Formation and Insertion of the Nitrogenase Iron-Molybdenum Cofactor

Chemical Reviews

Volumn 104, Issue 2, 2004, Pages 1159-1173

  Dos Santos, Patricia C ^a   Dean, Dennis R ^a   Hu, Yilin ^b   Ribbe, Markus W ^b  

^a VIRGINIA POLYTECHNIC INSTITUTE AND STATE UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ELECTRON TRANSFER; LIGANDS;

AMMONIA; CATALYSIS; DISSOCIATION; ENZYMES; HYDROLYSIS; IRON COMPOUNDS; MOLYBDENUM; REDUCTION; SUBSTRATES;

ORGANOMETALLICS;

MOLYBDENUM IRON PROTEIN; NITROGENASE;

AMINO ACID SEQUENCE; BIOSYNTHESIS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METABOLISM; MOLECULAR GENETICS; OXIDATION REDUCTION REACTION; REVIEW;

AMINO ACID SEQUENCE; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MOLYBDOFERREDOXIN; NITROGENASE; OXIDATION-REDUCTION;

EID: 1542304548     PISSN: 00092665     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr020608l     Document Type: Review

References (119)

1. Burris, R. H. J. Biol. Chem. 1991, 266, 9339.
2. Christiansen, J.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 2001, 52, 269.
3. Burgess, B. K.; Lowe, D. J. Chem. Rev. 1996, 96, 2983.
4. Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. Acc. Chem. Res. 1997, 30, 260.
5. Howard, J. B.; Rees, D. C. Annu. Rev. Biochem. 1994, 63, 235.
6. Lee, H. I.; Sorlie, M.; Christiansen, J.; Song, R.; Dean, D. R.; Hales, B. J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5582.
7. Ryle, M. J.; Lee, H. I.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. Biochemistry 2000, 39, 1114.
8. Burgess, B. K. In Molybdenum Enzymes; Spiro, T. J., Ed.; Wiley-Interscience Publication: New York, 1985.
9. Howard, J. B.; Rees, D. C. Chem. Rev. 1996, 96, 2965.
10. Rees, D. C.; Howard, J. B. Curr. Opin. Chem. Biol. 2000, 4, 559.
11. Mayer, S. M.; Dos Santos, P.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. In Nitrogen Fixation at the Millenium; Leigh, G. J., Ed.; Elsevier Science: Brighton, U.K., 2002; Vol. 1.
12. Peters, J. W.; Stowell, M. H.; Soltis, S. M.; Finnegan, M. G.; Johnson, M. K.; Rees, D. C. Biochemistry 1997, 36, 1181.
13. Mayer, S. M.; Lawson, D. M.; Gormal, C. A.; Roe, S. M.; Smith, B. E. J. Mol. Biol. 1999, 292, 871.
14. Chan, J. M.; Christiansen, J.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C. Biochemistry 1999, 38, 5779.
15. Einsle, O.; Tezcan, F. A.; Andrade, S. L.; Schmid, B.; Yoshida, M.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Science 2002, 297, 1696.
16. The numbering of amino acids in this article corresponds to positions within the relevant proteins from A. vinelandii.
17. The term "apo-MoFe protein" has historically been used to designate MoFe proteins produced by nifE, nifN, nifB, or nifH mutants that do not contain FeMo-cofactor. However, the term "apo" is a misnomer because these proteins still retain some form of P cluster. It has previously been shown that the properties of apo-MoFe proteins produced by nifE. nifN, or nifB mutants are not the same as the properties of apo-MoFe protein produced by a nifH mutant. In this review, apo-MoFe protein refers to the form produced by a nifB-defcient strain, and the form produced by a rafH-deficient strain is designated ΔmifH-apo-MoFe protein.
18. Shah, V. K.; Brill, W. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1977, 74, 3249.
19. Christiansen, J.; Goodwin, P. J.; Lanzilotta, W. N.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. Biochemistry 1998, 37, 12611.
20. Liang, J.; Madden, M.; Shah, V. K.; Burris, R. H. Biochemistry 1990, 29, 8577.
21. Mayer, S. M.; Gormal, C. A.; Smith, B. E.; Lawson, D. M. J. Biol. Chem. 2002, 277, 35263.
22. McLean, P. A.; Smith, B. E.; Dixon, R. A. Biochem. J. 1983, 211, 589.
23. Hawkes, T. R.; McLean, P. A.; Smith, B. E. Biochem. J. 1984, 217, 317.
24. Scott, D. J.; May, H. D.; Newton, W. E.; Brigle, K. E.; Dean, D. R. Nature 1990, 343, 188.
25. Mayer, S. M.; Niehaus, W. C.; Dean, D. R. J. Chem. Soc., Dalton Trans. 2002, 5, 802.
26. Christiansen, J.; Cash, V. L.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. J. Biol. Chem. 2000, 275, 11459.
27. Christiansen, J.; Seefeldt, L. C.; Dean, D. R. J. Biol. Chem. 2000, 275, 36104.
28. Hinnemann, B.; Norskov, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1466.
29. Dance, I. Chem. Commun. (Cambridge) 2003, 324.
30. Ugalde, R. A.; Imperial, J.; Shah, V. K.; Brill, W. J. J. Bacteriol. 1984, 159, 888.
31. Robinson, A. C.; Burgess, B. K.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 1986, 166, 180.
32. Jacobson, M. R.; Cash, V. L.; Weiss, M. C.; Laird, N. F.; Newton, W. E.; Dean, D. R. Mol. Gen. Genet. 1989, 219, 49.
33. Lee, S. C.; Holm, R. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3595.
34. Lee, H.-I.; Benton, P. M. C.; Laryukhin, M.; Igarashi, R. Y.; Dean, D. R.; Seefeldt, L. C.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5604.
35. Kim, J.; Rees, D. C. Nature 1992, 360, 553.
36. Kim, J.; Rees, D. C. Science 1992, 257, 1677.
37. Chan, M. K.; Kim, J.; Rees, D. C. Science 1993, 260, 792.
38. Schindelin, H.; Kisker, C.; Schlessman, J. L.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Nature 1997, 387, 370.
39. Chiu, H.; Peters, J. W.; Lanzilotta, W. N.; Ryle, M. J.; Seefeldt, L. C. ; Howard, J. B.; Rees, D. C. Biochemistry 2001, 40, 641.
40. Sorlie, M.; Christiansen, J.; Lemon, B. J.; Peters, J. W.; Dean, D. R.; Haes, B. J. Biochemistry 2001, 40, 1540.
41. Schmid, B.; Einsle, O.; Chiu, H. J.; Willing, A.; Yoshida, M.; Howard, J. B.; Rees, D. C. Biochemistry 2002, 41, 15557.
42. Kim, J.; Woo, D.; Rees, D. C. Biochemistry 1993, 32, 7104.
43. Bolin, J. T.; Ronco, A. E.; Morgan, T. V.; Mortenson, L. E.; Xuong, N. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 1078.
44. Bolin, J. T.; Campobasso, N.; Muchmore, S. W.; Minor, W.; Morgan, T. V.; Mortenson, L. E. In Molybdenum enzymes, cofactors and model systems; Stiefel, E. I., Coucouvanis, D., Newton, W. E., Eds.; American Chemical Society: Washington, D.C., 1993.
45. Schmid, B.; Ribbe, M. W.; Einsle, O.; Yoshida, M.; Thomas, L. M.; Dean, D. R.; Rees, D. C.; Burgess, B. K. Science 2002, 296, 352.
46. Paustian, T. D.; Shah, V. K.; Roberts, G. P. Biochemistry 1990, 29, 3515.
47. Hawkes, T. R.; Smith, B. E. Biochem. J. 1983, 209, 43.
48. Hawkes, T. R.; Smith, B. E. Biochem. J. 1984, 223, 783.
49. White, T. C.; Harris, G. S.; Orme-Johnson, W. H. J. Biol. Chem. 1992, 267, 24007.
50. Magnuson, J. K.; Paustian, T. D.; Shah, V. K.; Dean, D. R.; Roberts, G. P.; Rees, D. C.; Howard, J. B. Tetrahedron 1997, 53, 11971.
51. Eady, R. R. Biofactors 1988, 1, 111.
52. Hales, B. J.; Case, E. E.; Morningstar, J. E.; Dzeda, M. F.; Mauterer, L. A. Biochemistry 1986, 25, 7251.
53. Eady, R. R. Chem. Rev. 1996, 96, 3013.
54. Joerger, R. D.; Loveless, T. M.; Pau, R. N.; Mitchenall, L. A.; Simon, B. H.; Bishop, P. E. J. Bacteriol 1990, 172, 3400.
55. Rubio, L. M.; Ludden, P. W. In Nitrogen Fixation at the Millenium, 1st ed.; Leigh, G. J., Ed.; Elsevier Science: Brighton, U.K., 2002; Vol. 1.
56. Ruttimann-Johnson, C.; Rangaraj, P.; Shah, V. K.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 2001, 276, 4522.
57. Ruttimann-Johnson, C.; Staples, C. R.; Rangaraj, P.; Shah, V. K.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 1999, 274, 18087.
58. Ravi, N.; Moore, V.; Lloyd, S. G.; Hales, B. J.; Huynh, B. H. J. Biol. Chem. 1994, 269, 20920.
59. Smith, B. E.; Eady, R. R.; Lowe, D. J.; Gormal, C. Biochem. J. 1988, 250, 299.
60. Yuvaniyama, P.; Agar, J. N.; Cash, V. L.; Johnson, M. K.; Dean, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 599.
61. Shah, V. K.; Allen, J. R.; Spangler, N. J.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 1994, 269, 1154.
62. Rangaraj, P.; Ruttimann-Johnson, C.; Shah, V. K.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 2001, 276, 15968.
63. Goodwin, P. J.; Agar, J. N.; Roll, J. T.; Roberts, G. P.; Johnson, M. K. ; Dean, D. R. Biochemistry 1998, 37, 10420.
64. Homer, M. J.; Paustian, T. D.; Shah, V. K.; Roberts, G. P. J. Bacteriol. 1993, 175, 4907.
65. Homer, M. J.; Dean, D. R.; Roberts, G. P. J. Biol. Chem. 1995, 270, 24745.
66. Robinson, A. C.; Chun, T. W.; Li, J. G.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1989, 264, 10088.
67. Burgess, B. K. Chem. Rev. 1990, 90, 1377.
68. Dean, D. R.; Jacobson, M. R. In Biological Nitrogen Fixation; Stacey, G., Burris, R. H., Evans, D. J., Eds.; Chapman and Hall: New York, 1992.
69. Hoover, T. R.; Imperial, J.; Ludden, P. W.; Shah, V. K. Biofactors 1988, 1, 199.
70. Gavini, N.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1992, 267, 21179.
71. Tal, S.; Chun, T. W.; Gavini, N.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1991, 266, 10654.
72. Ribbe, M. W.; Hu, Y.; Guo, M.; Schmid, B.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 2002, 277, 23469.
73. Filler, W. A.; Kemp, R. M.; Ng, J. C.; Hawkes, T. R.; Dixon, R. A.; Smith, B. E. Eur. J. Biochem. 1986, 160, 371.
74. Robinson, A. C.; Dean, D. R.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 1987, 262, 14327.
75. Rangaraj, P.; Ryle, M. J.; Lanzilotta, W. N.; Goodwin, P. J.; Dean, D. R.; Shah, V. K.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 1999, 274, 29413.
76. Rangaraj, P.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 2002, 277, 40106.
77. Kennedy, C.; Dean, D. R. Mol. Gen. Genet. 1992, 237, 494.
78. Jacobson, M. R.; Brigle, K. E.; Bennett, L. T.; Setterquist, R. A.; Wilson, M. S.; Cash, V. L.; Beynon, J.; Newton, W. E.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 1989, 171, 1017.
79. Zheng, L.; White, R. H.; Cash, V. L.; Jack, R. F.; Dean, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 2754.
80. Zheng, L. M.; Dean, D. R. J. Biol. Chem. 1994, 269, 18723.
81. Zheng, L.; White, R. H.; Cash, V. L.; Dean, D. R. Biochemistry 1994. 33, 4714.
82. Roll, J. T.; Shah, V. K.; Dean, D. R.; Roberts, G. P. J. Biol. Chem. 1995, 270, 4432.
83. Allen, R. M.; Chatterjee, R.; Ludden, P. W.; Shah, V. K. J. Biol. Chem. 1995, 270, 26890.
84. Joerger, R. D.; Bishop, P. E. J. Bacteriol. 1988, 170, 1475.
85. Sofia, H. J.; Chen, G.; Hetzler, B. G.; Reyes-Spindola, J. F.; Miller, N. E. Nucleic Acids Res. 2001, 1, 1097.
86. Cheek, J.; Broderick, J. B. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 209.
87. Frey, P. A.; Booker, S. J. Adv. Protein Chem. 2001, 58, 1.
88. Brigle, K. E.; Weiss, C. M.; Newton, W. E.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 1987, 169, 1547.
89. Paustian, T. D.; Shah, V. K.; Roberts, G. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 6082.
90. Zheng, L. M.; White, R. H.; Dean, D. R. J. Bacteriol. 1997, 179, 5963.
91. Pau, R. N.; Lawson, D. M. Met. Ions Biol. Syst. 2002, 39, 31.
92. Imperial, J.; Ugalde, R. A.; Shah, V. K.; Brill, W. J. J. Bacteriol. 1985, 163, 1285.
93. Rodriguez-Quinones, P.; Bosch, R.; Imperial, J. J Bacteriol. 1993, 175, 2926.
94. Imperial, J.; Ugalde, R. A.; Shah, V. K.; Brill, W. J. J. Bacteriol. 1984. 158, 187.
95. Ugalde, R. A.; Imperial, J.; Shah, V. K.; Brill, W. J. J. Bacteriol. 1985. 164, 1081.
96. Chen, C.-M.; Misra, T. K.; Silver, S.; Rosen, B. P. J. Biol. Chem. 1986, 261, 15030.
97. Cammack, R. Nature 1982, 298, 792.
98. Robbins, A. H.; Stout, C. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 3639.
99. Masepohl, B.; Angermuller, S.; Hennecke, S.; Hubner, P.; Moreno-Vivian, C.; Klipp, W. Mol. Gen. Genet. 1993, 238, 369.
100. Rubio, L. M.; Rangaraj, P.; Homer, M. J.; Roberts, G. P.; Ludden, P. W. J. Biol. Chem. 2002, 277, 14299.
101. Ruttimann-Johnson, C.; Rubio, L. M.; Dean, D. R.; Ludden, P. W. J. Bacteriol. 2003, 185, 2383.
102. Allen, R. M.; Homer, M. J.; Chatterjee, R.; Ludden, P. W.; Roberts, G. P.; Shah, V. K. J. Biol. Chem. 1993, 268, 23670.
103. Rangaraj, P.; Ryle, M. J.; Lanzilotta, W. N.; Ludden, P. W.; Shah, V. K. J. Biol. Chem. 1999, 272, 19778.
104. Gavini, N.; Ma, L.; Watt, G.; Burgess, B. K. Biochemistry 1994, 33, 11842.
105. Ribbe, M. W.; Burgess, B. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 5521.
106. Ribbe, M. W.; Bursey, E. H.; Burgess, B. K. J. Biol. Chem. 2000, 275, 17631.
107. Oelze, J. FEMS Microbiol Rev. 2000, 24, 321.
108. Dingier, C.; Kuhla, J.; Wassink, H.; Oelze, J. J. Bacteriol. 1988, 170, 2148.
109. Greener, T.; Govezensky, D.; Zamir, A. EMBO J. 1993, 12, 889.
110. Fischer, H. M.; Babst, M.; Kaspar, T.; Acuna, G.; Arigoni, F.; Hennecke, H. EMBO J. 1993, 12, 2901.
111. Govezensky, D.; Greener, T.; Segal, G.; Zamir, A. J. Bacteriol. 1991, 173, 6339.
112. Tsuprun, V. L. Biochemistry (Moscow) 1992, 57, 320.
113. Dyer, D. H.; Rubio, L. M.; Thoden, J. B.; Holden, H. M.; Ludden, P. W.; Rayment, I. J. Biol. Chem. 2003, 76, 16.
114. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graph. 1996, 14 (33-8), 27.
115. Guex, N.; Peitsch, M. C. Electrophoresis 1997, 18, 2714.
116. Kraulis, P. J. J. Appl. Crystallogr. 1991, 24, 946.
117. Merrit, E. A.; Bacon, D. J. Methods Enzymol. 1997, 277, 505.
118. Sanner, M. F.; Olson, A. J.; Spehner, J. C. Biopolymers 1996, 38, 300.
119. Thompson, J. D.; Higgins, D. G.; Gibson, T. J. Nucleic Acids Res. 1994, 22, 4673.