Electronic Structure of the Ferryl Intermediate in the α-Ketoglutarate Dependent Non-Heme Iron Halogenase SyrB2: Contributions to H Atom Abstraction Reactivity

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 15, 2016, Pages 5110-5122

  Srnec, Martin ^a,b   Wong, Shaun D ^a   Matthews, Megan L ^c   Krebs, Carsten ^c   Bollinger, J Martin ^c   Solomon, Edward I ^a  

^a STANFORD UNIVERSITY   (United States)

^b J HEYROVSKÝ INSTITUTE OF PHYSICAL CHEMISTRY   (Czech Republic)

^c PENNSYLVANIA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ABSTRACTING; ANISOTROPY; CIRCULAR DICHROISM SPECTROSCOPY; DICHROISM; ELECTRONIC STRUCTURE; MOLECULAR ORBITALS; QUANTUM CHEMISTRY; TEMPERATURE;

ENHANCED REACTIVITY; FRONTIER MOLECULAR ORBITALS; GEOMETRIC STRUCTURE; INTRINSIC REACTIVITY; MAGNETIC CIRCULAR DICHROISMS; NUCLEAR RESONANCE VIBRATIONAL SPECTROSCOPY; PERPENDICULAR ORIENTATION; QUANTUM CHEMICAL CALCULATIONS;

SUBSTRATES;

2 OXOGLUTARIC ACID; FERRYL INTERMEDIATE; HALOGENASE SYRB2; HYDROGEN; IRON DERIVATIVE; UNCLASSIFIED DRUG; BACTERIAL PROTEIN; GLUTARIC ACID DERIVATIVE; NONHEME IRON PROTEIN; OXIDOREDUCTASE; SYRINGOMYCIN; THREONINE;

ABSTRACTION REACTIVITY; ANISOTROPY; ARTICLE; CHEMICAL REACTION; CHEMICAL STRUCTURE; CIRCULAR DICHROISM; ELECTRON; FRONTIER MOLECULAR ORBITAL; LOW TEMPERATURE MAGNETIC CIRCULAR DICHROISM SPECTROSCOPY; QUANTUM CHEMISTRY; SPECTROSCOPY; CHEMISTRY; METABOLISM; MOLECULAR MODEL; QUANTUM THEORY;

BACTERIAL PROTEINS; CIRCULAR DICHROISM; GLUTARATES; HYDROGEN; IRON COMPOUNDS; MODELS, MOLECULAR; NONHEME IRON PROTEINS; OXIDOREDUCTASES; QUANTUM THEORY; THREONINE;

EID: 84966417260     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b01151     Document Type: Article

References (63)

1. Matthews, M. L.; Neumann, C. S.; Miles, L. A.; Grove, T. L.; Booker, S. J.; Krebs, C.; Walsh, C. T.; Bollinger, J. M., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 17723-17728 10.1073/pnas.0909649106
2. Price, J. C.; Barr, E. W.; Tirupati, B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Biochemistry 2003, 42, 7497-7508 10.1021/bi030011f
3. Riggs-Gelasco, P. J.; Price, J. C.; Guyer, R. B.; Brehm, J. H.; Barr, E. W.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8108-8109 10.1021/ja048255q
4. Hoffart, L. M.; Barr, E. W.; Guyer, R. B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 14738-14743 10.1073/pnas.0604005103
5. Galonić, D. P.; Barr, E. W.; Walsh, C. T.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Nat. Chem. Biol. 2007, 3, 113-116 10.1038/nchembio856
6. Fujimori, D. G.; Barr, E. W.; Matthews, M. L.; Koch, G. M.; Yonce, J. R.; Walsh, C. T.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C.; Riggs-Gelasco, P. J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13408-13409 10.1021/ja076454e
7. Matthews, M. L.; Krest, C. M.; Barr, E. W.; Vaillancourt, F. H.; Walsh, C. T.; Green, M. T.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Biochemistry 2009, 48, 4331-4343 10.1021/bi900109z
8. Chang, W.; Guo, Y.; Wang, C.; Butch, S. E.; Rosenzweig, A. C.; Boal, A. K.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. Science 2014, 343, 1140-1144 10.1126/science.1248000
9. Eser, B. E.; Barr, E. W.; Frantom, P. A.; Saleh, L.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C.; Fitzpatrick, P. F. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11334-11335 10.1021/ja074446s
10. Panay, A. J.; Lee, M.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr.; Fitzpatrick, P. F. Biochemistry 2011, 50, 1928-1933 10.1021/bi1019868
11. Blasiak, L. C.; Vaillancourt, F. H.; Walsh, C. T.; Drennan, C. L. Nature 2006, 440, 368-371 10.1038/nature04544
12. Vaillancourt, F. H.; Yin, J.; Walsh, C. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 10111-10116 10.1073/pnas.0504412102
13. McDonald, A. R.; Que, L., Jr. Coord. Chem. Rev. 2013, 257, 414-428 10.1016/j.ccr.2012.08.002
14. Jackson, T. A.; Rohde, J.-U.; Seo, M. S.; Sastri, C. V.; DeHont, R.; Ohta, T.; Kitagawa, T.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12394-12407 10.1021/ja8022576
15. Martinho, M.; Banse, F.; Bartoli, J.-F.; Mattioli, T. A.; Battioni, P.; Horner, O.; Bourcier, S.; Girerd, J.-J. Inorg. Chem. 2005, 44, 9592-9596 10.1021/ic051213y
16. Kaizer, J.; Klinker, E. J.; Oh, N. Y.; Rohde, J.-U.; Song, W. J.; Stubna, A.; Kim, J.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 472-473 10.1021/ja037288n
17. England, J.; Bigelow, J. O.; Van Heuvelen, K. M.; Farquhar, E. R.; Martinho, M.; Meier, K. K.; Frisch, J. R.; Münck, E.; Que, L., Jr. Chem. Sci. 2014, 5, 1204-1215 10.1039/c3sc52755g
18. Comba, P.; Fukuzumi, S.; Kotani, S.; Wunderlich, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 2622-2625 10.1002/anie.200904427
19. Rohde, J.-U.; Stubna, A.; Bominaar, E. L.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Inorg. Chem. 2006, 45, 6435-6445 10.1021/ic060740u
20. Planas, O.; Clemancey, M.; Latour, J.-M.; Company, A.; Costas, M. Chem. Commun. 2014, 50, 10887-10890 10.1039/C4CC03234A
21. England, J.; Guo, Y.; Farquhar, E. R.; Young, V. G., Jr.; Münck, E.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8635-8644 10.1021/ja100366c
22. Biswas, A. N.; Puri, M.; Meier, K. K.; Oloo, W. N.; Rohde, G. T.; Bominaar, E. L.; Münck, E.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2015, 137, 2428-2431 10.1021/ja511757j
23. Lacy, D. C.; Gupta, R.; Stone, K. L.; Greaves, J.; Ziller, J. W.; Hendrich, M. P.; Borovik, A. S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12188-12190 10.1021/ja1047818
24. England, J.; Guo, Y.; Van Heuvelen, K. M.; Cranswick, M. A.; Rohde, G. T.; Bominaar, E. L.; Münck, E.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11880-11883 10.1021/ja2040909
25. Srnec, M.; Wong, S. D.; England, J.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 14326-14331 10.1073/pnas.1212693109
26. Decker, A.; Rohde, J.-U.; Klinker, E. J.; Wong, S. D.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15983-15996 10.1021/ja074900s
27. Solomon, E. I.; Light, K. M.; Liu, L. V.; Srnec, M.; Wong, S. D. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 2725-2739 10.1021/ar400149m
28. Shaik, S.; Chen, H.; Janardanan, D. Nat. Chem. 2011, 3, 19-27 10.1038/nchem.943
29. Ye, S.; Neese, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 1228-1233 10.1073/pnas.1008411108
30. Neidig, M. L.; Decker, A.; Choroba, O. W.; Huang, F.; Kavana, M.; Moran, G. R.; Spencer, J. B.; Solomon, E. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 12966-12973 10.1073/pnas.0605067103
31. Decker, A.; Clay, M. D.; Solomon, E. I. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 697-706 10.1016/j.jinorgbio.2006.01.013
32. Wong, S. D.; Srnec, M.; Matthews, M. L.; Liu, L. V.; Kwak, Y.; Park, K.; Bell, C. B., III; Alp, E. E.; Zhao, J.; Yoda, Y.; Kitao, S.; Seto, M.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr.; Solomon, E. I. Nature 2013, 499, 320-323 10.1038/nature12304
33. Diebold, A. R.; Brown-Mashall, C. D.; Neidig, M. L.; Brownlee, J. M.; Moran, G. R.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18148-18160 10.1021/ja202549q
34. The PyMOL Molecular Graphics System, Version 1.5.0.4; Schrödinger, LLC.
35. Chovancova, E.; Pavelka, A.; Benes, P.; Strnad, O.; Brezovsky, J.; Kozlikova, B.; Gora, A.; Sustr, V.; Klvana, M.; Medek, P.; Biedermannova, L.; Sochor, J.; Damborsky, J. PLoS Comput. Biol. 2012, 8, e1002708 10.1371/journal.pcbi.1002708
36. Ahlrichs, R.; Bär, M.; Häser, M.; Horn, H.; Kölmel, C. Chem. Phys. Lett. 1989, 162, 165-169 10.1016/0009-2614(89)85118-8
37. Becke, A. D. Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1988, 38, 3098-3100 10.1103/PhysRevA.38.3098
38. Grimme, S. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1463-1473 10.1002/jcc.20078
39. Grimme, S. J. Comput. Chem. 2006, 27, 1787-1799 10.1002/jcc.20495
40. Roos, B. O.; Taylor, P. R.; Siegbahn, P. E. M. Chem. Phys. 1980, 48, 157-173 10.1016/0301-0104(80)80045-0
41. Siegbahn, P. E. M.; Almlöf, J.; Heiberg, A.; Roos, B. O. J. Chem. Phys. 1981, 74, 2384-2396 10.1063/1.441359
42. Andersson, K.; Malmqvist, P.-Å.; Roos, B. O.; Sadlej, A. J.; Wolinski, K. J. Phys. Chem. 1990, 94, 5483-5488 10.1021/j100377a012
43. Andersson, K.; Malmqvist, P.-Å.; Roos, B. O. J. Chem. Phys. 1992, 96, 1218-1226 10.1063/1.462209
44. Andersson, K. Theor. Chim. Acta 1995, 91, 31-46 10.1007/BF01113860
45. Finley, J.; Malmqvist, P.-Å.; Roos, B. O.; Serrano-Andrés, L. Chem. Phys. Lett. 1998, 288, 299-306 10.1016/S0009-2614(98)00252-8
46. Aquilante, F.; De Vico, L.; Ferré, N.; Ghigo, G.; Malmqvist, P.-Å.; Neogrády, P.; Pedersen, T. B.; Pitoňák, M.; Reiher, M.; Roos, B. O.; Serrano-Andrés, L.; Urban, M.; Veryazov, V.; Lindh, R. J. Comput. Chem. 2010, 31, 224-247 10.1002/jcc.21318
47. Douglas, M.; Kroll, N. M. Ann. Phys. (Amsterdam, Neth.) 1974, 82, 89-155 10.1016/0003-4916(74)90333-9
48. Hess, B. A. Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1986, 33, 3742-3748 10.1103/PhysRevA.33.3742
49. Jansen, G.; Hess, B. A. Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1989, 39, 6016-6017 10.1103/PhysRevA.39.6016
50. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian G09, revision D.01; Gaussian Inc.: Wallingford, CT, 2009.
51. Malmqvist, P.-Å.; Rendell, A.; Roos, B. O. J. Phys. Chem. 1990, 94, 5477-5482 10.1021/j100377a011
52. Pierloot, K. Mol. Phys. 2003, 101, 2083-2094 10.1080/0026897031000109356
53. Hess, B. A.; Marian, C. M.; Wahlgren, U.; Gropen, O. Chem. Phys. Lett. 1996, 251, 365-371 10.1016/0009-2614(96)00119-4
54. Schimmelpfennig, B.; AMFI Program; University of Stockholm: Stockholm, 1996.
55. Malmqvist, P.-Å.; Roos, B. O.; Schimmelphennig, B. Chem. Phys. Lett. 2002, 357, 230-240 10.1016/S0009-2614(02)00498-0
56. Roos, B. O.; Andersson, K. Chem. Phys. Lett. 1995, 245, 215-243 10.1016/0009-2614(95)01010-7
57. Forsberg, N.; Malmqvist, P.-Å. Chem. Phys. Lett. 1997, 274, 196-204 10.1016/S0009-2614(97)00669-6
58. Neese, F.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 1999, 38, 1847-1865 10.1021/ic981264d
59. Decker, A.; Rohde, J.-U.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5378-5379 10.1021/ja0498033
60. Wayner, D. D. M.; Clark, K. B.; Rauk, A.; Yu, D.; Armstrong, D. A. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 8925-8932 10.1021/ja971365v
61. Burkey, T. J.; Castelhano, A. L.; Griller, D.; Lossing, F. P. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 4701-4703 10.1021/ja00352a029
62. Marcus, R. A. J. Phys. Chem. 1968, 72, 891-899 10.1021/j100849a019
63. Gilmore, K.; Alabugin, I. V. Chem. Rev. 2011, 111, 6513-6556 10.1021/cr200164y