Conformational dynamics of a seven transmembrane helical protein Anabaena Sensory Rhodopsin probed by solid-state NMR

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 7, 2014, Pages 2833-2842

  Good, Daryl B ^a   Wang, Shenlin ^a,d   Ward, Meaghan E ^a   Struppe, Jochem ^b   Brown, Leonid S ^a   Lewandowski, Józef R ^c   Ladizhansky, Vladimir ^a  

^a UNIVERSITY OF GUELPH   (Canada)

^b BRUKER BIOSPIN CORPORATION   (United States)

^c UNIVERSITY OF WARWICK   (United Kingdom)

^d PEKING UNIVERSITY   (China)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACID SEQUENCE; ANABAENA; BACTERIAL PROTEINS; CELL MEMBRANE; KINETICS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; MOVEMENT; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; RHODOPSIN;

EID: 84894450925     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja411633w     Document Type: Article

References (102)

1. Tate, C. G.; Schertler, G. F. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 386
2. Hu, F.; Luo, W.; Hong, M. Science 2010, 330, 505
3. Sharma, M.; Yi, M.; Dong, H.; Qin, H.; Peterson, E.; Busath, D. D.; Zhou, H. X.; Cross, T. A. Science 2010, 330, 509
4. Lange, A.; Giller, K.; Hornig, S.; Martin-Eauclaire, M. F.; Pongs, O.; Becker, S.; Baldus, M. Nature 2006, 440, 959
5. Cady, S. D.; Schmidt-Rohr, K.; Wang, J.; Soto, C. S.; Degrado, W. F.; Hong, M. Nature 2010, 463, 689
6. Park, S. H.; Das, B. B.; Casagrande, F.; Tian, Y.; Nothnagel, H. J.; Chu, M.; Kiefer, H.; Maier, K.; De Angelis, A. A.; Marassi, F. M.; Opella, S. J. Nature 2012, 491, 779
7. Wang, S.; Munro, R. A.; Shi, L.; Kawamura, I.; Okitsu, T.; Wada, A.; Kim, S. Y.; Jung, K. H.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. Nat. Methods 2013, 10, 1007
8. Franks, W. T.; Zhou, D. H.; Wylie, B. J.; Money, B. G.; Graesser, D. T.; Frericks, H. L.; Sahota, G.; Rienstra, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12291
9. Etzkorn, M.; Martell, S.; Andronesi, O. C.; Seidel, K.; Engelhard, M.; Baldus, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 459
10. Shi, L.; Lake, E. M.; Ahmed, M. A.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. Biochim. Biophys. Acta 2009, 1788, 2563
11. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Nadaud, P. S.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6284
12. Yang, J.; Aslimovska, L.; Glaubitz, C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4874
13. Higman, V. A.; Varga, K.; Aslimovska, L.; Judge, P. J.; Sperling, L. J.; Rienstra, C. M.; Watts, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 8432
14. Yang, J.; Tasayco, M. L.; Polenova, T. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 13690
15. Lorieau, J. L.; McDermott, A. E. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11505
16. Lorieau, J. L.; Day, L. A.; McDermott, A. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 10366
17. Helmus, J. J.; Surewicz, K.; Surewicz, W. K.; Jaroniec, C. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2393
18. Vogel, A.; Katzka, C. P.; Waldmann, H.; Arnold, K.; Brown, M. F.; Huster, D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12263
19. Palmer, A. G., III. Chem. Rev. 2004, 104, 3623
20. Jarymowycz, V. A.; Stone, M. J. Chem. Rev. 2006, 106, 1624
21. Palmer, A. G., III; Massi, F. Chem. Rev. 2006, 106, 1700
22. Torchia, D. A. Annu. Rev. Biophys. Biol. 1984, 13, 125
23. Ketchem, R. R.; Hu, W.; Tian, F.; Cross, T. A. Structure 1994, 2, 699
24. Watt, E. D.; Rienstra, C. M. Anal. Chem. 2014, 86, 58
25. McDermott, A. Annu. Rev. Biophys. 2009, 38, 385
26. Krushelnitsky, A.; Reichert, D.; Saalwachter, K. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 2028
27. Krushelnitsky, A.; Zinkevich, T.; Reichert, D.; Chevelkov, V.; Reif, B. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 11850
28. Zinkevich, T.; Chevelkov, V.; Reif, B.; Saalwachter, K.; Krushelnitsky, A. J. Biomol. NMR 2013, 57, 219
29. Schanda, P.; Meier, B. H.; Ernst, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 15957
30. Chevelkov, V.; Fink, U.; Reif, B. J. Biomol. NMR 2009, 45, 197
31. Krushelnitsky, A.; Brauniger, T.; Reichert, D. J. Magn. Reson. 2006, 182, 339
32. Giraud, N.; Blackledge, M.; Bockmann, A.; Emsley, L. J. Magn. Reson. 2007, 184, 51
33. Lewandowski, J. R.; Sein, J.; Sass, H. J.; Grzesiek, S.; Blackledge, M.; Emsley, L. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8252
34. Lewandowski, J. R.; Sass, H. J.; Grzesiek, S.; Blackledge, M.; Emsley, L. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16762
35. Cady, S. D.; Goodman, C.; Tatko, C. D.; DeGrado, W. F.; Hong, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5719
36. Bhate, M. P.; Wylie, B. J.; Tian, L.; McDermott, A. E. J. Mol. Biol. 2010, 401, 155
37. Park, S. H.; Casagrande, F.; Das, B. B.; Albrecht, L.; Chu, M.; Opella, S. J. Biochemistry 2011, 50, 2371
38. Saito, H.; Naito, A. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 3145
39. Soong, R.; Smith, P. E.; Xu, J.; Yamamoto, K.; Im, S. C.; Waskell, L.; Ramamoorthy, A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5779
40. Struts, A. V.; Salgado, G. F.; Brown, M. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 8263
41. Lewandowski, J. R. Acc. Chem. Res. 2013, 46, 2018
42. Haller, J. D.; Schanda, P. J. Biomol. NMR 2013, 57, 263
43. Reif, B. J. Magn. Reson. 2012, 216, 1
44. Giraud, N.; Blackledge, M.; Goldman, M.; Bockmann, A.; Lesage, A.; Penin, F.; Emsley, L. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 18190
45. Knight, M. J.; Pell, A. J.; Bertini, I.; Felli, I. C.; Gonnelli, L.; Pierattelli, R.; Herrmann, T.; Emsley, L.; Pintacuda, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 11095
46. Jung, K. H.; Trivedi, V. D.; Spudich, J. L. Mol. Microbiol. 2003, 47, 1513
47. Vogeley, L.; Sineshchekov, O. A.; Trivedi, V. D.; Sasaki, J.; Spudich, J. L.; Luecke, H. Science 2004, 306, 1390
48. Shi, L.; Kawamura, I.; Jung, K. H.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 1302
49. Jung, K. H. Photochem. Photobiol. 2007, 83, 63
50. Wang, S.; Kim, S. Y.; Jung, K. H.; Ladizhansky, V.; Brown, L. S. J. Mol. Biol. 2011, 411, 449
51. Furutani, Y.; Kawanabe, A.; Jung, K. H.; Kandori, H. Biochemistry 2005, 44, 12287
52. Sineshchekov, O. A.; Trivedi, V. D.; Sasaki, J.; Spudich, J. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 14663
53. Strambi, A.; Durbeej, B.; Ferre, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 21322
54. Wang, S.; Shi, L.; Okitsu, T.; Wada, A.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. Biomol. NMR Assignments 2013, 7, 253
55. Wang, S.; Munro, R. A.; Kim, S. Y.; Jung, K. H.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16995
56. Vogeley, L.; Trivedi, V. D.; Sineshchekov, O. A.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Luecke, H. J. Mol. Biol. 2007, 367, 741
57. Wang, S.; Shi, L.; Kawamura, I.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. Biophys. J. 2011, 101, L23
58. Linser, R.; Dasari, M.; Hiller, M.; Higman, V.; Fink, U.; Lopez del Amo, J. M.; Markovic, S.; Handel, L.; Kessler, B.; Schmieder, P.; Oesterhelt, D.; Oschkinat, H.; Reif, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 4508
59. Ward, M. E.; Shi, L.; Lake, E.; Krishnamurthy, S.; Hutchins, H.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17434
60. Zhou, D. H.; Nieuwkoop, A. J.; Berthold, D. A.; Comellas, G.; Sperling, L. J.; Tang, M.; Shah, G. J.; Brea, E. J.; Lemkau, L. R.; Rienstra, C. M. J. Biomol. NMR 2012, 54, 291
61. Hing, A. W.; Vega, S.; Schaefer, J. J. Magn. Reson. 1992, 96, 205
62. Jaroniec, C. P.; Filip, C.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10728
63. Hohwy, M.; Jaroniec, C. P.; Reif, B.; Rienstra, C. M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3218
64. Banigan, J. R.; Traaseth, N. J. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 7138
65. Fung, B. M.; Khitrin, A. K.; Ermolaev, K. J. Magn. Reson. 2000, 142, 97
66. Ammann, C.; Meier, P.; Merbach, A. E. J. Magn. Reson. 1982, 46, 319
67. Thurber, K. R.; Tycko, R. J. Magn. Reson. 2009, 196, 84
68. Pines, A.; Gibby, M. G.; Waugh, J. S. J. Chem. Phys. 1973, 59, 569
69. Hartmann, S. R.; Hahn, E. L. Phys. Rev. 1962, 128, 2042
70. Baldus, M.; Petkova, A. T.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Mol. Phys. 1998, 95, 1197
71. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Auger, M.; Lakshmi, K. V.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 6951
72. Gullion, T.; Schaefer, J. J. Magn. Reson. 1989, 81, 196
73. Oas, T. G.; Griffin, R. G.; Levitt, M. H. J. Chem. Phys. 1988, 89, 692
74. Gan, Z. H.; Grant, D. M. Chem. Phys. Lett. 1990, 168, 304
75. Kotecha, M.; Wickramasinghe, N. P.; Ishii, Y. Magn. Reson. Chem. 2007, 45, S221
76. Morcombe, C. R.; Zilm, K. W. J. Magn. Reson. 2003, 162, 479
77. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277
78. Keller, R. The Computer Aided Resonance Assignment Tutorial, 1 st ed.; CANTINA Verlag: Germany, 2004.
79. Rienstra, C. M.; Hohwy, M.; Mueller, L. J.; Jaroniec, C. P.; Reif, B.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11908
80. Allen, F. H.; Kennard, O.; Watson, D. G.; Brammer, L.; Orpen, A. G.; Taylor, R. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 2 1987, S1
81. Jaroniec, C. P.; Tounge, B. A.; Rienstra, C. M.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. J. Magn. Reson. 2000, 146, 132
82. Veshtort, M.; Griffin, R. G. J. Magn. Reson. 2006, 178, 248
83. Kurbanov, R.; Zinkevich, T.; Krushelnitsky, A. J. Chem. Phys. 2011, 135
84. Wu, C. H.; Ramamoorthy, A.; Gierasch, L. M.; Opella, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 6148
85. Wylie, B. J.; Franks, W. T.; Rienstra, C. M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 10926
86. Mollica, L.; Baias, M.; Lewandowski, J. R.; Wylie, B. J.; Sperling, L. J.; Rienstra, C. M.; Emsley, L.; Blackledge, M. J. Phys. Chem. Lett. 2012, 3, 3657
87. Gautier, A.; Mott, H. R.; Bostock, M. J.; Kirkpatrick, J. P.; Nietlispach, D. Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 768
88. Shi, L.; Ahmed, M. A. M.; Zhang, W.; Whited, G.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Mol. Biol. 2009, 386, 1078
89. Kim, J. M.; Booth, P. J.; Allen, S. J.; Khorana, H. G. J. Mol. Biol. 2001, 308, 409
90. Allen, S. J.; Kim, J. M.; Khorana, H. G.; Lu, H.; Booth, P. J. J. Mol. Biol. 2001, 308, 423
91. Rouhani, S.; Cartailler, J. P.; Facciotti, M. T.; Walian, P.; Needleman, R.; Lanyi, J. K.; Glaeser, R. M.; Luecke, H. J. Mol. Biol. 2001, 313, 615
92. Reuther, G.; Tan, K. T.; Vogel, A.; Nowak, C.; Arnold, K.; Kuhlmann, J.; Waldmann, H.; Huster, D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13840
93. Scheidt, H. A.; Vogel, A.; Eckhoff, A.; Koenig, B. W.; Huster, D. Eur. Biophys. J. 2007, 36, 393
94. Kawamura, I.; Ohmine, M.; Tanabe, J.; Tuzi, S.; Saito, H.; Naito, A. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 3090
95. Altenbach, C.; Flitsch, S. L.; Khorana, H. G.; Hubbell, W. L. Biochemistry 1989, 28, 7806
96. Chen, D.; Wang, J. M.; Lanyi, J. K. J. Mol. Biol. 2007, 366, 790
97. Zhang, J.; Yamazaki, Y.; Hikake, M.; Murakami, M.; Ihara, K.; Kouyama, T. Proteins 2012, 80, 2384
98. Yamamoto, M.; Hayakawa, N.; Murakami, M.; Kouyama, T. J. Mol. Biol. 2009, 393, 559
99. Lewandowski, J. R.; Sein, J.; Blackledge, M.; Emsley, L. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1246
100. Lorieau, J. L.; Louis, J. M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14184
101. Lienin, S. F.; Bremi, T.; Brutscher, B.; Bruschweiler, R.; Ernst, R. R. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9870
102. Louet, M.; Karakas, E.; Perret, A.; Perahia, D.; Martinez, J.; Floquet, N. FEBS Lett. 2013, 587, 2656