Wagging the tail: Essential role of substrate flexibility in FAAH catalysis

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 9, Issue 2, 2013, Pages 1202-1213

  Palermo, Giulia ^a,d   Campomanes, Pablo ^d   Neri, Marilisa ^d   Piomelli, Daniele ^a,c   Cavalli, Andrea ^a,b   Rothlisberger, Ursula ^d   De Vivo, Marco ^a  

^a ISTITUTO ITALIANO DI TECNOLOGIA   (Italy)

^b UNIVERSITY OF BOLOGNA   (Italy)

^c UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^d EPFL   (Switzerland)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

EID: 84873675242     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ct300611q     Document Type: Article

References (78)

1. Ahn, K.; McKinney, M. K.; Cravatt, B. F. Chem. Rev. 2008, 108, 1687
2. Devane, W. A.; Hanus, L.; Breuer, A.; Pertwee, R. G.; Stevenson, L. A.; Griffin, G.; Gibson, D.; Mandelbaum, A.; Etinger, A.; Mechoulam, R. Science 1992, 258, 1946
3. Piomelli, D. Nat. Rev. Neurosci. 2003, 4, 873
4. Piomelli, D. Pain 2012, 153, 3
5. Campolongo, P.; Roozendaal, B.; Trezza, V.; Cuomo, V.; Astarita, G.; Fu, J.; McGaugh, J. L.; Piomelli, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 8027
6. Rodriguez de Fonseca, F.; Navarro, M.; Gomez, R.; Escuredo, L.; Nava, F.; Fu, J.; Murillo-Rodriguez, E.; Giuffrida, A.; LoVerme, J.; Gaetani, S.; Kathuria, S.; Gall, C.; Piomelli, D. Nature 2001, 414, 209
7. Solorzano, C.; Zhu, C.; Battista, N.; Astarita, G.; Lodola, A.; Rivara, S.; Mor, M.; Russo, R.; Maccarrone, M.; Antonietti, F.; Duranti, A.; Tontini, A.; Cuzzocrea, S.; Tarzia, G.; Piomelli, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 20966
8. Cravatt, B. F.; Demarest, K.; Patricelli, M. P.; Bracey, M. H.; Giang, D. K.; Martin, B. R.; Lichtman, A. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 9371
9. Seierstad, M.; Breitenbucher, J. G. J. Med. Chem. 2008, 51, 7327
10. Ahn, K.; Johnson, D. S.; Cravatt, B. F. Expert Opin. Drug Discovery 2009, 4, 763
11. Clapper, J. R.; Moreno-Sanz, G.; Russo, R.; Guijarro, A.; Vacondio, F.; Duranti, A.; Tontini, A.; Sanchini, S.; Sciolino, N. R.; Spradley, J. M.; Hohmann, A. G.; Calignano, A.; Mor, M.; Tarzia, G.; Piomelli, D. Nat. Neurosci. 2010, 13, 1265
12. Gaetani, S.; Dipasquale, P.; Romano, A.; Righetti, L.; Cassano, T.; Piomelli, D.; Cuomo, V. Int. Rev. Neurobiol. 2009, 85, 57
13. Gobbi, G.; Bambico, F. R.; Mangieri, R.; Bortolato, M.; Campolongo, P.; Solinas, M.; Cassano, T.; Morgese, M. G.; Debonnel, G.; Duranti, A.; Tontini, A.; Tarzia, G.; Mor, M.; Trezza, V.; Goldberg, S. R.; Cuomo, V.; Piomelli, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 18620
14. Piomelli, D. Curr. Opin. Invest. Drugs 2005, 6, 672
15. Cravatt, B. F.; Giang, D. K.; Mayfield, S. P.; Boger, D. L.; Lerner, R. A.; Gilula, N. B. Nature 1996, 384, 83
16. Giang, D. K.; Cravatt, B. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997, 94, 2238
17. Bracey, M. H.; Hanson, M. A.; Masuda, K. R.; Stevens, R. C.; Cravatt, B. F. Science 2002, 298, 1793
18. Lodola, A.; Mor, M.; Hermann, J. C.; Tarzia, G.; Piomelli, D.; Mulholland, A. J. Chem. Commun. (Cambridge, U. K.) 2005, 4399
19. McKinney, M. K.; Cravatt, B. F. J. Biol. Chem. 2003, 278, 37393
20. Tubert-Brohman, I.; Acevedo, O.; Jorgensen, W. L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16904
21. McKinney, M. K.; Cravatt, B. F. Annu. Rev. Biochem. 2005, 74, 411
22. Min, X.; Thibault, S. T.; Porter, A. C.; Gustin, D. J.; Carlson, T. J.; Xu, H.; Lindstrom, M.; Xu, G.; Uyeda, C.; Ma, Z.; Li, Y.; Kayser, F.; Walker, N. P.; Wang, Z. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 7379
23. Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Biochemistry 1999, 38, 14125
24. Mileni, M.; Johnson, D. S.; Wang, Z.; Everdeen, D. S.; Liimatta, M.; Pabst, B.; Bhattacharya, K.; Nugent, R. A.; Kamtekar, S.; Cravatt, B. F.; Ahn, K.; Stevens, R. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 12820
25. Mei, G.; Di Venere, A.; Gasperi, V.; Nicolai, E.; Masuda, K. R.; Finazzi-Agro, A.; Cravatt, B. F.; Maccarrone, M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 3829
26. Capoferri, L.; Mor, M.; Sirirak, J.; Chudyk, E.; Mulholland, A. J.; Lodola, A. J. Mol. Model. 2011, 17, 2375
27. Lodola, A.; Capoferri, L.; Rivara, S.; Chudyk, E.; Sirirak, J.; Dyguda-Kazimierowicz, E.; Andrzej Sokalski, W.; Mileni, M.; Tarzia, G.; Piomelli, D.; Mor, M.; Mulholland, A. J. Chem. Commun. (Cambridge, U. K.) 2011, 47, 2517
28. Lodola, A.; Mor, M.; Rivara, S.; Christov, C.; Tarzia, G.; Piomelli, D.; Mulholland, A. J. Chem. Commun. (Cambridge, U. K.) 2008, 214
29. Lodola, A.; Mor, M.; Sirirak, J.; Mulholland, A. J. Biochem. Soc. Trans. 2009, 37, 363
30. Lodola, A.; Mor, M.; Zurek, J.; Tarzia, G.; Piomelli, D.; Harvey, J. N.; Mulholland, A. J. Biophys. J. 2006, 15, L20
31. Lodola, A.; Sirirak, J.; Fey, N.; Rivara, S.; Mor, M.; Mulholland, A. J. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 2948
32. Boger, D. L.; Miyauchi, H.; Du, W.; Hardouin, C.; Fecik, R. A.; Cheng, H.; Hwang, I.; Hedrick, M. P.; Leung, D.; Acevedo, O.; Guimaraes, C. R.; Jorgensen, W. L.; Cravatt, B. F. J. Med. Chem. 2005, 48, 1849
33. Guimaraes, C. R.; Boger, D. L.; Jorgensen, W. L. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 17377
34. Burgi, H. B.; Dunitz, J. D.; Shefter, E. J. Am. Chem. Soc. 1973, 95, 5065
35. Mileni, M.; Kamtekar, S.; Wood, D. C.; Benson, T. E.; Cravatt, B. F.; Stevens, R. C. J. Mol. Biol. 2010, 400, 743
36. Palermo, G.; Branduardi, D.; Masetti, M.; Lodola, A.; Mor, M.; Piomelli, D.; Cavalli, A.; De Vivo, M. J. Med. Chem. 2011, 54, 6612
37. Sali, A.; Blundell, T. L. J. Mol. Biol. 1993, 234, 779
38. Cole, C.; Barber, J. D.; Barton, G. J. Nucleic Acids Res. 2008, 36, W197
39. Lopes, S.; Neves, C. S.; Eaton, P.; Gameiro, P. Anal. Bioanal. Chem. 2010, 398, 1357
40. White, D. A.; Ansell, G. B.; Hawthororne, J. N.; Dawson, R. M. C. Form and Function of Phospholipids; Elsevier: New York, 1973.
41. Patricelli, M. P.; Lashuel, H. A.; Giang, D. K.; Kelly, J. W.; Cravatt, B. F. Biochemistry 1998, 37, 15177
42. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
43. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179
44. Neri, M.; Vanni, S.; Tavernelli, I.; Rothlisberger, U. Biochemistry 2010, 49, 4827
45. Vanni, S.; Neri, M.; Tavernelli, I.; Rothlisberger, U. Biochemistry 2009, 48, 4789
46. Vanni, S.; Neri, M.; Tavernelli, I.; Rothlisberger, U. J. Mol. Biol. 2010, 397, 1339
47. Wang, J.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157
48. Bayly, C. I.; Cieplak, P.; Cornell, W. D.; Kollman, P. A. J. Phys. Chem. 1993, 97, 10269
49. Hess, G.; Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. G. E. M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463
50. Van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1701
51. Hoover, W. G. Phys. Rev. A. 1985, 31, 1695
52. Nose, S. Mol. Phys. 1986, 57, 187
53. Parrinello, M.; Rahman, A. J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182
54. Brown, P. M.; Steers, J.; Hui, S. W.; Yeagle, P. L.; Silvius, J. R. Biochemistry 1986, 25, 4259
55. Yeagle, P. L.; Bennett, M.; Lemaitre, V.; Watts, A. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 530
56. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 1372
57. Kim, K.; Jordan, K. D. J. Phys. Chem. 1994, 98, 10089
58. Stephens, P. J.; Devlin, C. F.; Chabalowski, C. F.; Frisch, M. J. J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623
59. Zhao, Y.; Schultz, N. E.; Truhlar, D. G. J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 364
60. Zhao, Y.; Truhlar, D. G. Theor. Chem. Acc. 2008, 120, 215
61. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. J. A.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, N. J.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09; Gaussian, Inc: Wallingford CT, 2009.
62. Schulz, G. E.; Schirmer, R. H. Principles of Protein Structure; Springer-Verlag: Berlin, 1979.
63. Applegate, K. R.; Glomset, J. A. J. Lipid Res. 1986, 27, 658
64. Barnett-Norris, J.; Guarnieri, F.; Hurst, D. P.; Reggio, P. H. J. Med. Chem. 1998, 41, 4861
65. Lynch, D. L.; Reggio, P. H. J. Med. Chem. 2005, 48, 4824
66. Rich, M. R. Biochim. Biophys. Acta 1993, 1178, 87
67. Box, G. E. P.; Tiao, G. C. Bayesian Inference in Statistical Analysis; Wiley Interscience: New York, 1992.
68. Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Biochemistry 2001, 40, 6107
69. Kurahashi, Y.; Ueda, N.; Suzuki, H.; Suzuki, M.; Yamamoto, S. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1997, 237, 512
70. Cravatt, B. F.; Lichtman, A. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 469
71. Mileni, M.; Garfunkle, J.; DeMartino, J. K.; Cravatt, B. F.; Boger, D. L.; Stevens, R. C. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10497
72. Mileni, M.; Garfunkle, J.; Ezzili, C.; Kimball, F. S.; Cravatt, B. F.; Stevens, R. C.; Boger, D. L. J. Med. Chem. 2010, 53, 230
73. Ahn, K.; Johnson, D. S.; Mileni, M.; Beidler, D.; Long, J. Z.; McKinney, M. K.; Weerapana, E.; Sadagopan, N.; Liimatta, M.; Smith, S. E.; Lazerwith, S.; Stiff, C.; Kamtekar, S.; Bhattacharya, K.; Zhang, Y.; Swaney, S.; Van Becelaere, K.; Stevens, R. C.; Cravatt, B. F. Chem. Biol. 2009, 16, 411
74. Boger, D. L.; Fecik, R. A.; Patterson, J. E.; Miyauchi, H.; Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2000, 10, 2613
75. Boger, D. L.; Miyauchi, H.; Du, W.; Hardouin, C.; Fecik, R. A.; Cheng, H.; Hwang, I.; Hedrick, M. P.; Leung, D.; Acevedo, O.; Guimaraes, C. R.; Jorgensen, W. L.; Cravatt, B. F. J. Med. Chem. 2005, 48, 1849
76. Boger, D. L.; Sato, H.; Lerner, A. E.; Hedrick, M. P.; Fecik, R. A.; Miyauchi, H.; Wilkie, G. D.; Austin, B. J.; Patricelli, M. P.; Cravatt, B. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 5044
77. Thomas, B. F.; Adams, I. B.; Mascarella, S. W.; Martin, B. R.; Razdan, R. K. J. Med. Chem. 1996, 39, 471
78. Labar, G.; Bauvois, C.; Borel, F.; Ferrer, J. L.; Wouters, J.; Lambert, D. M. Chembiochem 2010, 11, 218