Trends in aromatic oxidation reactions catalyzed by cytochrome P450 enzymes: A valence bond modeling

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 7, Issue 2, 2011, Pages 327-339

  Shaik, Sason ^a   Milko, Petr ^a   Schyman, Patric ^a   Usharani, Dandamudi ^a   Chen, Hui ^a  

^a HEBREW UNIVERSITY OF JERUSALEM   (Israel)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

EID: 79951496619     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ct100554g     Document Type: Article

References (91)

1. Sono, M.; Roach, M. P.; Coulter, E. D.; Dawson, J. H. Chem. Rev. 1996, 96, 2841-2887
2. Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 3rd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Kluwer Publishers/Plenum Press: New York, 2005.
3. Guengerich, F. P. Chem. Res. Toxicol. 2001, 14, 611-650
4. Ortiz de Montellano, P. R.; De Voss, J. J. Nat. Prod. Rep. 2002, 19, 477-494
5. Guengerich, F. P. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1999, 39, 1-17
6. Groves, J. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3569-3574
7. See, e.g.: Groves, J. T. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 434-447
8. Schlichting, I.; Berendzen, J.; Chu, K.; Stock, A. M.; Maves, S. A.; Benson, D. E.; Sweet, R. M.; Ringe, D.; Petsko, G. A.; Sligar, S. G. Science 2000, 287, 1615-1622
9. Groves, J. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, 3rd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Springer: New York, 2005; Ch. 1, pp 1 - 43.
10. Denisov, I. G.; Makris, T. M.; Sligar, S. G.; Schlichting, I. Chem. Rev. 2005, 105, 2253-2277
11. Ortiz de Montellano, P. R. In Cytochrome P450: Structure, mechanisms, and biochemistry, 2nd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Plenum Press: New York, 1995; Ch. 8, pp 245 - 303.
12. Shaik, S.; de Visser, S. P. In Cytochrome P450: Structure, Mechanisms, and Biochemistry, 3rd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Springer: New York, 2005; Ch. 2, pp 45 - 85.
13. Shaik, S.; Kumar, D.; de Visser, S. P.; Altun, A.; Thiel, W. Chem. Rev. 2005, 105, 2279-2328
14. Yoshizawa, K. Coord. Chem. Rev. 2002, 226, 251-259
15. Meunier, B.; de Visser, S. P.; Shaik, S. Chem. Rev. 2004, 104, 3947-3980
16. Shaik, S.; Cohen, S.; Wang, Y.; Chen, H.; Kumar, D.; Thiel, W. Chem. Rev. 2010, 110, 949-1017
17. Boyland, E.; Sims, P. Biochem. J. 1965, 95, 780-787
18. Jerina, D.; Daly, J.; Witkop, B.; Zaltzman-Nirenberg, P.; Udenfriend, S. Arch. Biochem. Biophys. 1968, 128, 176-183
19. Jerina, D.; Daly, J. Science 1974, 185, 573-582
20. Jerina, D.; Daly, J.; Witkop, B.; Zaltzman-Nirenberg, P.; Udenfriend, S. J. Am. Chem. Soc. 1968, 90, 6525-6527
21. Jerina, D.; Daly, J.; Witkop, B.; Zaltzman-Nirenberg, P.; Udenfriend, S. Biochemistry 1970, 9, 147-156
22. Korzekwa, K. R.; Swinney, D. C.; Trager, W. F. Biochemistry 1989, 28, 9019-9027
23. Rietjens, I. M. C. M.; Soffers, A.; Veeger, C.; Vervoort, J. Biochemistry 1993, 32, 4801-4812
24. Hanzlik, R.; Hogberg, K.; Judson, C. Biochemistry 1984, 23, 3048-3055
25. Safari, N.; Bahadoran, F.; Hoseinzadeh, M. R.; Ghiasi, R. J. Porphyrins Phthalocyanines 2000, 4, 285-291
26. Cnubben, N. H.; Peelen, S.; Borst, J. W.; Vervoort, J.; Veeger, C.; Rietjens, I. M. C. M. Chem. Res. Toxicol. 1994, 7, 590-598
27. Zakharieva, O.; Grodzicki, M.; Trautwein, A. X.; Veeger, C.; Rietjens, I. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 192-204
28. Zakharieva, O.; Grodzicki, M.; Trautwein, A.; Veeger, C.; Rietjens, I. Biophys. Chem. 1998, 73, 189-203
29. Jones, J. P.; Mysinger, M.; Korzekwa, K. R. Drug Metab. Dispos. 2002, 30, 7-12
30. Dowers, T. S.; Rock, D. A.; Perkins, B. N. S.; Jones, J. P. Drug Metab. Dispos. 2004, 32, 328-332
31. Korzekwa, K. R.; Trager, W.; Gouterman, M.; Spangler, D.; Loew, G. H. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 4273-4279
32. de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7413-7424
33. Bathelt, C. M.; Ridder, L.; Mulholland, A. J.; Harvey, J. N. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15004-15005
34. Bathelt, C. M.; Ridder, L.; Mulholland, A. J.; Harvey, J. N. Org. Biomol. Chem. 2004, 2, 2998-3005
35. Rydberg, P.; Ryde, U.; Olsen, L. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1369-1377
36. Rydberg, P.; Vasanthanathan, P.; Oostenbrink, C.; Olsen, L. ChemMedChem 2009, 4, 2070-2079
37. Bathelt, C. M.; Mulholland, A. J.; Harvey, J. N. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 13149-13156
38. Shaik, S.; Kumar, D.; de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10128-10140
39. Shaik, S.; Wang, Y.; Chen, H.; Song, J.; Meir, R. Faraday Discuss. 2010, 145, 49-70
40. Shaik, S.; Lai, W.; Chen, H.; Wang, Y. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 1154-1165
41. Latifi, R.; Bagherzadeh, M.; de Visser, S. P. Chem.-Eur. J. 2009, 15, 6651-6662
42. de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1087-1097
43. de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15809-15818
44. Kumar, D.; Karamzadeh, B.; Narahari Sastry, G.; de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 7656-7667
45. Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 3692-3701
46. Shaik, S.; Shurki, A. Angew. Chem., Int. Ed. 1999, 38, 586-625
47. Shaik, S.; Hiberty, P. C. In A Chemist's Guide to Valence Bond Theory; John Wiley & Sons Inc: Hoboken, NJ, 2008; Ch. 6, pp 116 - 192.
48. This 'constant' bulk polarity effect can change however, from reaction to reactions, see
49. de Visser, S. P.; Ogliaro, F.; Sharma, P. K.; Shaik, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2002, 41, 1947-1951
50. Jaguar 4.2 Schrodinger, Inc.: Portland, OR, 2002.
51. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, revision E.01; Gaussian, Inc.: Wallingford CT, 2004.
52. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, Jr., J. A.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, N. J.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; M artin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, revision A.02; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
53. Jaguar 7.6; Schrodinger, LLC: New York, 2009.
54. Foster, J. P.; Weinhold, F. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 7211-7218
55. Reed, A. E.; Curtiss, L. A.; Weinhold, F. Chem. Rev. 1988, 88, 899-926
56. Becke, A. D. Phys. Rev. A: At., Mol., Opt. Phys. 1988, 38, 3098-3100
57. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1992, 96, 2155-2160
58. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1992, 97, 9173-9177
59. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
60. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1988, 37, 785-789
61. LACV3P is generated in Jaguar 7.6 from LACVP;
62. Hay, P. J.; Wadt, W. R. J. Chem. Phys. 1985, 82, 299-308
63. Ditchfield, R.; Hehre, W. J.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1971, 54, 724-728
64. Francl, M. M.; Pietro, W. J.; Hehre, W. J.; Binkley, J. S.; DeFrees, D. J.; Pople, J. A.; Gordon, M. S. J. Chem. Phys. 1982, 77, 3654-3665
65. Raghavachari, K.; Binkley, J. S.; Seeger, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1980, 72, 650-654
66. McLean, A. D.; Chandler, G. S. J. Chem. Phys. 1980, 72, 5639-5648
67. NIST Standard Reference Database No. 69; NIST: Gaithersburg, MD; http://webbook.nist.gov/chemistry/. Accessed March 15, 2010.
68. Perdew, J. P.; Chevary, J. A.; Vosko, S. H.; Jackson, K. A.; Pederson, M. R.; Singh, D. J.; Fiolhais, C. Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1992, 46, 6671-6687
69. Evans, D. F. J. Chem. Soc. 1957, 3885-3888
70. Evans, D. F. J. Chem. Soc. 1959, 2753-2757
71. Yip, R. W.; Sharma, D. K.; Giasson, R.; Gravel, D. J. Phys. Chem. 1984, 88, 5770-5772
72. Lim, E. C.; Chakrabarti, S. K. J. Chem. Phys. 1967, 47, 4726-4730
73. Hajgató, B.; Szieberth, D.; Geerlings, P.; De Proft, F.; Deleuze, M. S. J. Chem. Phys. 2009, 131, 224321
74. de Silva, E. C.; Gerratt, J.; Cooper, D. L.; Raimondi, M. J. Chem. Phys. 1994, 101, 3866-3887
75. Čížek, J. J. Chem. Phys. 1966, 45, 4256-4266
76. Pople, J. A.; Head-Gordon, M.; Raghavachari, K. J. Chem. Phys. 1987, 87, 5968-5975
77. Kendall, R. A.; Dunning, T. H., Jr.; Harrison, R. J. J. Chem. Phys. 1992, 96, 6796-6806
78. Schröder, D.; Shaik, S.; Schwarz, H. Acc. Chem. Res. 2000, 33, 139-145
79. Shaik, S.; Hirao, H.; Kumar, D. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 532-542
80. Shaik, S.; Filatov, M.; Schröder, D.; Schwarz, H. Chem.-Eur. J. 1998, 4, 193-199
81. Carter, E. A.; Goddard III, W. A. J. Phys. Chem. 1988, 92, 2109-2115
82. COV is quite energy demanding, and the CT state is dominated by the charge-transfer structures.
83. Such a CT state as in Fig. 7 b was tested by the VB method in the following paper, using the two O-C bonds of oxirane
84. Chen, Z.; Song, J.; Shaik, S.; Hiberty, P. C.; Wu, W. J. Phys. Chem. A 2009, 113, 11560-11569
85. The deformation energy plays a key role in a related energy decomposition analysis scheme. See
86. Zeist, W.-J.; Bickelhaupt, F. M. Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 3118-3127
87. Bickelhaupt, F. M. J. Comput. Chem. 1999, 20, 114-128
88. de Jong, G. T.; Bickelhaupt, F. M. ChemPhysChem 2007, 8, 1170-1181
89. Su, P.; Song, L.; Wu, W.; Hiberty, P. C.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 13539-13549
90. Hackett, J. C.; Sanan, T. T.; Hadad, C. M. Biochemistry 2007, 46, 5924-5940
91. Koerts, J.; Boeren, S.; Vervoort, J.; Weiss, R.; Veeger, C.; Rietjens, I. M. C. M. Chem.-Biol. Interact. 1996, 99, 129-146