Self-assembly of coiled coils in synthetic biology: inspiration and progress

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 49, Issue 17, 2010, Pages 2988-3005

  Marsden, Hana Robson ^a   Kros, Alexander ^a  

^a LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

Author keywords

Coiled coils; Molecular recognition; Peptides; Supramolecular chemistry; Synthetic biology

Indexed keywords

BIOMOLECULAR BUILDING BLOCKS; BOTTOM UP APPROACH; COILED COIL; COILED COILS; FUNCTIONAL UNITS; MULTI-PURPOSE BUILDINGS; NANO-MATERIALS; PEPTIDE MOTIFS; SELF ASSEMBLY PROCESS; SELF-ASSEMBLED; SPATIAL DISTRIBUTION; SYNTHETIC BIOLOGY;

BIOLOGICAL MATERIALS; FUNCTIONAL MATERIALS; MACROMOLECULES; MOLECULAR BIOLOGY; MOLECULAR RECOGNITION; PEPTIDES; SIZE DISTRIBUTION;

SELF ASSEMBLY;

MOLECULAR MOTOR; PEPTIDE;

ANIMAL; BIOMIMETICS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; HUMAN; PROTEIN MOTIF; REVIEW;

AMINO ACID MOTIFS; ANIMALS; BIOMIMETICS; HUMANS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR MOTOR PROTEINS; PEPTIDES;

EID: 77951146397     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.200904943     Document Type: Review

References (166)

1. E. H. C. Bromley, K. Channon, E. Moutevelis, D. N. Woolfson, ACS Chem. Biol. 2008, 3, 38.
2. D. A. D. Parry, J. M. Squire in Fibrous Proteins: Coiled-Coils, Collagen And Elastomers, Vol.70 (Eds. : D. A. D.Parry, J. M. Squire), Elsevier, San Diego, 2005, pp. 1 -10.
3. For sixty years beginning in the early 1930s (W. T. Astbury, A. Street, Philos. Trans. R. Soc. London Ser. A 1931, 230, 75;
4. W. T. Astbury, H. J. Woods, Philos. Trans. R. Soc. London Ser. A 1933, 232, 333) research on understanding natural coiled coils puttered along with a scant output of about five publications per year. In the 1990s there was an explosion of research on coiled coils, with roughly 500 publications per year for the last 10 years. This sudden increase coincided with the development of solid-phase peptide synthesis and readily accessible Fmocprotected amino acids. The predominant focus of research on coiled coils is still on understanding the binding of native coiled coils. However, the insights gained in understanding native coiled coils have lead in part to growing interest in utilizing rationally designed coiled coils for synthetic self-assembly.
5. E. Wolf, P. S. Kim, B. Berger, Protein Sci. 1997, 6, 1179.
6. E. Moutevelis, D. N. Woolfson, J. Mol. Biol. 2009, 385, 726.
7. A. Rose, S. J. Schraegle, E. A. Stahlberg, I. Meier, BMC Evol. Biol. 2005, 5, 66.
8. A. Rose, I. Meier, Cell. Mol. Life Sci. 2004, 61, 1996.
9. W. D. Kohn, C. T. Mant, R. S. Hodges, J. Biol. Chem. 1997, 272, 2583.
10. R. D. Blake, Informational Biopolymers of Genes and Gene Expression: Properties and Evolution, University Science Books, 2005, p. 778.
11. H. C. Hurst, Protein Profile 1995, 2, 105.
12. L. Szilak, J. Moitra, C. Vinson, Protein Sci. 1997, 6, 1273.
13. K. E. Gottschalk, Structure 2005, 13, 703.
14. en.wikipedia.org/wiki/AP-1-transcription-factor. The model was made using the open-source program PYMOL, with the PDB file 1FOS.
15. J. N. M. Glover, S. C. Harrison, Nature 1995, 373, 257.
16. W. Shu, J. Liu, H. Ji, M. Lu, J. Mol. Biol. 2000, 299, 1101.
17. N. Zizlsperger, V. N. Malashkevich, S. Pillay, A. E. Keating, Biochemistry 2008, 47, 11858.
18. G. E. White, H. P. Erickson, J. Struct Biol. 2006, 154, 111.
19. D. A. D. Parry, R. D. B. Fraser, J. M. Squire, J. Struct. Biol. 2008, 163, 258.
20. J. Peters, W. Baumeister, A. Lupas, J. Mol. Biol. 1996, 257, 1031.
21. J. Peters, M. Nitsch, B. Kuhlmorgen, R. Golbik, A. Lupas, J. Kellermann, H. Engelhardt, J. P. Pfander, S. Muller, K. Goldie, A. Engel, K. O. Stetter, W. Baumeister, J. Mol. Biol. 1995, 245, 385.
22. J. Stetefeld, M. Jenny, T. Schulthess, R. Landwehr, J. Engel, R. A. Kammerer, Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 772.
23. P. Burkhard, J. Stetefeld, S. V. Strelkov, Trends Cell Biol. 2001, 11, 82.
24. H. Engelhardt, J. Struct. Biol. 2007, 160, 115.
25. H. Herrmann, H. Bar, L. Kreplak, S. V. Strelkov, U. Aebi, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 562.
26. H. Herrmann, U. Aebi, Annu. Rev. Biochem. 2004, 73, 749.
27. N. Mücke, L. Kreplak, R. Kirmse, T. Wedig, H. Herrmann, U. Aebi, J. Langowski, J. Mol. Biol. 2004, 335, 1241.
28. N. Ausmees, J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2006, 11, 152.
29. W. Margolin, Curr. Biol. 2004, 14, R242.
30. C. Antoniou, V. Q. Lam, L. W. M. Fung, Biochemistry 2008, 47, 10765.
31. M. A. De Matteis, J. S. Morrow, J. Cell Sci. 2000, 113, 2331.
32. M. Salomao, X. H. Zhang, Y. Yang, S. Lee, J. H. Hartwig, J. A. Chasis, N. Mohandas, X. L. An, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 8026.
33. N. Ausmees, J. R. Kuhn, C. Jacobs-Wagner, Cell 2003, 115, 705.
34. H. Lodish, A. Berk, L. S. Zipursky, P. Matsudaira, D. Baltimore, J. Darnell, Molecular Cell Biology, 4th ed., W. H. Freeman, New York, 2000.
35. J. Harborth, J. Wang, C. Gueth-Hallonet, K. Weber, M. Osborn, EMBO J. 1999, 18, 1689.
36. T. P. Burghardt, J. Y. Hu, K. Ajtai, Biophys. Chem. 2007, 131, 15.
37. A. Ciudad, J. M. Sancho, G. P. Tsironis, J. Biol. Phys. 2006, 32, 455.
38. T. Q. P. Uyeda, H. M. Warrick, S. J. Kron, J. A. Spudich, Nature 1991, 352, 307.
39. S. Toba, TM. Watanabe, L. Yamaguchi-Okimoto, Y. Y. Toyoshima, H. Higuchi, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 5741.
40. I. Schwaiger, C. Sattler, D. R. Hostetter, M. Rief, Nat. Mater. 2002, 1, 232.
41. L. Kreplak, L. R. Nyland, J. L. Contompasis, J. O. Vigoreaux, J. Mol. Biol. 2009, 386, 1403.
42. H. A. Al-Khayat, E. P. Morris, J. M. Squire, J. Struct. Biol. 2009, 166, 183.
43. R. D. Vale, R. A. Milligan, Science 2000, 288, 88.
44. N. F. Endres, C. Yoshioka, R. A. Milligan, R. D. Vale, Nature 2006, 439, 875.
45. A. M. Lauzon, P. M. Fagnant, D. M. Warshaw, K. M. Trybus, Biophys. J. 2001, 80, 1900.
46. N. Mizuno, A. Narita, T. Kon, K. Sutoh, M. Kikkawa, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 20832.
47. H. Sakakibara, H. Kojima, Y. Sakai, E. Katayama, K. Oiwa, Nature 1999, 400, 586.
48. S. A. Burgess, P. J. Knight, Curr. Opin. Struct Biol. 2004, 14, 138.
49. T. Kon, K. Imamula, A. J. Roberts, R. Ohkura, P. J. Knight, I. R. Gibbons, S. A. Burgess, K. Sutoh, Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 325.
50. S. A. Burgess, M. L. Walker, H. Sakakibara, P. J. Knight, K. Oiwa, Nature 2003, 421, 715.
51. S. Besteiro, G. H. Coombs, J. C. Mottram, Bmc Genomics 2006, 7, 250.
52. R. C. Lin, R. H. Scheller, Annu. Rev. Cell Dev. Biol 2000, 16, 19.
53. D. Fasshauer, R. B. Sutton, A. T. Brunger, R. Jahn, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 15781.
54. J. Rizo, X. C. Chen, D. Araç, Trends Cell Biol. 2006, 16, 339.
55. J. Malsam, S. Kreye, T. H. Sollner, Cell. Mol. Life Sci. 2008, 65, 2814.
56. PDB codes 1sfc and 1br0.
57. C. Ungermann, D. Langosch, J. Cell Sci. 2005, 118, 3819.
58. G. Dong, M. Medkova, P. Novick, K. M. Reinisch, Mol. Cell 2007, 25, 455.
59. J. J. Skehel, P. M. Bayley, E. B. Brown, S. R. Martin, M. D. Waterfield, J. M. White, I. A. Wilson, D. C. Wiley, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1982, 79, 968.
60. I. A. Wilson, J. J. Skehel, D. C. Wiley, Nature 1981, 289, 366.
61. C. M. Carr, P. S. Kim, Cell 1993, 73, 823.
62. T. Shangguan, D. P. Siegel, J. D. Lear, P. H. Axelsen, D. Alford, J. Bentz, Biophys. J. 1998, 74, 54.
63. S. C. Harrison, Nat. Struct. Mol. Biol. 2008, 15, 690.
64. A. Lupas, Trends Biochem. Sci. 1996, 21, 375.
65. P. R. Dormitzer, E. B. Nason, B. V. V. Prasad, S. C. Harrison, Nature 2004, 430, 1053.
66. R. Hurme, K. D. Berndt, E. Namork, M. Rhen, J. Biol. Chem. 1996, 271, 12626.
67. R. R. Naik, S. M. Kirkpatrick, M. O. Stone, Biosens. Bioetectron. 2001, 16, 1051.
68. R. Hurme, K. D. Berndt, S. J. Normark, M. Rhen, Cell 1997, 90, 55.
69. S. J. Mojzsis, G. Arrhenius, K. D. McKeegan, T. M. Harrison, A. P. Nutman, C. R. L. Friend, Nature 1996, 384, 55.
70. A. O. W. Stretton, Genetics 2002, 162, 527.
71. F. H. C. Crick, Nature 1952, 170, 882.
72. M. R. Contarino, M. Sergi, A. E. Harrington, A. Lazareck, J. Xu, I. Chaiken, J. Mol. Recognit. 2006, 19, 363.
73. K. Channon, E. H. C. Bromley, D. N. Woolfson, Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 491.
74. P. Burkhard, S. Ivaninskii, A. Lustig, J. Mol. Biol. 2002, 318, 901.
75. H. Dong, J. D. Hartgerink, Biomacromolecules 2006, 7, 691.
76. J. N. M. Glover, S. C. Harrison, Nature 1995, 373, 257.
77. J. M. Mason, U. B. Hagemann, K. M. Arndt, J. Biol. Chem. 2007, 282, 23015.
78. N. Jean-François, G. Frederic, W. Raymund, C. Benoit, P. Lavigne, J. Mol. Biol. 2003, 326, 1577.
79. Y. Tang, G. Ghirlanda, N. Vaidehi, J. Kua, D. T. Mainz, W. A. Goddard, W. F. DeGrado, D. A. Tirrell, Biochemistry 2001, 40, 2790.
80. S. Son, I. C. Tanrikulu, D. A. Tirrell, ChemBioChem 2006, 7, 1251.
81. J. R. Kumita, D. G. Flint, G. A. Woolley, O. S. Smart, Faraday Discuss. 2003, 122, 89.
82. K. Pagel, B. Koksch, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 730.
83. M. L. Diss, A. J. Kennan, Org. Lett. 2008, 10, 3797.
84. E. H. C. Bromley, R. B. Sessions, A. R. Thomson, D. N. Woolfson, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 928.
85. B. Apostolovic, H. A. Klok, Biomacromolecules 2008, 9, 3173.
86. Unpublished data.
87. N. A. Schnarr, A. J. Kennan, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13046.
88. N. A. Schnarr, A. J. Kennan, Org. Lett. 2005, 7, 395.
89. L. Gonzalez, J. J. Plecs, T. Alber, Nat Struct Biol. 1996, 3, 510.
90. K. Wagschal, B. Tripet, P. Lavigne, C. Mant, R. S. Hodges, Protein Sci. 1999, 8, 2312.
91. B. Tripet, K. Wagschal, P. Lavigne, C. T. Mant, R. S. Hodges, J. Mol. Biol. 2000, 300, 377.
92. P. B. Harbury, T. Zhang, P. S. Kim, T. Alber, Science 1993, 262, 1401.
93. Y. Tsatskis, S. C. Kwok, E. Becker, C. Gill, M. N. Smith, R. A. B. Keates, R. S. Hodges, J. M. Wood, Biochemistry 2008, 47, 60.
94. M. J. Pandya, E. Cerasoli, A. Joseph, R. G. Stoneman, E. Waite, D. N. Woolfson, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 17016.
95. I. J. Liu, C. L. Kao, S. C. Hsieh, M. T. Wey, L. S. Kan, W. K. Wang, Antiviral Res. 2009, 81, 82.
96. B. Tripet, D. J. Kao, S. A. Jeffers, K. V. Holmes, R. S. Hodges, J. Struct. Biol. 2006, 155, 176.
97. E. M. Jouaux, B. B. Timm, K. M. Arndt, T. E. Exner, J. Pept. Sci. 2009, 15, 5.
98. X. I. Ambroggio, B. Kuhlman, J. Am. Chem. Soc 2006, 128, 1154.
99. R. A. Kammerer, M. O. Steinmetz, J. Struct. Biol. 2006, 155, 146.
100. B. Ciani, E. G. Hutchinson, R. B. Sessions, D. N. Woolfson, J. Biol. Chem. 2002, 277, 10150.
101. H. Dong, J. D. Hartgerink, Biomacromolecules 2007, 8, 617.
102. K. Pagel, S. C. Wagner, R. R. Araghi, H. von Berlepsch, C. Bottcher, B. Koksch, Chem. Eur. J. 2008, 14, 11442.
103. E. Cerasoli, B. K. Sharpe, D. N. Woolfson, J. Am Chem. Soc. 2005, 127, 15008.
104. D. H. Lee, J. R. Granja, J. A. Martinez, K. Severin, M. R. Ghadiri, Nature 1996, 382, 525.
105. S. Yao, I. Ghosh, R. Zutshi, J. Chmielewski, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10559.
106. S. Yao, I. Ghosh, R. Zutshi, J. Chmielewski, Angew. Chem. 1998, 110, 489;
107. Angew. Chem. Int. Ed. 1998, 37, 478.
108. A. J. Kennan, V. Haridas, K. Severin, D. H. Lee, M. R. Ghadiri, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1797.
109. K. Severin, D. H. Lee, A. J. Kennan, M. R. Ghadiri, Nature 1997, 389, 706.
110. S. Yao, J. Chmielewski, Biopolymers 1999, 51, 370.
111. D. H. Lee, K. Severin, Y. Yokobayashi, M. R. Ghadiri, Nature 1997, 390, 591.
112. R. Issac, J. Chmielewski, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6808.
113. X. Q. Li, J. Chmielewski, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11820.
114. R. Issac, Y. W. Ham, J. Chmielewski, Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 458.
115. S. Matsumura, T. Takahashi, A. Ueno, H. Mihara, Chem. Eur. J. 2003, 9, 4829.
116. S. Kojima, Y. Kuriki, T. Yoshida, K. Yazaki, K. Miura, Proc. Jpn. Acad Ser. B 1997, 73, 7.
117. S. K. Gunasekar, J. S. Haghpanah, J. K. Montclare, Polym. Adv. Technol. 2008, 19, 454.
118. R. Fairman, K. S. Åkerfeldt, Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 453.
119. T. O. Yeates, J. E. Padilla, Curr. Opin. Struct. Biol. 2002, 12, 464.
120. C. E. MacPhee, D. N. Woolfson, Curr. Opin. Solid State Mater. Sci. 2004, 8, 141,
121. R. V. Ulijn, A. M. Smith, Chem. Soc. Rev. 2008, 37, 664.
122. D. N. Woolfson, M. G. Ryadnov, Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 559.
123. M. Zhou, D. Bentley, I. Ghosh, J. Am Chem. Soc. 2004, 126, 734.
124. D. Aili, F. I. Tai, K. Enander, L. Baltzer, B. Liedberg, Angew. Chem 2008, 120, 5636;
125. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 5554.
126. D. E. Wagner, C. L. Phillips, W. M. Ali, G. E. Nybakken, E. D. Crawford, A. D. Schwab, W. F. Smith, R. Fairman, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 12656.
127. K. L. Lazar, H. Miller-Auer, G. S. Getz, J. Orgel, S. C. Meredith, Biochemistry 2005, 44, 12681.
128. H. Dong, S. E. Paramonov, J. D. Hartgerink, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13691.
129. D. Papapostolou, E. H. C. Brornley, C. Bano, D. N. Woolfson, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 5124.
130. M. G. Ryadnov, D. N. Woolfson, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7454.
131. M. G. Ryadnov, D. N. Woolfson, Angew. Chem. 2003, 115, 3129;
132. Angew. Chem. Int. Ed. 2003, 42, 3021,
133. M. G. Ryadnov, D. N. Woolfson, Nat. Mater. 2003, 2, 329.
134. S. C. Holmstrom, P. J. S. King, M. G. Ryadnov, M. F. Butler, S. Mann, D. N. Woolfson, Langmuir 2008, 24, 11778.
135. S. A. Potekhin, T. N. Melnik, V. Popov, N. F. Lanina, A. A. Vazina, P. Rigler, A. S. Verdini, G. Corradin, A. V. Kajava, Chem. Biol. 2001, 8, 1025.
136. Y. Zimenkov, S. N. Dublin, R. Ni, R. S. Tu, V. Breedveld, R. P. Apkarian, V. P. Conticello, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6770.
137. E. F. Banwell, E. S. Abelardo, D. J. Adams, M. A. Birchall, A. Corrigan, A. M. Donald, M. Kirkland, L. C. Serpell, M. F. Butler, D. N. Woolfson, Nat. Mater. 2009, 8, 596.
138. M. G. Ryadnov, Angew. Chem. 2007, 119, 987;
139. Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 969.
140. A. F. Dexter, A. P. J. Middelberg, J. Phys. Chem. C 2007, 111, 0484.
141. M. G. Ryadnov, B. Ceyhan, C. M. Niemeyer, D. N. Woolfson, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9388.
142. D. Aili, K. Enander, J. Rydberg, I. Nesterenko, F. Bjorefors, L. Baltzer, B. Liedberg, J. Am. Chem Soc. 2008, 130, 5780.
143. D. Aili, K. Enander, L. Baltzer, B. Liedberg, Nano Lett. 2008, 8, 2473.
144. M. M. Stevens, N. T. Flynn, C. Wang, D. A. Tirrell, R. Langer, Adv. Mater. 2004, 16, 915.
145. J. M. Slocik, F. Tam, N. J. Halas, R. R. Naik, Nano Lett. 2007, 7, 1054.
146. W. A. Petka, J. L. Harden, K. P. McGrath, D. Wirtz, D. A. Tirrell, Science 1998, 281, 389.
147. C. Wang, J. Kopeček, R. J. Stewart, Biomacromolecules 2001, 2, 912.
148. M. M. Stevens, S. Allen, M. C. Davies, C. J. Roberts, J. K. Sakata, S. J. B. Tendler, D. A. Tirrell, P. M. Williams, Biomacromolecules 2005, 6, 1266.
149. C. Wang, R. J. Stewart, J. Kopeček, Nature 1999, 397, 417.
150. J. Y. Yang, C. Y. Xu, P. Kopečková, J. Kopeček, Macromol. Biosci. 2006, 6, 201.
151. J. Y. Yang, C. Y. Xu, C. Wang, J. Kopeček, Biomacromolecules 2006, 7, 1187.
152. J. Kopeček, J. Yang, Acta Biomater. 2009, 5, 805.
153. T. Nakaji-Hirabayashi, K. Kato, H. Iwata, Biomacromolecules 2008, 9, 1411.
154. L. Zhang, E. M. Furst, K. L. Kiick, J. Controlled Release 2006, 114, 130.
155. I. R. Wheeldon, J. W. Gallaway, S. C. Barton, S. Banta, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 15275.
156. H. Robson Marsden, A. V. Korobko, E. N. M. van Leeuwen, E. M. Pouget, S. J. Veen, N. Sommerdijk, A. Kros, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 9386.
157. T. J. Magliery, C. G. M. Wilson, W. L. Pan, D. Mishler, I. Ghosh, A. D. Hamilton, L. Regan, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 146.
158. T. K. Kerppola, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2006, 7, 449.
159. T. Mizuno, K. Murao, Y. Tanabe, M. Oda, T. Tanaka, J. Am. Chem Soc. 2007, 129, 11378.
160. C. D. Hu, T. K. Kerppola, Nat. Biotechnol. 2003, 21, 539.
161. Y. Yano, A. Yano, S. Oishi, Y. Sugimoto, G. Tsujimoto, N. Fujii, K. Matsuzaki, ACS Chem. Biol. 2008, 3, 341.
162. T. Vagt, O. Zschornig, D. Huster, B. Koksch, Chemphyschem 2006, 7, 1361.
163. S. Schuy, E. Schafer, N. C. Yoder, S. Höbe, K. Kumar, R. Vogel, A. Janshoff, Angew. Chem. 2009, 121, 765;
164. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 751.
165. H. Robson Marsden, N. A. Elbers, P. H. H. Bomans, N. Sommerdijk, A. Kros, Angew. Chem. 2009, 121, 2366;
166. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 2330.