Protein folding: A perspective from theory and experiment

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 37, Issue 7, 1998, Pages 868-893

  Dobson, Christopher M ^a   Šali, Andrej ^d   Karplus, Martin ^b,c  

^a UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

^b HARVARD UNIVERSITY   (United States)

^c UNIVERSITÉ DE STRASBOURG   (France)

^d ROCKEFELLER UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

Kinetics; Molecular dynamics; Protein folding; Proteins; Structure elucidation

Indexed keywords

EID: 0344301982     PISSN: 14337851     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/(SICI)1521-3773(19980420)37:7<868::AID-ANIE868>3.0.CO;2-H     Document Type: Review

References (175)

1. R.E. Levine, R.B. Bernstein, Molecular Reaction Dynamics and Chemical Reactivity, Oxford University Press, Oxford, 1987.
2. "Protein Folding: Theoretical Studies of Thermodynamics and Dynamics": M. Karplus, E. Shakhnovich in Protein Folding (Ed.: T. E. Creighton), Freeman, San Francisco, 1992, pp. 127-195.
3. A. D. Miranker, C. M. Dobson, Curr. Opin. Struct. Biol. 1996, 6, 31-42.
4. M.-J. Getting, J. Sambrook, Nature 1992, 355, 33-45.
5. C. B. Anfinsen, Science 1973, 181, 223-230.
6. M. Karplus, A. Šali, Curr. Opin. Struct. Biol. 1995, 5, 58-73.
7. C. Levinthal in Mossbauer Spectroscopy in Biological Systems, Proceedings of a Meeting held at Allerton House, Monticello, Illinois (Eds.: P. Debrunner, J. C. M. Tsibris, E. Münck), University of Illinois Press, Urbana, 1969, p. 22.
8. C. Levinthal, J. Chim. Phys. 1968, 65, 44-45.
9. J. Moult, T. Hubbard, S. H. Bryant, K. Fidelis, J. Pedersen, Proteins: Struct. Funct. Genet. Suppl. 1997, 1, 2-6.
10. H. Wu, Am. J. Physiol. 1929, 90, 562.
11. J. S. Fruton, Molecules and Life, Wiley, New York, 1972.
12. "Molecular Dynamics of Elementary Chemical Reaction (Nobel Lecture)": D. R. Herschbach, Angew. Chem. 1987, 99, 1251-1275; Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1987, 26, 1221-1243.
13. "Molecular Dynamics of Elementary Chemical Reaction (Nobel Lecture)": D. R. Herschbach, Angew. Chem. 1987, 99, 1251-1275; Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1987, 26, 1221-1243.
14. M. Karplus, R. N. Porter, R. D. Sharma, J. Chem. Phys. 1965, 43, 3259-3287.
15. J. D. Bryngelson, J. N. Onuchic, N. D. Socci, P. G. Wolynes, Proteins: Struct. Funct. Genet. 1995, 21, 167-195.
16. K. A. Dill, S. Bromberg, K. Yue, K. M. Fiebig, D. P. Yee, P. D. Thomas, H. S. Chan, Protein Sci. 1995, 4, 561-602.
17. E. I. Shakhnovich, Curr. Opin. Struct. Biol. 1997, 7, 29-40.
18. K. A. Dill, H. S. Chan, Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 10-19.
19. A. H. Zewail, J. Polanyi, Acc. Chem. Res. 1995, 28, 119-124.
20. R. N. Porter, M. Karplus, J. Chem. Phys. 1964, 40, 1105-1115.
21. G. C. Schatz, J. Phys. Chem. 1996, 100, 12839-12847.
22. M. Oliveberg, A. R. Fersht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 8926-8929.
23. D. J. Wales, Science 1996, 271, 925-929.
24. K. D. Ball, R. S. Berry, R. E. Kunz, F.-Y. Li, A. Proykova, D. J. Wales, Science 1996, 271, 963-965.
25. D. L. Freeman, J. D. Doll, Annu. Rev. Phys. Chem. 1996, 47, 43-80.
26. J. D. Bryngelson, P. G. Wolynes, J. Phys. Chem. 1989, 93, 6902-6915.
27. E. I. Shakhnovich, A. M. Gutin, Biophys. Chem. 1989, 34, 187-199.
28. V. I. Abkevich, A. M. Gutin, E. I. Shakhnovich, J. Chem. Phys. 1994, 101, 6052-6062.
29. A. Šali, E. Shakhnovich, M. Karplus, Nature 1994, 369, 248-251.
30. H. A. Kramers, Physica 1940, 7, 284-293.
31. R. W. Pastor, M. Karplus, J. Chem. Phys. 1989, 91, 211-218.
32. S. H. Northrup, M. R. Pear, C.-Y. Lee, J. A. McCammon, M. Karplus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1982, 79, 4035-4039.
33. T. Lazaridis, G. Archontis, M. Karplus, Adv. Protein Chem. 1995, 47, 231-306.
34. D. A. McQuarrie, Statistical Mechanics, Harper & Row, New York, 1976, p. 641.
35. A. Caflisch, M. Karplus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 1746-1750.
36. A. Caflisch, M. Karplus, J. Mol. Biol. 1995, 252, 672-708.
37. G. I. Makhatadze, P. L. Privalov, Adv. Protein Chem. 1995, 47, 308-417.
38. P. L. Privalov, Adv. Protein Chem. 1979, 33, 167-241.
39. F. C. Bernstein, T. F. Koetzle, G. J. B. Williams, E. F. Meyer, Jr., M. D. Brice, J. R. Rodgers, O. Kennard, T. Shimanouchi, M. Tasumi, J. Mol. Biol. 1977, 112, 535-542.
40. L. Holm, C. Sander, Science 1996, 273, 595-602.
41. C. Chothia, Nature 1992, 360, 543-544.
42. C. A. Orengo, D. T. Jones, J. M. Thornton, Nature 1994, 372, 631-634.
43. A. V. Finkelstein, A. Y. Badretdinov, A. M. Gutin, Proteins 1995, 23, 142-150.
44. A. R. Fersht, Curr. Opin. Struct. Biol. 1994, 5, 79-84.
45. R. Elber, M. Karplus, Science 1987, 235, 318-321.
46. C. L. Brooks III, M. Karplus, B. M. Pettitt, Proteins: A Theoretical Perspective of Dynamics, Structure, and Thermodynamics (Advances in Chemical Physics, Vol. 71), Wiley, New York, 1988.
47. O. B. Ptitsyn, Adv. Protein Chem. 1995, 47, 83-229.
48. A. Dinner, A. Šali, M. Karplus, E. Shakhnovich, J. Chem. Phys. 1994, 101, 1444-1451.
49. D. Stigter, D. O. V. Alonso, K. A. Dill, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1991, 88, 4176-4180.
50. C. Tanford, Adv. Protein Chem. 1970, 24, 1-95.
51. W. Englander, P. Mayne, Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1992, 21, 243-265.
52. M. Karplus, D. L. Weaver, Protein Sci. 1994, 3, 650-668.
53. E. Shakhnovich, Folding Des. 1996, 1, R50-R54.
54. E. P. Wigner, Trans. Faraday Soc. 1938, 34, 29.
55. a) A. Dinner, A. Šali, M. Karplus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 8356-8361;
56. b) T. Lazaridis, M. Karplus, Science 1997, 278, 1928-1931;
57. c) A. Dinner, M. Karplus, Folding Des. 1998, in press.
58. a) A. Šali, E. Shakhnovich, M. Karplus, J. Mol. Biol. 1994, 235, 1614-1636;
59. b) A. Šali, E. Shakhnovich, M. Karplus, unpublished results.
60. M. Karplus, A. Caflisch, A. Šali, E. Shakhnovich in Modelling of Biomolecular Structures and Mechanisms (Ed.: A. Pullman), Kluwer, Dordrecht, 1995, pp. 69-84.
61. J. N. Onuchic, P. G. Wolynes, Z. Luthey-Schulten, N. D. Socci, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 92, 3626-3630.
62. D. L. Bunker, Theory of Elementary Gas Phase Reaction Rates, Pergamon, Oxford, 1966.
63. R. Zwanzig, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 9801-9804.
64. N. Socci, J. N. Onuchic, P. G. Wolynes, J. Chem. Phys. 1996, 104, 5860-5868.
65. S. J. Segawa, M. Sugihara, Biopolymers 1984, 23, 2473-2488.
66. M. Oliveberg, A. R. Fersht, Biochemistry 1996, 35, 2726-2737.
67. O. M. Becker, M. Karplus, J. Phys. Chem. 1997, 106, 1495-1517.
68. O. M. Becker, J. Mol. Struct. (Theochem.), 1997, 398, 507-516.
69. P. A. Evans, S. E. Radford, Curr. Opin. Struct. Biol. 1994, 4, 100-106.
70. K. B. Wiberg, Physical Organic Chemistry, Wiley, New York, 1964.
71. D. R. Herschbach, M. S. Johnson, D. Rapp, J. Chem. Phys. 1959, 31, 1652-1661.
72. O. B. Ptitsyn, R. H. Pain, G. V. Semisomov, E. Zerovnik, O. I. Razgulysev, FEBS Lett. 1990, 262, 20-24.
73. D. Eliezer, P. A. Jennings, P. E. Wright, S. Doniach, K. O. Hodgson, H. Tsuruta, Science 1995, 270, 487-488.
74. S. E. Radford, C. M. Dobson, P. A. Evans, Nature 1992, 358, 302-307.
75. J. I. Guijarro, M. Jackson, A. F. Chaffotte, M. Delepierre, H. H. Mantsch, M. E. Goldberg, Biochemistry 1995, 34, 2998-3008.
76. W. Kauzmann, Adv. Protein Chem. 1959, 14, 1-63.
77. K. Kuwajima, FASEB J. 1996, 10, 102-109.
78. M. Ikeguchi, M. Kuwajima, M. Mitani, S. Sugai, Biochemistry 1986, 25, 6965-6972.
79. J. Baum, C. M. Dobson, P. A. Evans, C. Hanley, Biochemistry 1989, 28, 7-13.
80. B. A. Schulman, C. Redfield, Z.-Y. Peng, C. M. Dobson, P. S. Kim, J. Mol. Biol. 1995, 253, 651-657.
81. L. C. Wu, Z.-Y. Peng, P. S. Kim, Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 281-286.
82. L. A. Morozova, D. T. Haynie, C. Arico-Muendel, H. V. Van Dael, C. M. Dobson, Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 871-875.
83. D. A. Dolgikh, R. I. Gilmanshin, E. V. Brazhnikov, V. E. Bychkova, G. V. Semisotnov, S. Y. Venyaminov, O. B. Ptitsyn, FEBS Lett. 1981, 136, 311-315.
84. J. Balbach, V. Forge, W. S. Lau, J. Jones, N. A. J. van Nuland, C. M. Dobson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 7182-7185.
85. B. Schulman, P. S. Kim, C. M. Dobson, C. Redfield, Nat. Struct. Biol., in press.
86. B. A. Schulman, P. S. Kim, Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 682-687.
87. J. Balbach, V. Forge, W. S. Lau, N. A. J. van Nuland, K. Brew, C. M. Dobson, Science 1996, 274, 1161-1163.
88. J. Balbach, V. Forge, N. J. van Nuland, S. Winder, P. J. Hore, C. M. Dobson, Nature Struct. Biol. 1995, 2, 865-870.
89. D. B. Weflaufer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1973, 70, 697-701.
90. V. E. Abkevich, A. M. Gutin, E. Shakhnovich, Biochemistry 1994, 33, 10026-10036.
91. W. Eaton, Adv. Protein Chem. 1990, 40, 63-279.
92. A. R. Fersht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 10869-10873.
93. A. R. Fersht, FEBS Lett. 1993, 325, 5-16.
94. A. R. Fersht, L. S. Itzhaki, N. F. ElMasry, J. M. Matthews, D. E. Otzen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 10426-10429.
95. L. S. Itzhaki, D. E. Otzen, A. R. Fersht, J. Mol. Biol. 1995, 254, 260-288.
96. E. Shakhnovich, V. Abkevich, O. B. Ptitsyn, Nature 1996, 379, 96-98.
97. J. N. Onuchic, N. D. Socci, Z. Luthey-Schulten, P. G. Wolynes, Folding Des. 1996, 1, 441-450.
98. G. A. Mines, T. Pascher, S. C. Lee, J. R. Winkler, H. B. Gray, Chem. Biol. 1996, 3, 491-496.
99. M. S. Kay, R. L. Baldwin, Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 439-445.
100. S. Khorasanizadeh, I. D. Peters, H. Roder, Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 193-205.
101. R. E. Burton, C. S. Huang, M. A. Daugherty, T. L. Calderone, T. G. Oas, Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 305-310.
102. C. M. Dobson, P. A. Evans, S. E. Radford, Trends Biochem. Sci. 1994, 19, 71-72.
103. S. E. Radford, C. M. Dobson, Philos. Trans. R. Soc. London B 1995, 348, 17-25.
104. T. Kiefhaber, Proc. Natl. Acad. Sc. USA 1995, 92, 9029-9033.
105. A. Matagne, S. E. Radford, C. M. Dobson, J. Mol. Biol. 1997, 267, 1068-1074.
106. Z. Guo, D. Thirumalai, Biopolymers 1995, 36, 83-102.
107. A. Miranker, S. E. Radford, M. Karplus, C. M. Dobson, Nature 1991, 349, 633-636.
108. V. I. Abkevich, A. M. Gutin, E. I. Shakhnovich, Protein Sci. 1995, 4, 1167-1177.
109. A. R. Panchenko, Z. Luthey-Schulten, P. G. Wolynes, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 2008-2113.
110. A. R. Fersht, Biochem. Soc. Trans. 1994, 22, 267-273.
111. R. L. Baldwin, J. Biomol. NMR 1995, 5, 103-109.
112. T. E. Creighton, N. J. Darby, J. Kemmink, FASEB J. 1996, 10, 110-118.
113. H. Roder, W. Colón, Cuir. Opin. Struct. Biol. 1997, 7, 15-28.
114. T. R. Sosnick, L. Mayne, S. W. Englander, Proteins 1996, 24, 413-426.
115. F. X. Schmid in Protein Folding (Ed.: T. E. Creighton), Freeman, San Francisco, 1992, pp. 197-241.
116. T. R. Sosnick, L. Mayne, R. Hiller, S. W. Englander, Nat. Struct. Biol. 1994, 1, 149-156.
117. V. Munoz, L. Serrano, Proteins 1994, 20, 301-311.
118. L. J. Smith, K. Fiebig, H. Schwalbe, C. M. Dobson, Folding Des. 1996, 1, 95-106.
119. M. Blaber, W. A. Baase, N. Gassuer, B. W. Matthews, J. Mol. Biol. 1993, 246, 317-330.
120. M. H. J. Cordes, A. R. Davidson, R. T. Sauer, Curr. Opin. Struct. Biol. 1996, 6, 3-10.
121. J. Novotny, R. E. Bruccoleri, M. Karplus, J. Mol. Biol. 1984, 177, 787-818.
122. J. U. Bowie, R. Luthy, D. Eisenberg, Science 1991, 253, 164-170.
123. A. V. Finkelstein, B. A. Reva, Nature 1991, 351, 497-499.
124. M. J. Sippl, J. Comput. Aided Mol. Des. 1993, 7, 473-501.
125. C. M. R. Lemer, M. J. Rooman, S. J. Wodak, Proteins 1995, 23, 337-355.
126. D. T. Jones, J. M. Thornton, Curr. Opin. Struct. Biol. 1996, 6. 210-216.
127. S. Kamtekar, J. M. Schiffer, H. Xiong, J. M. Babik, M. H. Hecht, Science 1993, 262, 1680-1685.
128. M. H. Hecht, J. S. Richardson, D. C. Richardson, R. C. Ogden, Science 1990, 249, 884-891.
129. S. C. Harrison, R. Durbin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1985, 82, 4028-4030.
130. R. L. Baldwin, Nature 1994, 369, 183-184.
131. "Physics & Biology": H. Frauenfelder in Physics in a Technological World (Ed.: A. P. French), AIP, New York, 1988, pp. 255-267.
132. A. M. Gutin, V. I. Abkevich, E. I. Shakhnovich, Biochemistry 1995, 34, 3066-3076.
133. P. J. Steinbach, A. Ansari, J. Berendzen, D. Braunstein, K. Chu, B. R. Cowen, D. Ehrenstein, H. Frauenfelder, J. B. Johnson, D. C. Lamb, Biochemistry 1991, 30, 3988-4001.
134. K. W. Plaxco, C. M. Dobson, Curr. Opin. Struct. Biol. 1996, 6, 630-636.
135. C. Freiden, S. D. Hoeltzli, I. J. Ropson, Protein Sci. 1993, 2, 2007-2014.
136. N. A. J. van Nuland, J. Balbach, V. Forge, C. M. Dobson, Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 865-870.
137. P. J. Hore, S. Winder, C. H. Roberts, C. M. Dobson, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 5049-5050.
138. C. M. Phillips, Y. Mizutani, R. M. Hochstrasser, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 7292-7296.
139. G. Wilson, L. Hecht, L. D. Barron, J. Mol. Biol. 1996, 261, 341-347.
140. Y. Bai, S. W. Englander, Proteins 1996, 24, 145-151.
141. D. Shortle, Y. Wang, J. R. Gillespie, J. O. Wrable, Protein Sci. 1996, 5, 991-1000.
142. C. M. Jones, E. R. Henry, U. Hu, C.-K. Chan, S. D. Luck, A. Bhuyan, H. Roder, J. Hofrichter, W. A. Eaton, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 11860-11864.
143. B. Nolting, R. Golbik, A. R. Fersht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 10668-10672.
144. T. Pascher, J. P. Chesick, J. R. Winkler, H. B. Gray, Science 1996, 277, 1558-1560.
145. R. M. Ballew, J. Sabelko, M. Gruebele, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 5759-5764.
146. W. A. Eaton, P. A. Thompson, C.-K. Chan, S. J. Hagen, J. Hofrichter, Structure 1996, 4, 113-1139.
147. A. E. Mark, W. F. van Gunsteren, Biochemistry 1992, 31, 7745-7788.
148. V. Daggett, M. Levitt, Curr. Opin. Struct. Biol. 1994, 4, 291-295.
149. A. J. Li, V. Daggett, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 10430-10434.
150. A. Kolinski, J. Skolnick, Proteins 1994, 18, 338-352.
151. a) A. Guo, D. Thirumalai, J. D. Honeycutt, J. Chem. Phys. 1992, 97, 525-535.;
152. b) Y. Zhou, M. Karplus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 14429-14432.
153. E. M. Boczko, C. L. Brooks III, Science 1995, 269, 393-396.
154. A. R. Fersht, Curr. Opin. Struct. Biol. 1997, 7, 3-9.
155. G. L. G. Miklos, G. M. Rubin, Cell 1996, 86, 521-529.
156. J. S. Marvin, E. E. Corcoran, N. A. Hattangadi, J. V. Zhang, S. A. Gere, H. W. Hellinga, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 4366-4371.
157. F. U. Hartl. Nature 1996, 381, 571-580.
158. R. Zahn, S. Perrett, G. Stenberg, A. R. Fersht, Science 1996, 271, 642-645.
159. M. Todd, G. Lorimer, D. Thirumalai, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 4030-4034.
160. M. L. Riley, B. A. Wallace, S. L. Flitsch, P. J. Booth, Biochemistry 1997, 36, 192-196.
161. R.W. King, R. J. Deshaies, J. M. Peters, M. W. Kirchner, Science 1996, 274, 1652-1659.
162. P. J. Thomas, B.-H. Qu, P. L. Pederson, Trends Biochem. Sci. 1995, 20, 456-459.
163. S. C. Hyde, P. Emsley, M. J. Hartshorn, M. M. Mimmack, U Gileadi, S. R. Pearce, M. P. Galagher, D. R. Gill, R. E. Hubbard, C. F. Higgins, Nature 1990, 346, 362-365.
164. S. B. Prusiner, Biochemistry 1992, 31, 12277-12288.
165. C. D. Waldburger, T. Jonsson, R. T. Sauer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 2629-2634.
166. J. King, C. Haase-Pettingell, A. S. Robinson, M. Speed, A. Mitraki, FASEB J 1996, 10, 57-66.
167. D R. Booth, M. Sunde, V. Bellotti, C. V. Robinson, W. L. Hutchinson, P E. Fraser, P. N. Hawkins, C. M. Dobson, S. E. Radford, C. C. F. Blake, M. B. Pepys, Nature 1997, 385, 787-793.
168. P. J. Kraulis, J. Appl. Crystallogr. 1991, 24, 946.
169. E. A. Merritt, M. E. Murphy, Acta Crystallogr. Sect. D 1994, 50, 869-873.
170. K. W. Plaxco, C. Spitzfaden, I. D. Campbell, C. M. Dobson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 10703-10706.
171. J. A. McCammon, S. H. Northrup, M. Karplus, R. M. Levy, Biopolymers 1980, 19, 2033-2045.
172. K. Yapa, D. L. Weaver, M. Karplus, Proteins: Struct. Funct. Genet. 1992, 12, 237-265.
173. J. B. Udgaonkar, R. L. Baldwin, Nature 1988, 335, 694-699.
174. H. Roder, G. A. Elove, S. W. Englander, Nature 1988, 335, 700-704.
175. A. Miranker, C. V. Robinson, S. E. Radford, R. T. Aplin. C. M. Dobson, Science 1993, 262, 896-900.