Mechanism of nitrogen fixation by nitrogenase: The next stage

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 8, 2014, Pages 4041-4062

  Hoffman, Brian M ^c   Lukoyanov, Dmitriy ^c   Yang, Zhi Yong ^a   Dean, Dennis R ^b   Seefeldt, Lance C ^a  

^a UTAH STATE UNIVERSITY   (United States)

^b VIRGINIA POLYTECHNIC INSTITUTE AND STATE UNIVERSITY   (United States)

^c NORTHWESTERN UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

NITROGEN;

AGRICULTURAL PRODUCTIONS; CATALYTIC INTERMEDIATES; COCATALYST; ECOLOGICAL IMPACTS; FIXED NITROGEN; INTERMEDIATE STATE; TEST REACTIONS;

NITROGEN FIXATION;

NITROGENASE;

BIOCATALYSIS; CHEMISTRY; ENZYME ACTIVATION; HUMAN; KINETICS; METABOLISM; NITROGEN FIXATION; OXIDATION REDUCTION REACTION;

BIOCATALYSIS; ENZYME ACTIVATION; HUMANS; KINETICS; NITROGEN FIXATION; NITROGENASE; OXIDATION-REDUCTION;

EID: 84896940877     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr400641x     Document Type: Review

References (241)

1. Ferguson, S. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 1998, 2, 182
2. Smil, V. Enriching the Earth: Fritz Haber, Carl Bosch, and the Transformation of World Food Production; MIT Press: Cambridge, MA, 2004.
3. Jia, H.-P.; Quadrelli, E. A. Chem. Soc. Rev. 2014, 43, 547
4. MacKay, B. A.; Fryzuk, M. D. Chem. Rev. 2004, 104, 385
5. Canfield, D. E.; Glazer, A. N.; Falkowski, P. G. Science 2010, 330, 192
6. Cheng, Q. J. Integr. Plant Biol. 2008, 50, 786
7. Thamdrup, B. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 2012, 43, 407
8. Raymond, J.; Siefert, J. L.; Staples, C. R.; Blankenship, R. E. Mol. Biol. Evol. 2004, 21, 541
9. Gruber, N.; Galloway, J. N. Nature 2008, 451, 293
10. Burk, D. Ergeb. Enzymforsch. 1934, 3, 23
11. Burk, D.; Lineweaver, H.; Horner, C. K. J. Bacteriol. 1934, 27, 325
12. McGlynn, S. E.; Boyd, E. S.; Peters, J. W.; Orphan, V. J. Front. Microbiol. 2013, 3, 419
13. Dos Santos, P. C.; Fang, Z.; Mason, S. W.; Setubal, J. C.; Dixon, R. BMC Genomics 2012, 13, 162
14. Haber, F. Naturwissenschaften 1922, 10, 1041
15. Haber, F. Naturwissenschaften 1923, 11, 339
16. Boyd, E. S.; Anbar, A. D.; Miller, S.; Hamilton, T. L.; Lavin, M.; Peters, J. W. Geobiology 2011, 9, 221
17. Burgess, B. K.; Lowe, D. J. Chem. Rev. 1996, 96, 2983
18. Eady, R. R. Chem. Rev. 1996, 96, 3013
19. Beatty, P. H.; Good, A. G. Science 2011, 333, 416
20. Godfray, H. C. J.; Beddington, J. R.; Crute, I. R.; Haddad, L.; Lawrence, D.; Muir, J. F.; Pretty, J.; Robinson, S.; Thomas, S. M.; Toulmin, C. Science 2010, 327, 812
21. Rubio, L. M.; Ludden, P. W. Annu. Rev. Microbiol. 2008, 62, 93
22. Macleod, K. C.; Holland, P. L. Nat. Chem. 2013, 5, 559
23. Peters, J. C.; Mehn, M. P. In Activation of Small Molecules: Organometallic and Bioinorganic Perspectives; Tolman, W. B., Ed.; Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA: Weinheim, Germany, 2006; pp 81-119.
24. Schrock, R. R. Acc. Chem. Res. 2005, 38, 955
25. Tanabe, Y.; Nishibayashi, Y. Coord. Chem. Rev. 2013, 257, 2551
26. Jodin, C. C. R. Acad. Paris 1862, 55, 612
27. Carnahan, J. E.; Mortenson, L. E.; Mower, H. F.; Castle, J. E. Biochim. Biophys. Acta 1960, 44, 520
28. Bulen, W. A.; Burns, R. C.; LeComte, J. R. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1964, 17, 265
29. Schneider, K. C.; Bradbeer, C.; Singh, R. N.; Wang, L. C.; Wilson, P. W.; Burris, R. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1960, 46, 726
30. Burgess, B. K. Chem. Rev. 1990, 90, 1377
31. Hardy, R. W.; Burns, R. C.; Parshall, G. W. In Bioinorganic Chemistry; Dessy, R.; Dillard, J.; Taylor, L., Eds.; American Chemical Society: Washington, DC, 1971; Vol. 100, pp 219-247.
32. Howard, J. B.; Rees, D. C. Chem. Rev. 1996, 96, 2965
33. Thorneley, R. N. F.; Lowe, D. J. In Molybdenum Enzymes; Spiro, T. G., Ed.; Wiley: New York, 1985; pp 221-284.
34. Winter, H. C.; Burris, R. H. Annu. Rev. Biochem. 1976, 45, 409
35. Bulen, W. A.; LeComte, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1966, 56, 979
36. Mortenson, L. E. Fed. Proc. 1965, 24, 233
37. Mortenson, L. E. Biochim. Biophys. Acta 1966, 127, 18
38. Hageman, R. V.; Burris, R. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1978, 75, 2699
39. Dean, D. R.; Bolin, J. T.; Zheng, L. J. Bacteriol. 1993, 175, 6737
40. Howard, J. B.; Rees, D. C. Annu. Rev. Biochem. 1994, 63, 235
41. Kim, J.; Rees, D. C. Biochemistry 1994, 33, 389
42. Bulen, W. A.; Burns, R. C.; LeComte, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1965, 53, 532
43. Burns, R. C.; Bulen, W. A. Biochim. Biophys. Acta 1965, 105, 437
44. Mortenson, L. E. Biochim. Biophys. Acta 1964, 81, 473
45. Mortenson, L. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1964, 52, 272
46. Shah, V. K.; Brill, W. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1977, 74, 3249
47. Peters, J. W.; Fisher, K.; Newton, W. E.; Dean, D. R. J. Biol. Chem. 1995, 270, 27007
48. Kim, J.; Rees, D. C. Science 1992, 257, 1677
49. Ma, L.; Brosius, M. A.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1996, 271, 10528
50. Lowe, D. J.; Fisher, K.; Thorneley, R. N. F. Biochem. J. 1993, 292, 93
51. Georgiadis, M. M.; Komiya, H.; Chakrabarti, P.; Woo, D.; Kornuc, J. J.; Rees, D. C. Science 1992, 257, 1653
52. Kim, J.; Rees, D. C. Nature 1992, 360, 553
53. Chan, M. K.; Kim, J.; Rees, D. C. Science 1993, 260, 792
54. Kim, J.; Woo, D.; Rees, D. C. Biochemistry 1993, 32, 7104
55. Jang, S. B.; Seefeldt, L. C.; Peters, J. W. Biochemistry 2000, 39, 14745
56. Jang, S. B.; Seefeldt, L. C.; Peters, J. W. Biochemistry 2000, 39, 641
57. Jang, S. B.; Jeong, M. S.; Seefeldt, L. C.; Peters, J. W. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 1028
58. Jeong, M. S. Mol. Cells 2004, 18, 374
59. Strop, P.; Takahara, P. M.; Chiu, H.-J.; Angove, H. C.; Burgess, B. K.; Rees, D. C. Biochemistry 2001, 40, 651
60. Sen, S.; Igarashi, R.; Smith, A.; Johnson, M. K.; Seefeldt, L. C.; Peters, J. W. Biochemistry 2004, 43, 1787
61. Sen, S.; Krishnakumar, A.; McClead, J.; Johnson, M. K.; Seefeldt, L. C.; Szilagyi, R. K.; Peters, J. W. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 1041
62. Peters, J. W.; Stowell, M. H. B.; Soltis, S. M.; Finnegan, M. G.; Johnson, M. K.; Rees, D. C. Biochemistry 1997, 36, 1181
63. Mayer, S. M.; Lawson, D. M.; Gormal, C. A.; Roe, S. M.; Smith, B. E. J. Mol. Biol. 1999, 292, 871
64. Sørlie, M.; Christiansen, J.; Lemon, B. J.; Peters, J. W.; Dean, D. R.; Hales, B. J. Biochemistry 2001, 40, 1540
65. Einsle, O.; Tezcan, F. A.; Andrade, S. L. A.; Schmid, B.; Yoshida, M.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Science 2002, 297, 1696
66. Schmid, B.; Ribbe, M. W.; Einsle, O.; Yoshida, M.; Thomas, L. M.; Dean, D. R.; Rees, D. C.; Burgess, B. K. Science 2002, 296, 352
67. Rees, D. C.; Tezcan, F. A.; Haynes, C. A.; Walton, M. Y.; Andrade, S.; Einsle, O.; Howard, J. B. Phil. Trans. R. Soc., A 2005, 363, 971
68. Sarma, R.; Mulder, D. W.; Brecht, E.; Szilagyi, R. K.; Seefeldt, L. C.; Tsuruta, H.; Peters, J. W. Biochemistry 2007, 46, 14058
69. Sarma, R.; Barney, B. M.; Keable, S.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Peters, J. W. J. Inorg. Biochem. 2010, 104, 385
70. Spatzal, T.; Aksoyoglu, M.; Zhang, L.; Andrade, S. L. A.; Schleicher, E.; Weber, S.; Rees, D. C.; Einsle, O. Science 2011, 334, 940
71. Lancaster, K. M.; Roemelt, M.; Ettenhuber, P.; Hu, Y.; Ribbe, M. W.; Neese, F.; Bergmann, U.; DeBeer, S. Science 2011, 334, 974
72. Lancaster, K. M.; Hu, Y.; Bergmann, U.; Ribbe, M. W.; DeBeer, S. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 610
73. Wiig, J. A.; Hu, Y.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Science 2012, 337, 1672
74. Wiig, J. A.; Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 4982
75. Lee, H.-I.; Benton, P. M. C.; Laryukhin, M.; Igarashi, R. Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5604
76. Yang, T.-C.; Maeser, N. K.; Laryukhin, M.; Lee, H.-I.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12804
77. Lukoyanov, D.; Pelmenschikov, V.; Maeser, N.; Laryukhin, M.; Yang, T. C.; Noodleman, L.; Dean, D. R.; Case, D. A.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. Inorg. Chem. 2007, 46, 11437
78. Chiu, H.-J.; Peters, J. W.; Lanzilotta, W. N.; Ryle, M. J.; Seefeldt, L. C.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Biochemistry 2001, 40, 641
79. Schmid, B.; Einsle, O.; Chiu, H.-J.; Willing, A.; Yoshida, M.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Biochemistry 2002, 41, 15557
80. Schindelin, H.; Kisker, C.; Schlessman, J. L.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Nature 1997, 387, 370
81. Tezcan, F. A.; Kaiser, J. T.; Mustafi, D.; Walton, M. Y.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Science 2005, 309, 1377
82. Soboh, B.; Boyd, E. S.; Zhao, D.; Peters, J. W.; Rubio, L. M. FEBS Lett. 2010, 584, 1487
83. Dos Santos, P. C.; Dean, D. R.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Chem. Rev. 2004, 104, 1159
84. Hu, Y.; Fay, A. W.; Lee, C. C.; Yoshizawa, J.; Ribbe, M. W. Biochemistry 2008, 47, 3973
85. Hu, Y.; Ribbe, M. W. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 475
86. Hu, Y.; Ribbe, M. W. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2011, 75, 664
87. Hu, Y.; Ribbe, M. W. Coord. Chem. Rev. 2011, 255, 1218
88. Hu, Y.; Ribbe, M. W. J. Biol. Chem. 2013, 288, 13173
89. Hu, Y.; Ribbe, M. W. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 1112
90. Rehder, D. J. Inorg. Biochem. 2000, 80, 133
91. Eady, R. R. Coord. Chem. Rev. 2003, 237, 23
92. Crans, D. C.; Smee, J. J.; Gaidamauskas, E.; Yang, L. Chem. Rev. 2004, 104, 849
93. Fisher, K.; Dilworth, M. J.; Newton, W. E. Biochemistry 2006, 45, 4190
94. Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W.; Holm, R. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 9209
95. Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Science 2010, 329, 642
96. Lee, C. C.; Hu, Y.; Ribbe, M. W. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 5545
97. Dance, I. Dalton Trans. 2011, 40, 5516
98. Hu, Y.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Dalton Trans. 2012, 41, 1118
99. Duval, S.; Danyal, K.; Shaw, S.; Lytle, A. K.; Dean, D. R.; Hoffman, B. M.; Antony, E.; Seefeldt, L. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 16414
100. Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R. Curr. Opin. Chem. Biol. 2012, 16, 19
101. Howard, J. B.; Rees, D. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17088
102. Duyvis, M. G.; Wassink, H.; Haaker, H. Biochemistry 1998, 37, 17345
103. Wilson, P. E.; Nyborg, A. C.; Watt, G. D. Biophys. Chem. 2001, 91, 281
104. Peters, J. W.; Szilagyi, R. K. Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 101
105. Danyal, K.; Mayweather, D.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6894
106. Danyal, K.; Dean, D. R.; Hoffman, B. M.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 2011, 50, 9255
107. Mayweather, D.; Danyal, K.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. Biochemistry 2012, 51, 8391
108. Chan, J. M.; Christiansen, J.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 1999, 38, 5779
109. Nyborg, A. C.; Johnson, J. L.; Gunn, A.; Watt, G. D. J. Biol. Chem. 2000, 275, 39307
110. Rupnik, K.; Hu, Y.; Lee, C. C.; Wiig, J. A.; Ribbe, M. W.; Hales, B. J. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 13749
111. Lanzilotta, W. N.; Christiansen, J.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 1998, 37, 11376
112. Duyvis, M. G.; Wassink, H.; Haaker, H. FEBS Lett. 1996, 380, 233
113. Angove, H. C.; Yoo, S. J.; Münck, E.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1998, 273, 26330
114. Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. Acc. Chem. Res. 1997, 30, 260
115. Chan, J. M.; Ryle, M. J.; Seefeldt, L. C. J. Biol. Chem. 1999, 274, 17593
116. Lanzilotta, W. N.; Parker, V. D.; Seefeldt, L. C. Biochim. Biophys. Acta 1999, 1429, 411
117. Ryle, M. J.; Seefeldt, L. C. J. Biol. Chem. 2000, 275, 6214
118. Danyal, K.; Inglet, B. S.; Vincent, K. A.; Barney, B. M.; Hoffman, B. M.; Armstrong, F. A.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13197
119. Roth, L. E.; Nguyen, J. C.; Tezcan, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13672
120. Roth, L. E.; Tezcan, F. A. ChemCatChem 2011, 3, 1549
121. Roth, L. E.; Tezcan, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 8416
122. Durrant, M. C. Biochem. J. 2001, 355, 569
123. Durrant, M. C. Biochemistry 2002, 41, 13934
124. Durrant, M. C. Biochemistry 2002, 41, 13946
125. Cui, Z.; Dunford, A. J.; Durrant, M. C.; Henderson, R. A.; Smith, B. E. Inorg. Chem. 2003, 42, 6252
126. Thorneley, R. N. F.; Angove, H. C.; Durrant, M. C.; Fairhurst, S. A.; George, S. J.; Sinclair, A.; Tolland, J. D.; Hallenbeck, P. C. J. Inorg. Biochem. 2003, 96, 18
127. Durrant, M. C.; Francis, A.; Lowe, D. J.; Newton, W. E.; Fisher, K. Biochem. J. 2006, 397, 261
128. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1466
129. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3920
130. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 843
131. Hinnemann, B.; Nørskov, J. K. Top. Catal. 2006, 37, 55
132. Varley, J. B.; Nørskov, J. K. ChemCatChem 2013, 5, 732
133. Lovell, T.; Li, J.; Liu, T.; Case, D. A.; Noodleman, L. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 12392
134. Lovell, T.; Liu, T.; Case, D. A.; Noodleman, L. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8377
135. Torres, R. A.; Lovell, T.; Noodleman, L.; Case, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1923
136. Pelmenschikov, V.; Case, D. A.; Noodleman, L. Inorg. Chem. 2008, 47, 6162
137. Dance, I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1076
138. Harris, T. V.; Szilagyi, R. K. Inorg. Chem. 2011, 50, 4811
139. Neese, F. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 196
140. Kästner, J.; Blöchl, P. E. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 2998
141. Seefeldt, L. C.; Rasche, M. E.; Ensign, S. A. Biochemistry 1995, 34, 5382
142. Rasche, M. E.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 1997, 36, 8574
143. Mayer, S. M.; Niehaus, W. G.; Dean, D. R. J. Chem. Soc., Dalton Trans. 2002, 802
144. Dos Santos, P. C.; Mayer, S. M.; Barney, B. M.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. J. Inorg. Biochem. 2007, 101, 1642
145. Igarashi, R. Y.; Dos Santos, P. C.; Niehaus, W. G.; Dance, I. G.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J. Biol. Chem. 2004, 279, 34770
146. Dos Santos, P. C.; Igarashi, R. Y.; Lee, H.-I.; Hoffman, B. M.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. Acc. Chem. Res. 2005, 38, 208
147. Barney, B. M.; McClead, J.; Lukoyanov, D.; Laryukhin, M.; Yang, T.-C.; Dean, D. R.; Hoffman, B. M.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 2007, 46, 6784
148. Seefeldt, L. C.; Yang, Z.-Y.; Duval, S.; Dean, D. R. Biochim. Biophys. Acta 2013, 1827, 1102
149. Fisher, K.; Dilworth, M. J.; Kim, C.-H.; Newton, W. E. Biochemistry 2000, 39, 10855
150. Yang, Z.-Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J. Biol. Chem. 2011, 286, 19417
151. Hu, Y.; Lee, C. C.; Ribbe, M. W. Science 2011, 333, 753
152. Yang, Z.-Y.; Moure, V. R.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 19644
153. Barney, B. M.; Lee, H.-I.; Dos Santos, P. C.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Dalton Trans. 2006, 2277
154. Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R. Annu. Rev. Biochem. 2009, 78, 701
155. Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Acc. Chem. Res. 2009, 42, 609
156. Hoffman, B. M.; Lukoyanov, D.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 587
157. Yang, Z.-Y.; Khadka, N.; Lukoyanov, D.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 16327
158. Simpson, F. B.; Burris, R. H. Science 1984, 224, 1095
159. Davis, L. C.; Henzl, M. T.; Burris, R. H.; Orme-Johnson, W. H. Biochemistry 1979, 18, 4860
160. Barney, B. M.; Laryukhin, M.; Igarashi, R. Y.; Lee, H.-I.; Dos Santos, P. C.; Yang, T.-C.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 2005, 44, 8030
161. Fisher, K.; Dilworth, M. J.; Newton, W. E. Biochemistry 2000, 39, 15570
162. Scott, D. J.; May, H. D.; Newton, W. E.; Brigle, K. E.; Dean, D. R. Nature 1990, 343, 188
163. Thomann, H.; Bernardo, M.; Newton, W. E.; Dean, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 6620
164. Kim, C.-H.; Newton, W. E.; Dean, D. R. Biochemistry 1995, 34, 2798
165. Dilworth, M. J.; Fisher, K.; Kim, C.-H.; Newton, W. E. Biochemistry 1998, 37, 17495
166. Barney, B. M.; Lukoyanov, D.; Igarashi, R. Y.; Laryukhin, M.; Yang, T.-C.; Dean, D. R.; Hoffman, B. M.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 2009, 48, 9094
167. Benton, P. M. C.; Laryukhin, M.; Mayer, S. M.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 2003, 42, 9102
168. Lee, H.-I.; Igarashi, R. Y.; Laryukhin, M.; Doan, P. E.; Dos Santos, P. C.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9563
169. Igarashi, R. Y.; Laryukhin, M.; Dos Santos, P. C.; Lee, H.-I.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 6231
170. Barney, B. M.; Yang, T.-C.; Igarashi, R. Y.; Dos Santos, P. C.; Laryukhin, M.; Lee, H.-I.; Hoffman, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 14960
171. Barney, B. M.; Lukoyanov, D.; Yang, T.-C.; Dean, D. R.; Hoffman, B. M.; Seefeldt, L. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17113
172. Orme-Johnson, W. H.; Hamilton, W. D.; Jones, T. L.; Tso, M. Y. W.; Burris, R. H.; Shah, V. K.; Brill, W. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1972, 69, 3142
173. Hoffman, B. M. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11657
174. Hoffman, B. M.; Sturgeon, B. E.; Doan, P. E.; DeRose, V. J.; Liu, K. E.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 6023
175. Hoffman, B. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3575
176. Hoffman, B. M. Acc. Chem. Res. 2003, 36, 522
177. Schweiger, A.; Jeschke, G. Principles of Pulse Electron Paramagnetic Resonance; Oxford University Press: Oxford, U.K., 2001.
178. George, S. J.; Barney, B. M.; Mitra, D.; Igarashi, R. Y.; Guo, Y.; Dean, D. R.; Cramer, S. P.; Seefeldt, L. C. J. Inorg. Biochem. 2012, 112, 85
179. Huynh, B. H.; Henzl, M. T.; Christner, J. A.; Zimmermann, R.; Orme-Johnson, W. H.; Münck, E. Biochim. Biophys. Acta 1980, 623, 124
180. Yoo, S. J.; Angove, H. C.; Papaefthymiou, V.; Burgess, B. K.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4926
181. Lowe, D. J.; Eady, R. R.; Thorneley, N. F. Biochem. J. 1978, 173, 277
182. Fisher, K.; Newton, W. E.; Lowe, D. J. Biochemistry 2001, 40, 3333
183. Lukoyanov, D.; Barney, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 1451
184. Barney, B. M.; Igarashi, R. Y.; Dos Santos, P. C.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. J. Biol. Chem. 2004, 279, 53621
185. Yates, M. G.; Lowe, D. J. FEBS Lett. 1976, 72, 121
186. Kinney, R. A.; Hetterscheid, D. G. H.; Hanna, B. S.; Schrock, R. R.; Hoffman, B. M. Inorg. Chem. 2010, 49, 704
187. Willems, J.-P.; Lee, H.-I.; Burdi, D.; Doan, P. E.; Stubbe, J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 9816
188. Kinney, R. A.; Saouma, C. T.; Peters, J. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 12637
189. Lukoyanov, D.; Yang, Z.-Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2526
190. Henderson, R. A. Chem. Rev. 2005, 105, 2365
191. Henderson, R. A. Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 1841
192. Chiang, K. P.; Scarborough, C. C.; Horitani, M.; Lees, N. S.; Ding, K.; Dugan, T. R.; Brennessel, W. W.; Bill, E.; Hoffman, B. M.; Holland, P. L. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 3658
193. Doan, P. E.; Telser, J.; Barney, B. M.; Igarashi, R. Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17329
194. Peruzzini, M.; Poli, R. Recent Advances in Hydride Chemistry; Elsevier Science B.V.: Amsterdam, The Netherlands, 2001.
195. Crabtree, R. H. The Organometallic Chemistry of the Transition Metals, 5 th ed.; Wiley: Hoboken, NJ, 2009.
196. Oro, L. A.; Sola, E. In Recent Advances in Hydride Chemistry; Peruzzini, M.; Poli, R., Eds.; Elsevier Science B.V.: Amsterdam, The Netherlands, 2001; pp 299-328.
197. Zimmermann, R.; Münck, E.; Brill, W. J.; Shah, V. K.; Henzl, M. T.; Rawlings, J.; Orme-Johnson, W. H. Biochim. Biophys. Acta 1978, 537, 185
198. Lee, H.-I.; Sørlie, M.; Christiansen, J.; Yang, T.-C.; Shao, J.; Dean, D. R.; Hales, B. J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15880
199. Siegbahn, P. E. M.; Tye, J. W.; Hall, M. B. Chem. Rev. 2007, 107, 4414
200. Surawatanawong, P.; Hall, M. B. Inorg. Chem. 2010, 49, 5737
201. Pickett, C. J. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 601
202. Chatt, J.; Dilworth, J. R.; Richards, R. L. Chem. Rev. 1978, 78, 589
203. Chatt, J.; Richards, R. L. J. Organomet. Chem. 1982, 239, 65
204. Schrock, R. R. Chem. Commun. 2003, 2389
205. Yandulov, D. V.; Schrock, R. R. Science 2003, 301, 76
206. Schrock, R. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 5512
207. Lukoyanov, D.; Dikanov, S. A.; Yang, Z.-Y.; Barney, B. M.; Samoilova, R. I.; Narasimhulu, K. V.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11655
208. Thorneley, R. N.; Lowe, D. J. Biochem. J. 1984, 224, 887
209. Burgess, B. K. In Metal Ions in Biology: Molybdenum Enzymes; Spiro, T. G., Ed.; John Wiley and Sons: New York, 1985; pp 161-220.
210. Thorneley, R. N. F.; Eady, R. R.; Lowe, D. J. Nature 1978, 272, 557
211. Davis, L. C. Arch. Biochem. Biophys. 1980, 204, 270
212. Murakami, J.; Yamaguchi, W. Sci. Rep. 2012, 2, 407
213. Rodriguez, M. M.; Bill, E.; Brennessel, W. W.; Holland, P. L. Science 2011, 334, 780
214. Anderson, J. S.; Rittle, J.; Peters, J. C. Nature 2013, 501, 84
215. Dilworth, M. J.; Eady, R. R. Biochem. J. 1991, 277, 465
216. McKenna, C. E.; Simeonov, A. M.; Eran, H.; Bravo-Leerabhandh, M. Biochemistry 1996, 35, 4502
217. Seefeldt, L. C.; Dance, I. G.; Dean, D. R. Biochemistry 2004, 43, 1401
218. Münck, E.; Ksurerus, K.; Hendrich, M. P. Metallobiochemistry Part D: Physical and Spectroscopic Methods for Probing Metal Ion Environment in Metalloproteins. In Methods in Enzymology; James, F.; Riordan, B. L. V., Ed.; Academic Press: New York, 1993; Vol. 227, pp 463-479.
219. Lukoyanov, D.; Yang, Z.-Y.; Barney, B. M.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 5583
220. Lowe, D. J.; Fisher, K.; Thorneley, R. N. Biochem. J. 1990, 272, 621
221. Ballmann, J.; Munhá, R. F.; Fryzuk, M. D. Chem. Commun. 2010, 46, 1013
222. Kubas, G. J. Chem. Rev. 2007, 107, 4152
223. Tard, C.; Pickett, C. J. Chem. Rev. 2009, 109, 2245
224. Crabtree, R. H. Inorg. Chim. Acta 1986, 125, L7
225. Burgess, B. K.; Wherland, S.; Newton, W. E.; Stiefel, E. I. Biochemistry 1981, 20, 5140
226. Li, J.-L.; Burris, R. H. Biochemistry 1983, 22, 4472
227. Jensen, B. B.; Burris, R. H. Biochemistry 1985, 24, 1141
228. Hoch, G. E.; Schneider, K. C.; Burris, R. H. Biochim. Biophys. Acta 1960, 37, 273
229. Jackson, E. K.; Parshall, G. W.; Hardy, R. W. F. J. Biol. Chem. 1968, 243, 4952
230. Hartwig, J. Organotransition Metal Chemistry: From Bonding to Catalysis; University Science Books: Sausalito, CA, 2010.
231. Christiansen, J.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. J. Biol. Chem. 2000, 275, 36104
232. Christiansen, J.; Cash, V. L.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. J. Biol. Chem. 2000, 275, 11459
233. Rivera-Ortiz, J. M.; Burris, R. H. J. Bacteriol. 1975, 123, 537
234. Stieber, S. C. E.; Milsmann, C.; Hoyt, J. M.; Turner, Z. R.; Finkelstein, K. D.; Wieghardt, K.; DeBeer, S.; Chirik, P. J. Inorg. Chem. 2012, 51, 3770
235. Moret, M.-E.; Peters, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18118
236. Moret, M.-E.; Peters, J. C. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 2063
237. Saouma, C. T.; Moore, C. E.; Rheingold, A. L.; Peters, J. C. Inorg. Chem. 2011, 50, 11285
238. Takaoka, A.; Mankad, N. P.; Peters, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8440
239. Fong, H.; Moret, M.-E.; Lee, Y.; Peters, J. C. Organometallics 2013, 32, 3053
240. Dance, I. Chem.-Asian J. 2007, 2, 936
241. Dance, I. Chem. Commun. 2013, 49, 10893