Infrared spectral marker bands characterizing a transient water wire inside a hydrophobic membrane protein

Journal of Chemical Physics

Volumn 141, Issue 22, 2014, Pages

  Wolf, Steffen ^a,b   Freier, Erik ^b   Cui, Qiang ^c   Gerwert, Klaus ^a,b  

^a RUHR UNIVERSITY BOCHUM   (Germany)

^b MAX PLANCK INSTITUTE   (Germany)

^c UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGICAL MEMBRANES; GROUND STATE; HYDROGEN BONDS; HYDROPHOBICITY; MOLECULAR MODELING; MOLECULES; PROTONS; QUANTUM THEORY; STRETCHING; WIRE;

ESSENTIAL FEATURES; HYDROPHOBIC ENVIRONMENT; HYDROPHOBIC MEMBRANE; MEMBRANE PROTEINS; POLAR ENVIRONMENTS; QUANTUM MECHANICAL/MOLECULAR MECHANICAL SIMULATIONS; STRETCHING VIBRATIONS; TIME-RESOLVED FOURIER TRANSFORM INFRARED;

PROTEINS;

BACTERIORHODOPSIN; PROTON; WATER;

CHEMICAL PHENOMENA; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; HALOBACTERIUM SALINARUM; INFRARED SPECTROSCOPY;

BACTERIORHODOPSINS; HALOBACTERIUM SALINARUM; HYDROPHOBIC AND HYDROPHILIC INTERACTIONS; MODELS, MOLECULAR; PROTONS; SPECTROSCOPY, FOURIER TRANSFORM INFRARED; WATER;

EID: 84912075795     PISSN: 00219606     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1063/1.4902237     Document Type: Article

References (73)

1. K. Gerwert, E. Freier, and S. Wolf, BBA-Bioenergetics 1837, 606 (2014).
2. Y. Umena, K. Kawakami, J.-R. Shen, and N. Kamiya, Nature (London) 473, 55 (2011).
3. B. C. Polander and B. A. Barry, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 110, 10634 (2013).
4. K. Linke and F. M. Ho, BBA-Bioenergetics 1837, 14 (2014).
5. S. Iwata, C. Ostermeier, B. Ludwig, and H. Michel, Nature (London) 376, 660 (1995).
6. J. Koepke, E. Olkhova, H. Angerer, H. Müller, G. Peng, and H. Michel, BBA-Bioenergetics 1787, 635 (2009).
7. P. Goyal, J. Lu, S. Yang, M. R. Gunner, and Q. Cui, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 110, 18886 (2013).
8. V. R. I. Kaila, M.Wikström, and G. Hummer, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 111, 6988 (2014).
9. M. H. Stowell, Science 276, 812 (1997).
10. J. Koepke, E.-M. Krammer, A. R. Klingen, P. Sebban, G. M. Ullmann, and G. Fritzsch, J. Mol. Biol. 371, 396 (2007).
11. W. Junge, Science 308, 642 (2005).
12. N. Agmon, Chem. Phys. Lett. 244, 456 (1995).
13. P. Ball, Chem. Rev. 108, 74 (2008).
14. F. Garczarek and K. Gerwert, Nature (London) 439, 109 (2005).
15. I. S. Ramsey, Y. Mokrab, I. Carvacho, Z. A. Sands, M. S. P. Sansom, and D. E. Clapham, Nat. Struct. Mol. Biol. 17, 869 (2010).
16. A. Chamberlin, F. Qiu, S. Rebolledo, Y. Wang, S. Y. Noskov, and H. P. Larsson, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 111, E273 (2014).
17. H. E. Kato, F. Zhang, O. Yizhar, C. Ramakrishnan, T. Nishizawa, K. Hirata, J. Ito, Y. Aita, T. Tsukazaki, S. Hayashi, P. Hegemann, A. D. Maturana, R. Ishitani, K. Deisseroth, and O. Nureki, Nature (London) 482, 369 (2012).
18. K. Eisenhauer, J. Kuhne, E. Ritter, A. Berndt, S. Wolf, E. Freier, F. Bartl, P. Hegemann, and K. Gerwert, J. Biol. Chem. 287, 6904 (2012).
19. K. Deisseroth, Nat. Methods 8, 26 (2010).
20. J. R. Schnell and J. J. Chou, Nature (London) 451, 591 (2008).
21. R. Acharya, V. Carnevale, G. Fiorin, B. G. Levine, A. L. Polishchuk, V. Balannik, I. Samish, R. A. Lamb, L. H. Pinto, and W. F. DeGrado, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 107, 15075 (2010).
22. U. Kosinska Eriksson, G. Fischer, R. Friemann, G. Enkavi, E. Tajkhorshid, and R. Neutze, Science 340, 1346 (2013).
23. J. Standfuss, P. C. Edwards, A. D'Antona, M. Fransen, G. Xie, D. D. Oprian, and G. F. X. Schertler, Nature (London) 471, 656 (2011).
24. W. Liu, E. Chun, A. A. Thompson, P. Chubukov, F. Xu, V. Katritch, G. W. Han, C. B. Roth, L. H. Heitman, A. P. IJzerman, V. Cherezov, and R. C. Stevens, Science 337, 232 (2012).
25. H. Gutiérrez-de-Terán, A. Massink, D. Rodríguez, W. Liu, G.W. Han, J. S. Joseph, I. Katritch, L. H. Heitman, L. Xia, A. P. IJzerman, V. Cherezov, V. Katritch, and R. C. Stevens, Structure 21, 2175 (2013).
26. G. Fenalti, P. M. Giguere, V. Katritch, X.-P. Huang, A. A. Thompson, V. Cherezov, B. L. Roth, and R. C. Stevens, Nature (London) 506, 191 (2014).
27. S. Filipek, K. Palczewski, S. Yuan, and H. Vogel, Nat. Commun. 5, 4733 (2014).
28. T. E. Angel, M. R. Chance, and K. Palczewski, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 106, 8555 (2009).
29. J. A. Ernst, R. T. Clubb, H.-X. Zhou, A. M. Gronenborn, and G. M. Clore, Science 267, 1813 (1995).
30. B. Yu, M. Blaber, A. M. Gronenborn, G. M. Clore, and D. L. D. Caspar, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 96, 103 (1999).
31. S. Vaitheeswaran, H. Yin, J. C. Rasaiah, and G. Hummer, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 101, 17002 (2004).
32. L. Liu, M. L. Quillin, and B. W. Matthews, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 105, 14406 (2008).
33. G. Hummer, J. C. Rasaiah, and J. P. Noworyta, Nature (London) 414, 188 (2001).
34. K. S. Fangqiang Zhu, Biophys. J. 85, 236 (2003).
35. E. Freier, S. Wolf, and K. Gerwert, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 108, 11435 (2011).
36. J. K. Lanyi, Annu. Rev. Physiol. 66, 665 (2004).
37. J. L. Spudich and K. H. Jung, Handbook of Photosensory Receptors, edited by W. R. Briggs and J. L. Spudich (Wiley-VCH, Weinheim 2004), pp. 1-24.
38. V. A. Lórenz-Fonfría and H. Kandori, J. Am. Chem. Soc. 131, 5891 (2009).
39. S. Wolf, E. Freier, M. Potschies, E. Hofmann, and K. Gerwert, Angew. Chem., Int. Ed. 49, 6889 (2010).
40. T. Ohba, K. Kaneko, M. Endo, K. Hata, and H. Kanoh, Langmuir 29, 1077 (2013).
41. M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel et al., Gaussian 09, Revision D.01, Gaussian, Inc., Wallingford, CT, 2009.
42. http://dx.doi.org/10.1063/1.4902237.
43. X. Li and M. J. Frisch, J. Chem. Theory Comput. 2, 835 (2006).
44. G. B. Bacskay, Chem. Phys. 61, 385 (1981).
45. K. K. Irikura, R. D. Johnson, and R. N. Kacker, J. Phys. Chem. A 109, 8430 (2005).
46. B. R. Brooks, C. L. Brooks, A. D. Mackerell, L. Nilsson, R. J. Petrella, B. Roux, Y. Won, G. Archontis, C. Bartels, S. Boresch, A. Caflisch, L. Caves, Q. Cui, A. R. Dinner, M. Feig, S. Fischer, J. Gao, M. Hodoscek, W. Im, K. Kuczera, T. Lazaridis, J. Ma, V. Ovchinnikov, E. Paci, R. W. Pastor, C. B. Post, J. Z. Pu, M. Schaefer, B. Tidor, R. M. Venable, H. L. Woodcock, X. Wu, W. Yang, D. M. York, and M. Karplus, J. Comput. Chem. 30, 1545 (2009).
47. A. D. Mackerell, D. Bashford, M. Bellott, R. L. Dunbrack, J. D. Evanseck, M. J. Field, S. Fischer, J. Gao, H. Guo, S. Ha, D. Joseph-McCarthy, L. Kuchnir, K. Kuczera, F. T. K. Lau, C. Mattos, S. Michnick, T. Ngo, D. T. Nguyen, B. Prodhom, W. E. Reiher, B. Roux, M. Schlenkrich, J. C. Smith, R. Stote, J. Straub, M. Watanabe, J. Wiórkiewicz-Kuczera, D. Yin, and M. Karplus, J. Phys. Chem. B 102, 3586 (1998).
48. W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. D. Madura, R. W. Impey, and M. L. Klein, J. Chem. Phys. 79, 926 (1983).
49. B. Schobert, L. S. Brown, and J. K. Lanyi, J. Mol. Biol. 330, 553 (2003).
50. A. T. Brünger and M. Karplus, Proteins 4, 148 (1988).
51. S. P. Balashov, BBA-Bioenergetics 1460, 75 (2000).
52. E. Tajkhorshid and S. Suhai, J. Phys. Chem. B 103, 5581 (1999).
53. E. Tajkhorshid, B. Paizs, and S. Suhai, J. Phys. Chem. B 103, 4518 (1999).
54. W. Im, S. Bernèche, and B. Roux, J. Chem. Phys. 114, 2924 (2001).
55. P. Schaefer, D. Riccardi, and Q. Cui, J. Chem. Phys. 123, 014905 (2005).
56. P. Goyal, N. Ghosh, P. Phatak, M. Clemens, M. Gaus, M. Elstner, and Q. Cui, J. Am. Chem. Soc. 133, 14981 (2011).
57. M. Elstner, D. Porezag, G. Jungnickel, J. Elsner, M. Haugk, T. Frauenheim, S. Suhai, and G. Seifert, Phys. Rev. B 58, 7260 (1998).
58. Yang, H. Yu, D. York, Q. Cui, andM. Elstner, J. Phys. Chem. A 111, 10861 (2007).
59. P. H. König, M. Hoffmann, T. Frauenheim, and Q. Cui, J. Phys. Chem. B 109, 9082 (2005).
60. C. L. Brooks and M. Karplus, J. Mol. Biol. 208, 159 (1989).
61. B. Hess, C. Kutzner, D. Van Der Spoel, and E. Lindahl, J. Chem. Theory Comput. 4, 435 (2008).
62. P. J. Steinbach and B. R. Brooks, J. Comput. Chem. 15, 667 (1994).
63. R. G. Gordon, J. Chem. Phys. 43, 1307 (1965).
64. D. A. McQuarrie, Statistical Mechanics (Harper and Row, New York, 1976).
65. J.-P. Ryckaert, G. Ciccotti, and H. J. C. Berendsen, J. Comput. Phys. 23, 327 (1977).
66. H. Yu and Q. Cui, J. Chem. Phys. 127, 234504 (2007).
67. H. Luecke, B. Schobert, J.-P. Cartailler, H.-T. Richter, A. Rosengarth, R. Needleman, and J. K. Lanyi, J. Mol. Biol. 300, 1237 (2000).
68. H. Kandori, BBA-Bioenergetics 1460, 177 (2000).
69. D. Onidas, J. M. Stachnik, S. Brucker, S. Krätzig, and K. Gerwert, Eur. J. Cell Biol. 89, 983 (2010).
70. Z. Cao, Y. Peng, T. Yan, S. Li, A. Li, and G. A. Voth, J. Am. Chem. Soc. 132, 11395 (2010).
71. O. Byl, J.-C. Liu, Y. Wang, W.-L. Yim, J. K. Johnson, and J. T. Yates, J. Am. Chem. Soc. 128, 12090 (2006).
72. G. Hummer, Nat. Chem. 2, 906 (2010).
73. M. R. Panman, B. H. Bakker, D. den Uyl, E. R. Kay, D. A. Leigh, W. J. Buma, A. M. Brouwer, J. A. J. Geenevasen, and S.Woutersen, Nat. Chem. 5, 929 (2013).