Contrasting the individual reactive pathways in protein unfolding and disulfide bond reduction observed within a single protein

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 9, 2011, Pages 3104-3113

  Garcia Manyes, Sergi ^a   Kuo, Tzu Ling ^b   Fernández, Julio M ^a  

^a Howard Hughes Medical Institute   (United States)

^b Fu Foundation School of Engineering and Applied Science   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BARRIER HEIGHTS; COMPLEX REACTIONS; DISORDER DEGREE; DISULFIDE BONDS; EXPONENTIAL DISTRIBUTIONS; HETEROGENEOUS REACTIONS; HIGH SENSITIVITY; MULTIPLE TRANSITIONS; NON-EXPONENTIAL KINETICS; PROTEIN UNFOLDING; REACTION PATHWAYS; SHARP CONTRAST; STATIC DISORDER; STRETCHING FORCE; TRANSITION STATE;

COVALENT BONDS; QUANTUM CHEMISTRY; REDUCTION;

PROTEINS;

ARTICLE; CHEMICAL REACTION; DISULFIDE BOND; KINETICS; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN LOCALIZATION; QUANTITATIVE ANALYSIS; REACTION ANALYSIS; REDUCTION;

DISULFIDES; KINETICS; MODELS, MOLECULAR; OXIDATION-REDUCTION; PROTEIN UNFOLDING; PROTEINS;

EID: 79952273128     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja109865z     Document Type: Article

References (66)

1. Dobson, C. M.; Sali, A.; Karplus, M. Angew. Chem., Int. Ed. 1998, 37, 868-893
2. Levine, R. D. Molecular Reaction Dynamics; Cambridge University Press: Cambridge, United Kingdom, 2005.
3. Brauman, J. I. Science 2008, 319, 168
4. Chabinyc, M. L.; Craig, S. L.; Regan, C. K.; Brauman, J. I. Science 1998, 279, 1882-1886
5. Sun, L.; Song, K.; Hase, W. L. Science 2002, 296, 875-878
6. Bach, R. D.; Dmitrenko, O.; Thorpe, C. J. Org. Chem. 2008, 73, 12-21
7. Hase, W. L. Science 1994, 266, 998-1002
8. Dill, K. A.; Chan, H. S. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 10-19
9. Thirumalai, D. J. Phys. I 1995, 5, 1457-1467
10. Wolynes, P. G.; Onuchic, J. N.; Thirumalai, D. Science 1995, 267, 1619-1620
11. Camacho, C. J.; Thirumalai, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 1277-1281
12. Bryngelson, J. D.; Wolynes, P. G. Biopolymers 1990, 30, 177-188
13. Bryngelson, J. D.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1987, 84, 7524-7528
14. Bryngelson, J. D.; Onuchic, J. N.; Socci, N. D.; Wolynes, P. G. Proteins 1995, 21, 167-195
15. Fersht, A. Structure and Mechanism in Protein Science; W. H. Freeman: New York, 1999.
16. Mayne, L.; Englander, S. W. Protein Sci. 2000, 9, 1873-1877
17. Zwanzig, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 148-150
18. Roeffaers, M. B.; De Cremer, G.; Uji-i, H.; Muls, B.; Sels, B. F.; Jacobs, P. A.; De Schryver, F. C.; De Vos, D. E.; Hofkens, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 12603-12609
19. Smiley, R. D.; Hammes, G. G. Chem. Rev. 2006, 106, 3080-3094
20. Ferrer, S.; Tunon, I.; Marti, S.; Moliner, V.; Garcia-Viloca, M.; Gonzalez-Lafont, A.; Lluch, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16851-16863
21. Basner, J. E.; Schwartz, S. D. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 13822-13831
22. Pu, J.; Gao, J.; Truhlar, D. G. Chem. Rev. 2006, 106, 3140-3169
23. Lu, H. P.; Xun, L.; Xie, X. S. Science 1998, 282, 1877-1882
24. Xue, Q.; Yeung, E. S. Nature 1995, 373, 681-683
25. Yang, H.; Luo, G.; Karnchanaphanurach, P.; Louie, T. M.; Rech, I.; Cova, S.; Xun, L.; Xie, X. S. Science 2003, 302, 262-266
26. van Oijen, A. M.; Blainey, P. C.; Crampton, D. J.; Richardson, C. C.; Ellenberger, T.; Xie, X. S. Science 2003, 301, 1235-1238
27. English, B. P.; Min, W.; van Oijen, A. M.; Lee, K. T.; Luo, G.; Sun, H.; Cherayil, B. J.; Kou, S. C.; Xie, X. S. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 87-94
28. Velonia, K.; Flomenbom, O.; Loos, D.; Masuo, S.; Cotlet, M.; Engelborghs, Y.; Hofkens, J.; Rowan, A. E.; Klafter, J.; Nolte, R. J.; de Schryver, F. C. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2005, 44, 560-564
29. Flomenbom, O.; Velonia, K.; Loos, D.; Masuo, S.; Cotlet, M.; Engelborghs, Y.; Hofkens, J.; Rowan, A. E.; Nolte, R. J.; Van der Auweraer, M.; de Schryver, F. C.; Klafter, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 2368-2372
30. Garcia-Viloca, M.; Gao, J.; Karplus, M.; Truhlar, D. G. Science 2004, 303, 186-195
31. Lu, S.; Li, W. W.; Rotem, D.; Mikhailova, E.; Bayley, H. Nature Chem. 2010, 2, 921-928
32. Garcia-Manyes, S. Nature Chem. 2010, 2, 905-906
33. Fernandez, J. M.; Li, H. Science 2004, 303, 1674-1678
34. Schlierf, M.; Li, H.; Fernandez, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 7299-7304
35. Brujic, J.; Hermans, R. I.; Walther, K. A.; Fernandez, J. M. Nature Phys. 2006, 2, 282-286
36. Brujic, J.; Hermans, R. I.; Garcia-Manyes, S.; Walther, K. A.; Fernandez, J. M. Biophys. J. 2007, 92, 2896-2903
37. Garcia-Manyes, S.; Brujic, J.; Badilla, C. L.; Fernandez, J. M. Biophys. J. 2007, 93, 2436-2446
38. Kuo, T. L.; Garcia-Manyes, S.; Li, J.; Barel, I.; Lu, H.; Berne, B. J.; Urbakh, M.; Klafter, J.; Fernandez, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 11336-11340
39. Cao, Y.; Kuske, R.; Li, H. Biophys. J. 2008, 95, 782-788
40. Wiita, A. P.; Ainavarapu, S. R.; Huang, H. H.; Fernandez, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 7222-7227
41. Ainavarapu, S. R. K.; Wiita, A. P.; Dougan, L.; Uggerud, E.; Fernandez, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6479-6487
42. Garcia-Manyes, S.; Liang, J.; Szoszkiewicz, R.; Kuo, T. L.; Fernandez, J. M. Nature Chem. 2009, 1, 236-242
43. Szoszkiewicz, R.; Ainavarapu, S. R.; Wiita, A. P.; Perez-Jimenez, R.; Sanchez-Ruiz, J. M.; Fernandez, J. M. Langmuir 2008, 24, 1356-1364
44. Carrion-Vazquez, M.; Oberhauser, A. F.; Fowler, S. B.; Marszalek, P. E.; Broedel, S. E.; Clarke, J.; Fernandez, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 3694-3699
45. Li, H.; Linke, W. A.; Oberhauser, A. F.; Carrion-Vazquez, M.; Kerkvliet, J. G.; Lu, H.; Marszalek, P. E.; Fernandez, J. M. Nature 2002, 418, 998-1002
46. Ainavarapu, S. R.; Brujic, J.; Huang, H. H.; Wiita, A. P.; Lu, H.; Li, L.; Walther, K. A.; Carrion-Vazquez, M.; Li, H.; Fernandez, J. M. Biophys. J. 2007, 92, 225-233
47. Efron, B. The Jacknife, the Bootstrap, and Other Resampling Plans; Society for Industrial Mathematics: Philedelphia, 1982.
48. Li, H.; Carrion-Vazquez, M.; Oberhauser, A. F.; Marszalek, P. E.; Fernandez, J. M. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 1117-1120
49. Lu, H.; Schulten, K. Biophys. J. 2000, 79, 51-65
50. Arrhenius, S. Z. Phys. Chem. 1889, 4, 226-248
51. Zwanzig, R. Abstr. Pap. Am. Chem. Soc. 1989, 198, 154
52. Zwanzig, R. J. Chem. Phys. 1992, 97, 3587-3589
53. Lindorff-Larsen, K.; Best, R. B.; Depristo, M. A.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M. Nature 2005, 433, 128-132
54. Bell, G. I. Science 1978, 200, 618-627
55. Wuthrich, K.; Wagner, G. FEBS Lett. 1975, 50, 265-268
56. Frauenfelder, H.; Sligar, S. G.; Wolynes, P. G. Science 1991, 254, 1598-1603
57. Shaw, D. E.; Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Dror, R. O.; Eastwood, M. P.; Bank, J. A.; Jumper, J. M.; Salmon, J. K.; Shan, Y.; Wriggers, W. Science 2010, 330, 341-346
58. Zhou, Y.; Vitkup, D.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1999, 285, 1371-1375
59. Dougan, L.; Feng, G.; Lu, H.; Fernandez, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 3185-3190
60. Zewail, A. H. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2000, 39, 2586-2631
61. Wiita, A. P.; Perez-Jimenez, R.; Walther, K. A.; Grater, F.; Berne, B. J.; Holmgren, A.; Sanchez-Ruiz, J. M.; Fernandez, J. M. Nature 2007, 450, 124-127
62. Perez-Jimenez, R.; Li, J.; Kosuri, P.; Sanchez-Romero, I.; Wiita, A. P.; Rodriguez-Larrea, D.; Chueca, A.; Holmgren, A.; Miranda-Vizuete, A.; Becker, K.; Cho, S. H.; Beckwith, J.; Gelhaye, E.; Jacquot, J. P.; Gaucher, E. A.; Sanchez-Ruiz, J. M.; Berne, B. J.; Fernandez, J. M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 890-896
63. Borgia, A.; Williams, P. M.; Clarke, J. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 101-125
64. Huang, Z.; Boulatov, R. Pure Appl. Chem. 2010, 82, 931-951
65. Bickelhaupt, F. M.; Baerends, E. J.; Nibbering, N. M. M. Chem.-Eur. J. 1996, 2, 196-207
66. Ensing, B.; Klein, M. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 6755-6759