Transferring the PRIMO coarse-grained force field to the membrane environment: Simulations of membrane proteins and helix-helix association

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 10, Issue 8, 2014, Pages 3459-3472

  Kar, Parimal ^a   Gopal, Srinivasa Murthy ^a   Cheng, Yi Ming ^a   Panahi, Afra ^c   Feig, Michael ^a,b  

^a Michigan State University   (United States)

^b MICHIGAN STATE UNIVERSITY   (United States)

^c UNIVERSITY OF MICHIGAN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

EID: 84906249784     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ct500443v     Document Type: Article

References (103)

1. Nath, D. Nature 2005, 438, 577
2. Sachs, J. N.; Engelman, D. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 707
3. Wallin, E.; von Heijne, G. Protein Sci. 1998, 7, 1029
4. Hopkins, A. L.; Groom, C. R. Nat. Rev. Drug Discovery 2002, 1, 727
5. Yuzlenko, O.; Lazaridis, T. J. Comput. Chem. 2013, 34, 731
6. Phillips, R.; Ursell, T.; Wiggins, P.; Sens, P. Nature 2009, 459, 379
7. von Heijne, G. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 909
8. Werten, P. J. L.; Remigy, H. W.; de Groot, B. L.; Fotiadis, D.; Philippsen, A.; Stahlberg, H.; Grubmuller, H.; Engel, A. FEBS Lett. 2002, 529, 65
9. Lindahl, E.; Sansom, M. S. P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 425
10. Roux, B.; Schulten, K. Structure 2004, 12, 1343
11. Gumbart, J.; Wang, Y.; Aksimentiev, A.; Tajkhorshid, E.; Schulten, K. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 423
12. Chakrabarti, N.; Tajkhorshid, E.; Roux, B.; Pomes, R. Structure 2004, 12, 65
13. Chebaro, Y.; Pasquali, S.; Derreumaux, P. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 8741
14. Liwo, A.; Khalili, M.; Scheraga, H. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 2362
15. Arkhipov, A.; Freddolino, P. L.; Imada, K.; Namba, K.; Schulten, K. Biophys. J. 2006, 91, 4589
16. Basdevant, N.; Borgis, D.; Ha-Duong, T. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 9390
17. Thorpe, I. F.; Zhou, J.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 13079
18. Friedel, M.; Shea, J. E. J. Chem. Phys. 2004, 120, 5809
19. Smit, B.; Hilbers, P. A. J.; Esselink, K.; Rupert, L. A. M.; Vanos, N. M.; Schlijper, A. G. Nature 1990, 348, 624
20. Goetz, R.; Lipowsky, R. J. Chem. Phys. 1998, 108, 7397
21. Marrink, S. J.; de Vries, A. H.; Mark, A. E. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 750
22. Shelley, J. C.; Shelley, M. Y.; Reeder, R. C.; Bandyopadhyay, S.; Moore, P. B.; Klein, M. L. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 9785
23. Murtola, T.; Falck, E.; Patra, M.; Karttunen, M.; Vattulainen, I. J. Chem. Phys. 2004, 121, 9156
24. Stevens, M. J. J. Chem. Phys. 2004, 121, 11942
25. Izvekov, S.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 2469
26. Izvekov, S.; Voth, G. A. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 637
27. Monticelli, L.; Kandasamy, S. K.; Periole, X.; Larson, R. G.; Tieleman, D. P.; Marrink, S. J. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 819
28. Shih, A. Y.; Arkhipov, A.; Freddolino, P. L.; Schulten, K. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 3674
29. Bond, P. J.; Sansom, M. S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2697
30. Lopez, C. F.; Nielsen, S. O.; Srinivas, G.; DeGrado, W. F.; Klein, M. L. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 649
31. Shi, Q.; Izvekov, S.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 15045
32. Marrink, S. J.; Risselada, H. J.; Yefimov, S.; Tieleman, D. P.; de Vries, A. H. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7812
33. Venturoli, M.; Smit, B.; Sperotto, M. M. Biophys. J. 2005, 88, 1778
34. de Meyer, F. J.; Venturoli, M.; Smit, B. Biophys. J. 2008, 95, 1851
35. Markvoort, A. J.; Smeijers, A. F.; Pieterse, K.; van Santen, R. A.; Hilbers, P. A. J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 5719
36. Smeijers, A. F.; Markvoort, A. J.; Pieterse, K.; Hilbers, P. A. J. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 13212
37. Orsi, M.; Essex, J. W. Plos One 2011, 6 e28637
38. Orsi, M.; Haubertin, D. Y.; Sanderson, W. E.; Essex, J. W. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 802
39. Cascella, M.; Neri, M. A.; Carloni, P.; Dal Peraro, M. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1378
40. Alemani, D.; Collu, F.; Cascella, M.; Dal Peraro, M. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 315
41. Spiga, E.; Alemani, D.; Degiacomi, M. T.; Cascella, M.; Dal Peraro, M. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 3515
42. Wan, C. K.; Han, W.; Wu, Y. D. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 300
43. Kar, P.; Seel, M.; Weidemann, T.; Hofinger, S. FEBS Lett. 2009, 583, 1909
44. Spassov, V. Z.; Yan, L.; Szalma, S. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 8726
45. Lazaridis, T. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2003, 52, 176
46. Im, W.; Feig, M.; Brooks, C. L. Biophys. J. 2003, 85, 2900
47. Lu, L. Y.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 1501
48. Wang, Z. J.; Deserno, M. New J. Phys. 2010, 12, 095004.
49. Curtis, E. M.; Hall, C. K. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 5019
50. Gopal, S. M.; Mukherjee, S.; Cheng, Y. M.; Feig, M. Proteins 2010, 78, 1266
51. Kar, P.; Gopal, S. M.; Cheng, Y. M.; Predeus, A. V.; Feig, M. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 3769-3788
52. Tanizaki, S.; Feig, M. J. Chem. Phys. 2005, 122 124706
53. Cheng, Y. M.; Gopal, S. M.; Law, S. M.; Feig, M. IEEE/ACM Trans. Comput. Biol. Bioinf. 2012, 9, 476
54. Mackerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400
55. Tanizaki, S.; Feig, M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 548
56. Sayadi, M.; Tanizaki, S.; Feig, M. Biophys. J. 2010, 98, 805
57. Panahi, A.; Feig, M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 1407
58. Brooks, B. R.; Brooks, C. L.; Mackerell, A. D.; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; Boresch, S.; Caflisch, A.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feig, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodoscek, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Venable, R. M.; Woodcock, H. L.; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545
59. Feig, M.; Karanicolas, J.; Brooks, C. L. J. Mol. Graphics Modell. 2004, 22, 377
60. Panahi, A.; Feig, M. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 1709
61. White, S. H.; Wimley, W. C. Biochim. Biophys. Acta 1998, 1376, 339
62. Hessa, T.; Kim, H.; Bihlmaier, K.; Lundin, C.; Boekel, J.; Andersson, H.; Nilsson, I.; White, S. H.; von Heijne, G. Nature 2005, 433, 377
63. Radzicka, A.; Wolfenden, R. Biochemistry 1988, 27, 1664
64. Ulmschneider, M. B.; Ulmschneider, J. P.; Sansom, M. S. P.; Di Nola, A. Biophys. J. 2007, 92, 2338
65. MacCallum, J. L.; Bennett, W. F. D.; Tieleman, D. P. Biophys. J. 2008, 94, 3393
66. Andersen, O. S.; Koeppe, R. E. Annu. Rev. Bioph Biom 2007, 36, 107
67. Kandasamy, S. K.; Larson, R. G. Biophys. J. 2006, 90, 2326
68. de Planque, M. R. R.; Goormaghtigh, E.; Greathouse, D. V.; Koeppe, R. E.; Kruijtzer, J. A. W.; Liskamp, R. M. J.; de Kruijff, B.; Killian, J. A. Biochemistry 2001, 40, 5000
69. de Planque, M. R. R.; Greathouse, D. V.; Koeppe, R. E.; Schafer, H.; Marsh, D.; Killian, J. A. Biochemistry 1998, 37, 9333
70. van der Wel, P. C. A.; de Planque, M. R. R.; Greathouse, D. V.; Koeppe, R. E.; Killian, J. A. Biophys. J. 1998, 74, A304
71. Strandberg, E.; Ozdirekcan, S.; Rijkers, D. T. S.; van der Wel, P. C. A.; Koeppe, R. E.; Liskamp, R. M. J.; Killian, J. A. Biophys. J. 2004, 86, 3709
72. Holt, A.; Koehorst, R. B. M.; Rutters-Meijneke, T.; Gelb, M. H.; Rijkers, D. T. S.; Hemminga, M. A.; Killian, J. A. Biophys. J. 2009, 97, 2258
73. Strandberg, E.; Esteban-Martin, S.; Salgado, J.; Ulrich, A. S. Biophys. J. 2009, 96, 3223
74. Bond, P. J.; Holyoake, J.; Ivetac, A.; Khalid, S.; Sansom, M. S. J. Struct. Biol. 2007, 157, 593
75. Monticelli, L.; Tieleman, D. P.; Fuchs, P. F. J. Biophys. J. 2010, 99, 1455
76. Kim, T.; Im, W. Biophys. J. 2010, 99, 175
77. Im, W.; Brooks, C. L. Biophys. J. 2005, 88, 81A
78. Vostrikov, V. V.; Daily, A. E.; Greathouse, D. V.; Koeppe, R. E. J. Biol. Chem. 2010, 285, 31723
79. Opella, S. J.; Marassi, F. M.; Gesell, J. J.; Valente, A. P.; Kim, Y.; Oblatt-Montal, M.; Montal, M. Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 374
80. Ulmschneider, M. B.; Sansom, M. S. P.; Di Nola, A. Biophys. J. 2006, 90, 1650
81. Han, X.; Bushweller, J. H.; Cafiso, D. S.; Tamm, L. K. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 715
82. Lorieau, J. L.; Louis, J. M.; Bax, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 11341
83. Sun, Y. Secondary Structure and Membrane Insertion of the Membrane-Associated Influenza Fusion Peptide Probed by Solid State Nuclear Magnetic Resonance. Ph.D. Thesis, Michigan State University, East Lansing, MI, 2009.
84. Larsson, P.; Kasson, P. M. Plos Comput. Biol. 2013, 9 e1002950
85. Sammalkorpi, M.; Lazaridis, T. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 30
86. Psachoulia, E.; Marshall, D. P.; Sansom, M. S. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 388
87. Popot, J. L.; Engelman, D. M. Biochemistry 1990, 29, 4031
88. Fisher, L. E.; Engelman, D. M.; Sturgis, J. N. Biophys. J. 2003, 85, 3097
89. MacKenzie, K. R.; Prestegard, J. H.; Engelman, D. M. Science 1997, 276, 131
90. Petrache, H. I.; Grossfield, A.; MacKenzie, K. R.; Engelman, D. M.; Woolf, T. B. J. Mol. Biol. 2000, 302, 727
91. Cuthbertson, J. M.; Bond, P. J.; Sansom, M. S. Biochemistry 2006, 45, 14298
92. Kim, S.; Chamberlain, A. K.; Bowie, J. U. J. Mol. Biol. 2003, 329, 831
93. Braun, R.; Engelman, D. M.; Schulten, K. Biophys. J. 2004, 87, 754
94. Kokubo, H.; Okamoto, Y. J. Chem. Phys. 2004, 120, 10837
95. Efremov, R. G.; Vereshaga, Y. A.; Volynsky, P. E.; Nolde, D. E.; Arseniev, A. S. J. Comput.-Aided Mol. Des. 2006, 20, 27
96. Beevers, A. J.; Kukol, A. J. Mol. Graphics Modell. 2006, 25, 226
97. Henin, J.; Pohorille, A.; Chipot, C. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8478
98. Lemmon, M. A.; Flanagan, J. M.; Treutlein, H. R.; Zhang, J.; Engelman, D. M. Biochemistry 1992, 31, 12719
99. Psachoulia, E.; Fowler, P. W.; Bond, P. J.; Sansom, M. S. P. Biochemistry 2008, 47, 10503
100. Smith, S. O.; Song, D.; Shekar, S.; Groesbeek, M.; Ziliox, M.; Aimoto, S. Biochemistry 2001, 40, 6553
101. Bu, L. T.; Im, W.; Charles, L. I. Biophys. J. 2007, 92, 854
102. Sengupta, D.; Marrink, S. J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 12987
103. Thomas, R.; Vostrikov, V. V.; Greathouse, D. V.; Koeppe, R. E., II. Biochemistry 2009, 48, 11883