Probing the N-terminal β-sheet conversion in the crystal structure of the human prion protein bound to a nanobody

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 3, 2014, Pages 937-944

  Abskharon, Romany N N ^a,b,c   Giachin, Gabriele ^d   Wohlkonig, Alexandre ^a,b   Soror, Sameh H ^a,b,e   Pardon, Els ^a,b   Legname, Giuseppe ^d   Steyaert, Jan ^a,b  

^a VRIJE UNIVERSITEIT BRUSSEL   (Belgium)

^b DEPARTMENT OF PLANT SYSTEMS BIOLOGY   (Belgium)

^c NATIONAL INSTITUTE OF OCEANOGRAPHY AND FISHERIES   (Egypt)

^d SISSA   (Italy)

^e HELWAN UNIVERSITY   (Egypt)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CELLULAR PRION PROTEINS; GLOBULAR DOMAINS; HUMAN PRION PROTEIN; NEURODEGENERATIVE; PRION PROPAGATION; STRUCTURAL CONVERSION; STRUCTURAL FEATURE; STRUCTURAL ORGANIZATION;

CHEMISTRY; SYNTHESIS (CHEMICAL);

PROTEINS;

MONOMER; NANOBODY; PRION PROTEIN;

ARTICLE; CRYSTAL STRUCTURE; CRYSTALLIZATION; ENZYME LINKED IMMUNOSORBENT ASSAY; HUMAN; IN VITRO STUDY; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN MOTIF; PROTEIN PROTEIN INTERACTION; PROTEIN PURIFICATION; SURFACE PLASMON RESONANCE;

ANIMALS; CELL LINE; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; HUMANS; MICE; MODELS, MOLECULAR; PEPTIDE FRAGMENTS; PRIONS; PROTEIN BINDING; PROTEIN FOLDING; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; SINGLE-DOMAIN ANTIBODIES;

EID: 84892960113     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja407527p     Document Type: Article

References (64)

1. Mastrianni, J. A. Genet. Med. 2010, 12, 187
2. Parchi, P.; Saverioni, D. Folia Neuropathol. 2012, 50, 20
3. Andreeva, A.; Howorth, D.; Chandonia, J. M.; Brenner, S. E.; Hubbard, T. J.; Chothia, C.; Murzin, A. G. Nucleic Acids Res. 2008, 36, D419
4. Zahn, R.; Liu, A.; Luhrs, T.; Riek, R.; von Schroetter, C.; Lopez Garcia, F.; Billeter, M.; Calzolai, L.; Wider, G.; Wuthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 145
5. Walter, E. D.; Stevens, D. J.; Visconte, M. P.; Millhauser, G. L. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15440
6. Aguzzi, A.; Baumann, F.; Bremer, J. Annu. Rev. Neurosci. 2008, 31, 439
7. Gong, B.; Ramos, A.; Vazquez-Fernandez, E.; Silva, C. J.; Alonso, J.; Liu, Z.; Requena, J. R. Biochemistry 2011, 50, 4963
8. Pan, K. M.; Baldwin, M.; Nguyen, J.; Gasset, M.; Serban, A.; Groth, D.; Mehlhorn, I.; Huang, Z.; Fletterick, R. J.; Cohen, F. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1993, 90, 10962
9. Colby, D. W.; Prusiner, S. B. Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2011, 3, a006833
10. Wille, H.; Bian, W.; McDonald, M.; Kendall, A.; Colby, D. W.; Bloch, L.; Ollesch, J.; Borovinskiy, A. L.; Cohen, F. E.; Prusiner, S. B.; Stubbs, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 16990
11. Smirnovas, V.; Baron, G. S.; Offerdahl, D. K.; Raymond, G. J.; Caughey, B.; Surewicz, W. K. Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, 18, 504
12. Forloni, G.; Angeretti, N.; Chiesa, R.; Monzani, E.; Salmona, M.; Bugiani, O.; Tagliavini, F. Nature 1993, 362, 543
13. Peretz, D.; Williamson, R. A.; Matsunaga, Y.; Serban, H.; Pinilla, C.; Bastidas, R. B.; Rozenshteyn, R.; James, T. L.; Houghten, R. A.; Cohen, F. E.; Prusiner, S. B.; Burton, D. R. J. Mol. Biol. 1997, 273, 614
14. Baumann, F.; Tolnay, M.; Brabeck, C.; Pahnke, J.; Kloz, U.; Niemann, H. H.; Heikenwalder, M.; Rulicke, T.; Burkle, A.; Aguzzi, A. EMBO J. 2007, 26, 538
15. Holscher, C.; Delius, H.; Burkle, A. J. virol. 1998, 72, 1153
16. Kuwata, K.; Matumoto, T.; Cheng, H.; Nagayama, K.; James, T. L.; Roder, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 14790
17. Lim, K. H.; Nguyen, T. N.; Damo, S. M.; Mazur, T.; Ball, H. L.; Prusiner, S. B.; Pines, A.; Wemmer, D. E. Solid State Nucl. Magn. Reson. 2006, 29, 183
18. De Genst, E. J.; Guilliams, T.; Wellens, J.; O'Day, E. M.; Waudby, C. A.; Meehan, S.; Dumoulin, M.; Hsu, S. T.; Cremades, N.; Verschueren, K. H.; Pardon, E.; Wyns, L.; Steyaert, J.; Christodoulou, J.; Dobson, C. M. J. Mol. Biol. 2010, 402, 326
19. Loris, R.; Marianovsky, I.; Lah, J.; Laeremans, T.; Engelberg-Kulka, H.; Glaser, G.; Muyldermans, S.; Wyns, L. J. Biol. Chem. 2003, 278, 28252
20. Rasmussen, S. G.; Choi, H. J.; Fung, J. J.; Pardon, E.; Casarosa, P.; Chae, P. S.; Devree, B. T.; Rosenbaum, D. M.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Schnapp, A.; Konetzki, I.; Sunahara, R. K.; Gellman, S. H.; Pautsch, A.; Steyaert, J.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 469, 175
21. Rasmussen, S. G.; DeVree, B. T.; Zou, Y.; Kruse, A. C.; Chung, K. Y.; Kobilka, T. S.; Thian, F. S.; Chae, P. S.; Pardon, E.; Calinski, D.; Mathiesen, J. M.; Shah, S. T.; Lyons, J. A.; Caffrey, M.; Gellman, S. H.; Steyaert, J.; Skiniotis, G.; Weis, W. I.; Sunahara, R. K.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 477, 549
22. Abskharon, R. N.; Ramboarina, S.; El Hassan, H.; Gad, W.; Apostol, M. I.; Giachin, G.; Legname, G.; Steyaert, J.; Messens, J.; Soror, S. H.; Wohlkonig, A. Microb. Cell Fact. 2012, 11, 6
23. Zahn, R.; von Schroetter, C.; Wuthrich, K. FEBS Lett. 1997, 417, 400
24. Morillas, M.; Swietnicki, W.; Gambetti, P.; Surewicz, W. K. J. Biol. Chem. 1999, 274, 36859
25. Arbabi Ghahroudi, M.; Desmyter, A.; Wyns, L.; Hamers, R.; Muyldermans, S. FEBS Lett. 1997, 414, 521
26. Abskharon, R. N.; Soror, S. H.; Pardon, E.; El Hassan, H.; Legname, G.; Steyaert, J.; Wohlkonig, A. Acta Crystallogr., Sect. F: Struct. Biol. Cryst. Commun. 2010, 66, 1644
27. Colby, D. W.; Zhang, Q.; Wang, S.; Groth, D.; Legname, G.; Riesner, D.; Prusiner, S. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 20914
28. Polano, M.; Bek, A.; Benetti, F.; Lazzarino, M.; Legname, G. J. Mol. Biol. 2009, 393, 1033
29. Abskharon, R. N.; Soror, S. H.; Pardon, E.; El Hassan, H.; Legname, G.; Steyaert, J.; Wohlkonig, A. Protein Eng., Des. Sel. 2011, 24, 737
30. Kabsch, W. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 133
31. McCoy, A. J. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2007, 63, 32
32. Antonyuk, S. V.; Trevitt, C. R.; Strange, R. W.; Jackson, G. S.; Sangar, D.; Batchelor, M.; Cooper, S.; Fraser, C.; Jones, S.; Georgiou, T.; Khalili-Shirazi, A.; Clarke, A. R.; Hasnain, S. S.; Collinge, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 2554
33. Emsley, P.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 2126
34. Vagin, A. A.; Steiner, R. A.; Lebedev, A. A.; Potterton, L.; McNicholas, S.; Long, F.; Murshudov, G. N. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2004, 60, 2184
35. Wallace, A. C.; Laskowski, R. A.; Thornton, J. M. Protein Eng. 1995, 8, 127
36. Hutchinson, E. G.; Thornton, J. M. Protein Sci. 1996, 5, 212
37. Dietmann, S.; Park, J.; Notredame, C.; Heger, A.; Lappe, M.; Holm, L. Nucleic Acids Res. 2001, 29, 55
38. Krissinel, E.; Henrick, K. J. Mol. Biol. 2007, 372, 774
39. Jones, D. R.; Taylor, W. A.; Bate, C.; David, M.; Tayebi, M. PLoS One 2010, 5, e9804
40. Peretz, D.; Williamson, R. A.; Kaneko, K.; Vergara, J.; Leclerc, E.; Schmitt-Ulms, G.; Mehlhorn, I. R.; Legname, G.; Wormald, M. R.; Rudd, P. M.; Dwek, R. A.; Burton, D. R.; Prusiner, S. B. Nature 2001, 412, 739
41. Domanska, K.; Vanderhaegen, S.; Srinivasan, V.; Pardon, E.; Dupeux, F.; Marquez, J. A.; Giorgetti, S.; Stoppini, M.; Wyns, L.; Bellotti, V.; Steyaert, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 1314
42. Dumoulin, M.; Dobson, C. M. Biochimie 2004, 86, 589
43. Biljan, I.; Ilc, G.; Giachin, G.; Plavec, J.; Legname, G. Biochemistry 2012, 51, 7465
44. Calzolai, L.; Zahn, R. J. Biol. Chem. 2003, 278, 35592
45. Venkatachalam, C. M. Biopolymers 1968, 6, 1425
46. Chan, A. W.; Hutchinson, E. G.; Harris, D.; Thornton, J. M. Protein Sci. 1993, 2, 1574
47. Sigurdson, C. J.; Nilsson, K. P.; Hornemann, S.; Manco, G.; Fernandez-Borges, N.; Schwarz, P.; Castilla, J.; Wuthrich, K.; Aguzzi, A. J. Clin. Invest. 2010, 120, 2590
48. Aguzzi, A.; Falsig, J. Nat. Neurosci. 2012, 15, 936
49. Khan, M. Q.; Sweeting, B.; Mulligan, V. K.; Arslan, P. E.; Cashman, N. R.; Pai, E. F.; Chakrabartty, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 19808
50. Kuwata, K.; Li, H.; Yamada, H.; Legname, G.; Prusiner, S. B.; Akasaka, K.; James, T. L. Biochemistry 2002, 41, 12277
51. Biljan, I.; Ilc, G.; Giachin, G.; Raspadori, A.; Zhukov, I.; Plavec, J.; Legname, G. J. Mol. Biol. 2011, 412, 660
52. Ilc, G.; Giachin, G.; Jaremko, M.; Jaremko, L.; Benetti, F.; Plavec, J.; Zhukov, I.; Legname, G. PLoS One 2010, 5, e11715
53. Jobling, M. F.; Stewart, L. R.; White, A. R.; McLean, C.; Friedhuber, A.; Maher, F.; Beyreuther, K.; Masters, C. L.; Barrow, C. J.; Collins, S. J.; Cappai, R. J. Neurochem. 1999, 73, 1557
54. Walsh, P.; Neudecker, P.; Sharpe, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 7684
55. Cheng, H. M.; Tsai, T. W.; Huang, W. Y.; Lee, H. K.; Lian, H. Y.; Chou, F. C.; Mou, Y.; Chan, J. C. Biochemistry 2011, 50, 6815
56. Norstrom, E. M.; Mastrianni, J. A. J. Biol. Chem. 2005, 280, 27236
57. Silva, R. A.; Barber-Armstrong, W.; Decatur, S. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13674
58. Lee, S. W.; Mou, Y.; Lin, S. Y.; Chou, F. C.; Tseng, W. H.; Chen, C. H.; Lu, C. Y.; Yu, S. S.; Chan, J. C. J. Mol. Biol. 2008, 378, 1142
59. Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 2754
60. Gatesy, J.; Hayashi, C.; Motriuk, D.; Woods, J.; Lewis, R. Science 2001, 291, 2603
61. Steyaert, J.; Kobilka, B. K. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 567
62. Wen, Y.; Li, J.; Yao, W.; Xiong, M.; Hong, J.; Peng, Y.; Xiao, G.; Lin, D. J. Biol. Chem. 2010, 285, 31682
63. Christen, B.; Hornemann, S.; Damberger, F. F.; Wuthrich, K. J. Mol. Biol. 2009, 389, 833
64. Perez, D. R.; Damberger, F. F.; Wuthrich, K. J. Mol. Biol. 2010, 400, 121