Electronic and molecular structures of the active-site H-cluster in [FeFe]-hydrogenase determined by site-selective X-ray spectroscopy and quantum chemical calculations

Chemical Science

Volumn 5, Issue 3, 2014, Pages 1187-1203

  Lambertz, Camilla ^a   Chernev, Petko ^b   Klingan, Katharina ^b   Leidel, Nils ^b   Sigfridsson, Kajsa G V ^b   Happe, Thomas ^a   Haumann, Michael ^b  

^a RUHR UNIVERSITY BOCHUM   (Germany)

^b FREIE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ALGAE; AMINO ACIDS; CARBON MONOXIDE; EXCITONS; LIGANDS; MOLECULAR ORBITALS; PHOTOBIOLOGICAL HYDROGEN PRODUCTION; SPIN POLARIZATION; THREE DIMENSIONAL; X RAY SPECTROSCOPY;

BIOLOGICAL HYDROGEN; CATALYTIC MECHANISMS; COORDINATION SITES; INHOMOGENEOUS MATERIALS; MOLECULAR ORBITAL CONFIGURATIONS; OXIDATION AND REDUCTION; QUANTUM CHEMICAL CALCULATIONS; X RAY FLUORESCENCE;

IRON;

EID: 84893461087     PISSN: 20416520     EISSN: 20416539     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c3sc52703d     Document Type: Article

References (122)

1. T. Abbasi S. A. Abbasi Renewable Sustainable Energy Rev. 2011 15 3034 3040
2. N. Armaroli V. Balzani ChemSusChem 2011 4 21 36
3. J. D. Holladay Y. Wang E. Jones Chem. Rev. 2004 104 4767 4789
4. R. Schlögl ChemSusChem 2010 3 209 222
5. W. J. Shaw M. L. Helm D. L. Dubois Biochim. Biophys. Acta 2013 1827 1123 1139
6. A. Le Goff V. Artero B. Jousselme P. D. Tran N. Guillet R. Metaye A. Fihri S. Palacin M. Fontecave Science 2009 326 1384 1387
7. R. M. Bullock M. L. Helm M. P. Stewart M. R. DuBois D. L. DuBois Science 2011 333 863 866
8. M. Y. Darensbourg Nature 2005 433 589 591
9. Y. Lang R. R. Arnepalli A. Tiwari J. Nanosci. Nanotechnol. 2011 11 3719 3739
10. M. Wang L. Chen X. Li L. Sun Dalton Trans. 2011 40 12793 12800
11. L. Xiao Z. H. Wen S. Q. Ci J. H. Chen Z. He Nano Energy 2012 1 751 756
12. C. Tard C. J. Pickett Chem. Rev. 2009 109 2245 2274
13. S. T. Stripp T. Happe Dalton Trans. 2009 9960 9969
14. D. W. Mulder E. M. Shepard J. E. Meuser N. Joshi P. W. King M. C. Posewitz J. B. Broderick J. W. Peters Structure 2011 19 1038 1052
15. J. C. Fontecilla-Camps A. Volbeda C. Cavazza Y. Nicolet Chem. Rev. 2007 107 4273 4303
16. F. A. Armstrong J. C. Fontecilla-Camps Science 2008 321 498 499
17. S. T. Stripp G. Goldet C. Brandmayr O. Sanganas K. A. Vincent M. Haumann F. A. Armstrong T. Happe Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 17331 17336
18. C. Lambertz N. Leidel K. G. Havelius J. Noth P. Chernev M. Winkler T. Happe M. Haumann J. Biol. Chem. 2011 286 40614 40623
19. M. K. Bruska M. T. Stiebritz M. Reiher J. Am. Chem. Soc. 2011 133 20588 20603
20. C. Tard X. Liu S. K. Ibrahim M. Bruschi L. De Gioia S. C. Davies X. Yang L. S. Wang G. Sawers C. J. Pickett Nature 2005 433 610 613
21. E. M. Shepard E. S. Boyd J. B. Broderick J. W. Peters Curr. Opin. Chem. Biol. 2011 15 319 327
22. S. Stripp O. Sanganas T. Happe M. Haumann Biochemistry 2009 48 5042 5049
23. W. Lubitz E. Reijerse M. van Gastel Chem. Rev. 2007 107 4331 4365
24. A. Adamska A. Silakov C. Lambertz O. Rüdiger T. Happe E. Reijerse W. Lubitz Angew. Chem., Int. Ed. 2012 51 11458 11462
25. D. W. Mulder M. W. Ratzloff E. M. Shepard A. S. Byer S. M. Noone J. W. Peters J. B. Broderick P. W. King J. Am. Chem. Soc. 2013 135 6921 6929
26. J. W. Peters W. N. Lanzilotta B. J. Lemon L. C. Seefeldt Science 1998 282 1853 1858
27. Y. Nicolet B. J. Lemon J. C. Fontecilla-Camps J. W. Peters Trends Biochem. Sci. 2000 25 138 143
28. Y. Nicolet C. Piras P. Legrand C. E. Hatchikian J. C. Fontecilla-Camps Structure 1999 7 13 23
29. J. W. Peters J. B. Broderick Annu. Rev. Biochem. 2012 81 429 500
30. I. Czech S. Stripp O. Sanganas N. Leidel T. Happe M. Haumann FEBS Lett. 2011 585 225 230
31. D. W. Mulder E. S. Boyd R. Sarma R. K. Lange J. A. Endrizzi J. B. Broderick J. W. Peters Nature 2010 465 248 251
32. A. Silakov C. Kamp E. Reijerse T. Happe W. Lubitz Biochemistry 2009 48 7780 7786
33. K. G. Sigfridsson P. Chernev N. Leidel A. Popovic-Bijelic A. Graslund M. Haumann J. Biol. Chem. 2013 288 9648 9661
34. T. M. van der Spek A. F. Arendsen R. P. Happe S. Yun K. A. Bagley D. J. Stufkens W. R. Hagen S. P. Albracht Eur. J. Biochem. 1996 237 629 634
35. Y. Nicolet A. L. de Lacey X. Vernede V. M. Fernandez E. C. Hatchikian J. C. Fontecilla-Camps J. Am. Chem. Soc. 2001 123 1596 1601
36. J. M. Kuchenreuther Y. Guo H. Wang W. K. Myers S. J. George C. A. Boyke Y. Yoda E. E. Alp J. Zhao R. D. Britt J. R. Swartz S. P. Cramer Biochemistry 2013 52 818 826
37. A. Silakov E. J. Reijerse S. P. Albracht E. C. Hatchikian W. Lubitz J. Am. Chem. Soc. 2007 129 11447 11458
38. A. Silakov B. Wenk E. Reijerse W. Lubitz Phys. Chem. Chem. Phys. 2009 11 6592 6599
39. G. Berggren A. Adamska C. Lambertz T. R. Simmons J. Esselborn M. Atta S. Gambarelli J. M. Mouesca E. Reijerse W. Lubitz T. Happe V. Artero M. Fontecave Nature 2013 499 66 69
40. J. Esselborn C. Lambertz A. Adamska T. Simmons G. Berggren J. Noth J. Siebel A. Hemschemeier V. Artero E. Reijerse M. Fontecave W. Lubitz T. Happe Nat. Chem. Biol. 2013 9 607
41. A. S. Pereira P. Tavares I. Moura J. J. Moura B. H. Huynh J. Am. Chem. Soc. 2001 123 2771 2782
42. L. Yu C. Greco M. Bruschi U. Ryde L. De Gioia M. Reiher Inorg. Chem. 2011 50 3888 3900
43. J. W. Tye M. Y. Darensbourg M. B. Hall Inorg. Chem. 2008 47 2380 2388
44. Z. P. Liu P. Hu J. Am. Chem. Soc. 2002 124 5175 5182
45. P. E. Siegbahn J. W. Tye M. B. Hall Chem. Rev. 2007 107 4414 4435
46. M. T. Stiebritz M. Reiher Inorg. Chem. 2009 48 7127 7140
47. M. T. Stiebritz M. Reiher Chem. Sci. 2012 3 1739 1751
48. D. W. Mulder M. W. Ratzloff E. M. Shepard A. S. Byer S. M. Noone J. W. Peters J. B. Broderick P. W. King J. Am. Chem. Soc. 2013 135 6921 6929
49. A. R. Finkelmann M. T. Stiebritz M. Reiher Chem. Sci. 2014 5 215 10.1039/c3sc51700d
50. T. B. Rauchfuss Science 2007 316 553 554
51. M. Y. Darensbourg R. D. Bethel Nat. Chem. 2011 4 11 13
52. S. Ott Science 2011 333 1714 1715
53. F. Gloaguen T. B. Rauchfuss Chem. Soc. Rev. 2009 38 100 108
54. J. M. Camara T. B. Rauchfuss Nat. Chem. 2011 4 26 30
55. B. E. Barton T. B. Rauchfuss Inorg. Chem. 2008 47 2261 2263
56. B. E. Barton T. B. Rauchfuss J. Am. Chem. Soc. 2010 132 14877 14885
57. B. E. Barton G. Zampella A. K. Justice L. De Gioia T. B. Rauchfuss S. R. Wilson Dalton Trans. 2010 39 3011 3019
58. N. Wang M. Wang J. Liu K. Jin L. Chen L. Sun Inorg. Chem. 2009 48 11551 11558
59. M. H. Chiang Y. C. Liu S. T. Yang G. H. Lee Inorg. Chem. 2009 48 7604 7612
60. B. Jousselme P. D. Tran A. Le Goff J. Heidkamp N. Guillet S. Palacin H. Dau M. Fontecave V. Artero Angew. Chem., Int. Ed. 2011 50 1371 1374
61. S. E. Smith J. Y. Yang D. L. DuBois R. M. Bullock Angew. Chem., Int. Ed. 2012 51 3152 3155
62. P. Glatzel U. Bergmann Coord. Chem. Rev. 2005 249 65 95
63. F. De Groot and A. Kotani, Core Level Spectroscopy of Solids, Taylor & Francis CRC Press, Boca Raton, FL, USA, 2008
64. J. Singh C. Lamberti J. A. van Bokhoven Chem. Soc. Rev. 2010 39 4754 4766
65. H. Dau P. Liebisch M. Haumann Anal. Bioanal. Chem. 2003 376 562 583
66. P. A. Lee P. H. Citrin P. Eisenberger B. M. Kincaid Rev. Mod. Phys. 1981 53 769 806
67. F. de Groot Chem. Rev. 2001 101 1779 1808
68. E. I. Solomon T. C. Brunold M. I. Davis J. N. Kemsley S.-K. Lee N. Lehnert F. Neese A. J. Skulan Y.-S. Yang J. Zhou Chem. Rev. 2000 100 235 350
69. X. Wang C. R. Randall G. Peng S. P. Cramer Chem. Phys. Lett. 1995 243 469 473
70. X. Wang M. M. Grush A. G. Froeschner S. P. Cramer J. Synchrotron Radiat. 1997 4 236 242
71. G. Peng X. Wang C. R. Randall J. A. Moore S. P. Cramer Appl. Phys. Lett. 1994 65 2527 2529
72. P. Glatzel L. Jacquamet U. Bergmann F. M. F. de Groot S. P. Cramer Inorg. Chem. 2002 41 3121 3127
73. N. Leidel P. Chernev K. G. Havelius S. Ezzaher S. Ott M. Haumann Inorg. Chem. 2012 51 4546 4559
74. N. Leidel P. Chernev K. G. Havelius L. Schwartz S. Ott M. Haumann J. Am. Chem. Soc. 2012 134 14142 14157
75. N. Leidel C. H. Hsieh P. Chernev K. G. Sigfridsson M. Y. Darensbourg M. Haumann Dalton Trans. 2013 42 7539 7554
76. K. M. Lancaster M. Roemelt P. Ettenhuber Y. Hu M. W. Ribbe F. Neese U. Bergmann S. DeBeer Science 2011 334 974 977
77. J. Kern R. Alonso-Mori R. Tran J. Hattne R. J. Gildea N. Echols C. Glockner J. Hellmich H. Laksmono R. G. Sierra B. Lassalle-Kaiser S. Koroidov A. Lampe G. Han S. Gul D. Difiore D. Milathianaki A. R. Fry A. Miahnahri D. W. Schafer M. Messerschmidt M. M. Seibert J. E. Koglin D. Sokaras T. C. Weng J. Sellberg M. J. Latimer R. W. Grosse-Kunstleve P. H. Zwart W. E. White P. Glatzel P. D. Adams M. J. Bogan G. J. Williams S. Boutet J. Messinger A. Zouni N. K. Sauter V. K. Yachandra U. Bergmann J. Yano Science 2013 340 491 495
78. G. von Abendroth S. Stripp A. Silakov S. Croux S. Soucaille L. Girbal T. Happe Int. J. Hydrogen Energy 2008 33 6076 6081
79. J. M. Kuchenreuther C. S. Grady-Smith A. S. Bingham S. J. George S. P. Cramer J. R. Swartz PLoS One 2010 5 e15491
80. J. Noth D. Krawietz A. Hemschemeier T. Happe J. Biol. Chem. 2012 288 4368 4377
81. M. Haumann P. Liebisch C. Muller M. Barra M. Grabolle H. Dau Science 2005 310 1019 1021
82. H. Dau M. Haumann J. Synchrotron Radiat. 2002 10 76 85
83. S. I. Zabinsky J. J. Rehr A. L. Ankudinov R. C. Albers M. J. Eller Phys. Rev. B: Condens. Matter 1995 52 2995 3009
84. K. V. Klementiev, freeware, http://www.cells.es/Beamlines/CLAESS/ software/xanda.html
85. F. Neese, ORCA: an ab-initio, DFT, and semiempirical electronic structure package. V.2.6.35, Theoretical Chemistry Group. Max-Planck Institute for Chemical Energy Conversion, Mülheim, Germany, 2009
86. A. D. Becke Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1988 38 3098
87. J. P. Perdew Phys. Rev. B 1986 33 8822
88. K. Kim K. D. Jordan J. Phys. Chem. 1994 98 10089 10094
89. A. Schäfer C. Huber R. Ahlrichs J. Chem. Phys. 1994 100 5829 5835
90. S. Sinnecker A. Rajendran A. Klamt M. Diedenhofen F. Neese J. Phys. Chem. A 2006 110 2235 2245
91. A. S. Pandey T. V. Harris L. J. Giles J. W. Peters R. K. Szilagyi J. Am. Chem. Soc. 2008 130 4533 4540
92. L. Noodleman J. Chem. Phys. 1981 74 5737 5743
93. F. Neese J. Phys. Chem. Solids 2004 65 781 785
94. S. DeBeer-George T. Petrenko F. Neese J. Phys. Chem. A 2008 112 12936 12943
95. P. Chandrasekaran S. C. E. Stieber T. J. Collins L. Que F. Neese S. DeBeer Dalton Trans. 2011 40 11070 11079
96. N. Lee T. Petrenko U. Bergmann F. Neese S. DeBeer J. Am. Chem. Soc. 2010 132 9715 9727
97. S. D. DeBeer M. A. Beckwitz M. Roemelt M. N. Collomb C. DuBoc T. C. Weng U. Bergmann P. Glatzel F. Neese Inorg. Chem. 2011 50 8397 8409
98. I. Zaharieva P. Chernev M. Risch L. Gerencser G. Berggren G. Shevchenko M. Anderlund T.-C. Weng M. Haumann H. Dau J. Phys.: Conf. Ser. 2009 190 012142 012146
99. X. Zhao I. P. Georgakaki M. L. Miller J. C. Yarbrough M. Y. Darensbourg J. Am. Chem. Soc. 2001 123 9710 9711
100. S. Löscher L. Schwartz M. Stein S. Ott M. Haumann Inorg. Chem. 2007 46 11094 11105
101. M. Salomone-Stagni F. Stellato C. M. Whaley S. Vogt S. Morante S. Shima T. B. Rauchfuss W. Meyer-Klaucke Dalton Trans. 2010 39 3057 3064
102. T. Happe J. D. Naber Eur. J. Biochem. 1993 214 475 481
103. G. Goldet C. Brandmayr S. T. Stripp T. Happe C. Cavazza J. C. Fontecilla-Camps F. A. Armstrong J. Am. Chem. Soc. 2009 131 14979 14989
104. M. Bruschi C. Greco P. Fantucci L. De Gioia Inorg. Chem. 2008 47 6056 6071
105. U. Ryde C. Greco L. De Gioia J. Am. Chem. Soc. 2010 132 4512 4513
106. D. E. Schwab C. Tard E. Brecht J. W. Peters C. J. Pickett R. K. Szilagyi Chem. Commun. 2006 3696 3698
107. T. R. Simmons V. Artero Angew. Chem., Int. Ed. 2013 52 6143 6145
108. P. Glatzel U. Bergmann F. M. F. de Groot S. P. Cramer Phys. Rev. B: Condens. Matter 2001 64
109. S. Bonhommeau N. Pontius S. Cobo L. Salmon F. M. de Groot G. Molnar A. Bousseksou H. A. Durr W. Eberhardt Phys. Chem. Chem. Phys. 2008 10 5882 5889
110. P. Knörzer A. Silakov C. E. Foster F. A. Armstrong W. Lubitz T. Happe J. Biol. Chem. 2011 287 1489 1499
111. M. Winkler J. Esselborn T. Happe Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2013 1827 974 985
112. A. J. Cornish K. Gartner H. Yang J. W. Peters E. L. Hegg J. Biol. Chem. 2011 286 38341 38347
113. T. Lautier P. Ezanno C. Baffert V. Fourmond L. Cournac J. C. Fontecilla-Camps P. Soucaille P. Bertrand I. Meynial-Salles C. Leger Faraday Discuss. 2011 148 385 407
114. K. A. Vincent A. Parkin O. Lenz S. P. Albracht J. C. Fontecilla-Camps R. Cammack B. Friedrich F. A. Armstrong J. Am. Chem. Soc. 2005 127 18179 18189
115. A. Parkin C. Cavazza J. C. Fontecilla-Camps F. A. Armstrong J. Am. Chem. Soc. 2006 128 16808 16815
116. M. Winkler S. Kuhlgert M. Hippler T. Happe J. Biol. Chem. 2009 284 36620 36627
117. S. Morra F. Valetti S. J. Sadeghi P. W. King T. Meyer G. Gilardi Chem. Commun. 2011 47 10566 10568
118. H. Krassen S. Stripp G. von Abendroth K. Ataka T. Happe J. Heberle J. Biotechnol. 2009 142 3 9
119. F. A. Armstrong Photosynth. Res. 2009 102 541 550
120. C. Baffert L. Bertini T. Lautier C. Greco K. Sybirna P. Ezanno E. Etienne P. Soucaille P. Bertrand H. Bottin I. Meynial-Salles L. De Gioia C. Leger J. Am. Chem. Soc. 2011 133 2096 2099
121. C. E. Foster T. Kramer A. F. Wait A. Parkin D. P. Jennings T. Happe J. E. McGrady F. A. Armstrong J. Am. Chem. Soc. 2012 134 7553 7557
122. A. F. Wait C. Brandmayr S. T. Stripp C. Cavazza J. C. Fontecilla-Camps T. Happe F. A. Armstrong J. Am. Chem. Soc. 2011 133 1282 1285