmuller, H.; Bruschweiler, R.; Munk, A.; Becker, S.; Meiler, J.; Griesinger, C. J. Biomol. NMR 2008, 41, 139
30. Salmon, L.; Bouvignies, G.; Markwick, P.; Lakomek, N.; Showalter, S.; Li, D. W.; Walter, K.; Griesinger, C.; Bruschweiler, R.; Blackledge, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 4154
31. Salmon, L.; Bouvignies, G.; Markwick, P.; Blackledge, M. Biochemistry 2011, 50, 2735
32. Lienin, S. F.; Bremi, T.; Brutscher, B.; Brüschweiler, R.; Ernst, R. R. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9870
33. Tjandra, N.; Feller, S. E.; Pastor, R. W.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 12562
34. Chang, S. L.; Tjandra, N. J. Magn. Reson. 2005, 174, 43
35. Ferrage, F.; Pelupessy, P.; Cowburn, D.; Bodenhausen, G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11072
36. Reese, M.; Turke, M. T.; Tkach, I.; Parigi, G.; Luchinat, C.; Marquardsen, T.; Tavernier, A.; Hofer, P.; Engelke, F.; Griesinger, C.; Bennati, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 15086
37. Morris, G. A.; Freeman, R. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 760
38. Burum, D. P.; Ernst, R. R. J. Magn. Reson. 1980, 39, 163
39. Pelupessy, P.; Espallargas, G. M.; Bodenhausen, G. J. Magn. Reson. 2003, 161, 258
40. Pelupessy, P.; Ferrage, F.; Bodenhausen, G. J. Chem. Phys. 2007, 126, 134508
41. Ferrage, F.; Cowburn, D.; Ghose, R. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6048
42. Ferrage, F.; Reichel, A.; Battacharya, S.; Cowburn, D.; Ghose, R. J. Magn. Reson. 2010, 207, 294
43. Walker, O.; Varadan, R.; Fushman, D. J. Magn. Reson. 2004, 168, 336
44. Cornilescu, G.; Marquardt, J. L.; Ottiger, M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 6836
45. Liu, Z.; Zhang, W. P.; Xing, Q.; Ren, X. F.; Liu, M. L.; Tang, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 469
46. Ryabov, Y. E.; Fushman, D. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3315
47. Kay, L. E.; Nicholson, L. K.; Delaglio, F.; Bax, A.; Torchia, D. A. J. Magn. Reson. 1992, 97, 359
48. Palmer, A. G., III; Skelton, N. J.; Chazin, W. J.; Wright, P. E.; Rance, M. Mol. Phys. 1992, 75, 699
49. Fushman, D.; Cahill, S.; Cowburn, D. J. Mol. Biol. 1997, 266, 173
50. Showalter, S. A.; Bruschweiler, R. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 961
51. Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Eastwood, M. P.; Dror, R. O.; Klepeis, J. L.; Arkin, I. T.; Jensen, M. O.; Xu, H. F.; Trbovic, N.; Friesner, R. A.; Palmer, A. G.; Shaw, D. E. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6155
52. Markwick, P. R. L.; Bouvignies, G.; Salmon, L.; McCammon, J. A.; Nilges, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16968
53. Fenwick, R. B.; Esteban-Martin, S.; Richter, B.; Lee, D.; Walter, K. F. A.; Milovanovic, D.; Becker, S.; Lakomek, N. A.; Griesinger, C.; Salvatella, X. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 10336
54. Long, D.; Brüschweiler, R. PLoS Comput. Biol. 2011, 7, e1002035
55. Bouvignies, G.; Bernado, P.; Meier, S.; Cho, K.; Grzesiek, S.; Bruschweiler, R.; Blackledge, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13885
56. Henzler-Wildman, K. A.; Lei, M.; Thai, V.; Kerns, S. J.; Karplus, M.; Kern, D. Nature 2007, 450, 913
57. Kroenke, C. D.; Loria, J. P.; Lee, L. K.; Rance, M.; Palmer, A. G., III. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 7905
58. Wong, V.; Case, D. A.; Szabo, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 11016
59. Ryabov, Y.; Clore, G. M.; Schwieters, C. D. J. Chem. Phys. 2012, 136, 034108
60. Grzesiek, S.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 12593
61. Piotto, M.; Saudek, V.; Sklenar, V. J. Biomol. NMR 1992, 2, 661
62. Marion, D.; Ikura, M.; Tschudin, R.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1989, 85, 393
63. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277