Amyloid-β binds Cu2+ in a mononuclear metal ion binding site

Journal of the American Chemical Society

Volumn 126, Issue 41, 2004, Pages 13534-13538

  Karr, Jesse W ^a   Kaupp, Lauren J ^a,b   Szalai, Veronika A ^a  

^a UNIVERSITY OF MARYLAND BALTIMORE COUNTY   (United States)

^b UNIVERSITY OF HAWAII   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DISEASES; DRUG PRODUCTS; NEUROLOGY; PARAMAGNETIC RESONANCE; POSITIVE IONS; STOICHIOMETRY; TOXICITY;

ALZHEIMER'S DISEASES; COORDINATION SPHERES; FIBRILS; LIGANDS; NEUROTOXICITY;

COPPER;

AMYLOID BETA PROTEIN; COPPER ION; FERROMAGNETIC MATERIAL;

ALZHEIMER DISEASE; ARTICLE; ATOMIC EMISSION SPECTROMETRY; BINDING SITE; DRUG DESIGN; ELECTRON MICROSCOPY; ELECTRON SPIN RESONANCE; METAL BINDING; NEUROTOXICITY; PROTEIN BINDING; STOICHIOMETRY; TEMPERATURE DEPENDENCE;

AMYLOID BETA-PROTEIN; BINDING SITES; CATIONS, DIVALENT; COLD; COPPER; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; ORGANOMETALLIC COMPOUNDS; PEPTIDE FRAGMENTS; PROTEIN BINDING;

EID: 6044229556     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja0488028     Document Type: Article

References (54)

1. Jacobson, D. R.; Buxbaum, J. N. Adv. Hum. Genet. 1991, 20, 69. Sipe, J. D. Annu. Rev. Biochem. 1992, 61, 947.
2. Jacobson, D. R.; Buxbaum, J. N. Adv. Hum. Genet. 1991, 20, 69. Sipe, J. D. Annu. Rev. Biochem. 1992, 61, 947.
3. Bush, A. I.; Multhaup, G.; Moir, R. D.; Williamson, T. G.; Small, D. H.; Rumble, B.; Pollwein, P.; Beyreuther, K.; Masters, C. L. J. Biol. Chem. 1993, 268, 16109. Rottkamp, C. A.; Raina, A. K.; Zhu, X.; Gaier, E.; Bush, A. I.; Atwood, C. S.; Chevion, M.; Perry, G.; Smith, M. A. Free Radical Biol. Med. 2001, 30, 447.
4. Bush, A. I.; Multhaup, G.; Moir, R. D.; Williamson, T. G.; Small, D. H.; Rumble, B.; Pollwein, P.; Beyreuther, K.; Masters, C. L. J. Biol. Chem. 1993, 268, 16109. Rottkamp, C. A.; Raina, A. K.; Zhu, X.; Gaier, E.; Bush, A. I.; Atwood, C. S.; Chevion, M.; Perry, G.; Smith, M. A. Free Radical Biol. Med. 2001, 30, 447.
5. Bush, A. I.; Pettingell, W. H.; Multhaup, G.; Paradis, M. D.; Vonsattel, J. P.; Gusella, J. F.; Beyreuther, K.; Masters, C. L.; Tanzi, R. E. Science 1994, 265, 1464.
6. Burkoth, T. S.; Benzinger, T. L. S.; Urban, V.; Morgan, D. M.; Gregory, D. M.; Thiyagarajan, P.; Botto, R. E.; Meredith, S. C.; Lynn, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7883. Cuajungco, M. P.; Goldstein, L. E.; Nunomura, K.; Smith, M. A.; Lim, J. T.; Atwood, C. S.; Huang, X.; Farrag, Y. W.; Perry, G.; Bush, A. I. J. Biol. Chem. 2000, 275, 19439.
7. Burkoth, T. S.; Benzinger, T. L. S.; Urban, V.; Morgan, D. M.; Gregory, D. M.; Thiyagarajan, P.; Botto, R. E.; Meredith, S. C.; Lynn, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7883. Cuajungco, M. P.; Goldstein, L. E.; Nunomura, K.; Smith, M. A.; Lim, J. T.; Atwood, C. S.; Huang, X.; Farrag, Y. W.; Perry, G.; Bush, A. I. J. Biol. Chem. 2000, 275, 19439.
8. Morgan, D. M.; Dong, J.; Jacob, J.; Lu, K.; Apkarian, R. P.; Thiyagarajan, P.; Lynn, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 12544.
9. Zou, J.; Kajita, K.; Sugimoto, N. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 2274.
10. Curtain, C. C.; Ali, F.; Volitakis, I.; Cherny, R. A.; Norton, R. S.; Beyreuther, K.; Barrow, C. J.; Masters, C. L.; Bush, A. I.; Barnham, K. J. J. Biol. Chem. 2001, 276, 20466.
11. Huang, X.; Cuajungco, M. P.; Atwood, C. G.; Hartshorn, M. A.; Tyndall, J. D. A.; Hanson, G. R.; Stokes, K. C.; Leopold, M.; Multhaup, G.; Goldstein, L. E.; Scarpa, R. C.; Saunders, A. J.; Lim, J.; Moir, R. D.; Glabe, C.; Bowden, E. F.; Masters, C. L.; Fairlie, D. P.; Tanzi, R. E.; Bush, A. I. J. Biol. Chem. 1999, 274, 37111.
12. Huang, X.; Atwood, C. G.; Hartshorn, M. A.; Multhaup, G.; Goldstein, L. E.; Scarpa, R. C.; Cuajungco, M. P.; Gray, D. N.; Lim, J.; Moir, R. D.; Tanzi, R. E.; Bush, A. I. Biochemistry 1999, 38, 7609.
13. Cherny, R. A.; Atwood, C. S.; Xilinas, M. E.; Gray, D. N.; Jones, W. D.; McLean, C. A.; Barnham, K. J.; Volitakis, I.; Fraser, F. W.; Kim, Y.-S.; Huang, X.; Goldstein, L. E.; Moir, R. D.; Lim, J. T.; Beyreuther, K.; Zheng, H.; Tanzi, R. E.; Masters, C. L.; Bush, A. I. Neuron 2001, 30, 665.
14. Cherny, R. A.; Legg, J. T.; McLean, C. A.; Fairlie, D. P.; Huang, X.; Atwood, C. S.; Beyreuther, K.; Tanzi, R. E.; Masters, C. L.; Bush, A. I. J. Biol. Chem. 1999, 274, 23223.
15. Bush, A. I.; Tanzi, R. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 7317.
16. Atwood, C. S.; Scarpa, R. C.; Huang, X.; Moir, R. D.; Jones, W. D.; Fairlie, D. P.; Tanzi, R. E.; Bush, A. I. J. Neurochem. 2000, 75, 1219.
17. Jobling, M. F.; Huang, X.; Stewart, L. R.; Barnham, K. J.; Curtain, C.; Volitakis, I.; Perugini, M.; White, A. R.; Cherny, R. A.; Masters, C. L.; Barrow, C. J.; Collins, S. J.; Bush, A. I.; Cappai, R. Biochemistry 2001, 40, 8073.
18. Miura, T.; Suzuki, K.; Kohata, N.; Takeuchi, H. Biochemistry 2000, 39, 7024.
19. Peisach, J.; Blumberg, W. E. Arch. Biochem. Biophys. 1974, 165, 691.
20. Wood, S. J.; Maleeff, B.; Hart, T.; Wetzel, R. J. Mol. Biol. 1996, 256, 870.
21. Stine, W. B., Jr.; Dahlgren, K. N.; Krafft, G. A.; LaDu, M. J. J. Biol. Chem. 2003, 278, 11612.
22. Aronoff-Spencer, E.; Burns, C. S.; Avdievich, N. I.; Gerfen, G. J.; Peisach, J.; Antholine, W. E.; Ball, H. L.; Cohen, F. E.; Prusiner, S. B.; Millhauser, G. L. Biochemistry 2000, 39, 13760.
23. Wertz, J. E.; Bolton, J. R. Electron Spin Resonance: Elementary Theory and Practical Applications; Chapman & Hall: New York, 1972.
24. Levine, H. I. Methods Enzymol. 1999, 309, 274.
25. 2+ to peptide ratio is an estimate because standard amino acid analysis equipment is incompatible with high concentrations of metal ions.
26. Moffett, J.; Zika, R. G.; Petasne, R. G. Anal. Chim. Acta 1985, 175, 171.
27. Harper, J. D.; Wong, S. S.; Lieber, C. M.; Lansbury, P. T., Jr. Biochemistry 1999, 38, 8972.
28. Tycko, R. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 96.
29. Garzon-Rodriguez, W.; Yatsimirsky, A. K.; Glabe, C. G. Bioorg. Med. Chem. Lett. 1999, 9, 2243.
30. Rochet, J.-C.; Lansbury, P. T., Jr. Curr. Opin. Struct. Biol. 2000, 20, 60.
31. Pogni, R.; Baratto, M. C.; Busi, E.; Basosi, R. J. Inorg. Biochem. 1999, 73, 157.
32. Iwata, K.; Eyles, S. J.; Lee, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6728. Kheterpal, I.; Williams, A.; Murphy, C.; Bledsoe, B.; Wetzel, R. Biochemistry 2001, 40, 11757. Roher, A. E.; Baudry, J.; Chaney, M. O.; Kuo, Y. M.; Stine, W. B.; Emmerling, M. R. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1502, 31. Wang, S. S.-S.; Tobler, S. A.; Good, T. A.; Fernandez, E. J. Biochemistry 2003, 42, 9507.
33. Iwata, K.; Eyles, S. J.; Lee, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6728. Kheterpal, I.; Williams, A.; Murphy, C.; Bledsoe, B.; Wetzel, R. Biochemistry 2001, 40, 11757. Roher, A. E.; Baudry, J.; Chaney, M. O.; Kuo, Y. M.; Stine, W. B.; Emmerling, M. R. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1502, 31. Wang, S. S.-S.; Tobler, S. A.; Good, T. A.; Fernandez, E. J. Biochemistry 2003, 42, 9507.
34. Iwata, K.; Eyles, S. J.; Lee, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6728. Kheterpal, I.; Williams, A.; Murphy, C.; Bledsoe, B.; Wetzel, R. Biochemistry 2001, 40, 11757. Roher, A. E.; Baudry, J.; Chaney, M. O.; Kuo, Y. M.; Stine, W. B.; Emmerling, M. R. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1502, 31. Wang, S. S.-S.; Tobler, S. A.; Good, T. A.; Fernandez, E. J. Biochemistry 2003, 42, 9507.
35. Iwata, K.; Eyles, S. J.; Lee, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6728. Kheterpal, I.; Williams, A.; Murphy, C.; Bledsoe, B.; Wetzel, R. Biochemistry 2001, 40, 11757. Roher, A. E.; Baudry, J.; Chaney, M. O.; Kuo, Y. M.; Stine, W. B.; Emmerling, M. R. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1502, 31. Wang, S. S.-S.; Tobler, S. A.; Good, T. A.; Fernandez, E. J. Biochemistry 2003, 42, 9507.
36. Liu, S.-T.; Hewlett, G.; Barrow, C. J. Biochemistry 1999, 38, 9373.
37. Balbach, J. J.; Petkova, A. T.; Oyler, N. A.; Antzutkin, O. N.; Gordon, D. J.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Biophys. J. 2002, 83, 1205. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13407. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Biochemistry 2000, 39, 3491. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436.
38. Balbach, J. J.; Petkova, A. T.; Oyler, N. A.; Antzutkin, O. N.; Gordon, D. J.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Biophys. J. 2002, 83, 1205. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13407. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Biochemistry 2000, 39, 3491. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436.
39. Balbach, J. J.; Petkova, A. T.; Oyler, N. A.; Antzutkin, O. N.; Gordon, D. J.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Biophys. J. 2002, 83, 1205. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13407. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Biochemistry 2000, 39, 3491. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436.
40. Balbach, J. J.; Petkova, A. T.; Oyler, N. A.; Antzutkin, O. N.; Gordon, D. J.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Biophys. J. 2002, 83, 1205. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13407. Benzinger, T. L. S.; Gregory, D. M.; Burkoth, T. S.; Miller-Auer, H.; Lynn, D. G.; Botto, R. E.; Meredith, S. C. Biochemistry 2000, 39, 3491. Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Balbach, J. J.; Tycko, R. Biochemistry 2002, 41, 15436.
41. Kirschner, D. A.; Abraham, C.; Selkoe, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1986, 83, 503.
42. Costa, P. R.; Kocisko, D. A.; Sun, B. Q.; Lansbury, P. T., Jr.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10487. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247. Gordon, D. J.; Balbach, J. J.; Tycko, R.; Meredith, S. C. Biophys. J. 2004, 86, 428. Hou, L.; Shao, H.; Zhang, Y.; Li, H.; Menon, N. K.; Neuhaus, E. B.; Brewer, J. M.; Byeon, I. J.; Ray, D. G.; Vitek, M. P.; Iwashita, T.; Makula, R. A.; Przybyla, A. B.; Zagorski, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1992.
43. Costa, P. R.; Kocisko, D. A.; Sun, B. Q.; Lansbury, P. T., Jr.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10487. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247. Gordon, D. J.; Balbach, J. J.; Tycko, R.; Meredith, S. C. Biophys. J. 2004, 86, 428. Hou, L.; Shao, H.; Zhang, Y.; Li, H.; Menon, N. K.; Neuhaus, E. B.; Brewer, J. M.; Byeon, I. J.; Ray, D. G.; Vitek, M. P.; Iwashita, T.; Makula, R. A.; Przybyla, A. B.; Zagorski, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1992.
44. Costa, P. R.; Kocisko, D. A.; Sun, B. Q.; Lansbury, P. T., Jr.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10487. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247. Gordon, D. J.; Balbach, J. J.; Tycko, R.; Meredith, S. C. Biophys. J. 2004, 86, 428. Hou, L.; Shao, H.; Zhang, Y.; Li, H.; Menon, N. K.; Neuhaus, E. B.; Brewer, J. M.; Byeon, I. J.; Ray, D. G.; Vitek, M. P.; Iwashita, T.; Makula, R. A.; Przybyla, A. B.; Zagorski, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1992.
45. Costa, P. R.; Kocisko, D. A.; Sun, B. Q.; Lansbury, P. T., Jr.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10487. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247. Gordon, D. J.; Balbach, J. J.; Tycko, R.; Meredith, S. C. Biophys. J. 2004, 86, 428. Hou, L.; Shao, H.; Zhang, Y.; Li, H.; Menon, N. K.; Neuhaus, E. B.; Brewer, J. M.; Byeon, I. J.; Ray, D. G.; Vitek, M. P.; Iwashita, T.; Makula, R. A.; Przybyla, A. B.; Zagorski, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1992.
46. Costa, P. R.; Kocisko, D. A.; Sun, B. Q.; Lansbury, P. T., Jr.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 10487. Balbach, J. J.; Ishii, Y.; Antzutkin, O. N.; Leapman, R. D.; Rizzo, N. W.; Dyda, F.; Reed, J.; Tycko, R. Biochemistry 2000, 39, 13748. Petkova, A. T.; Buntkowsky, G.; Dyda, F.; Leapman, R. D.; Yau, W. M.; Tycko, R. J. Mol. Biol. 2004, 335, 247. Gordon, D. J.; Balbach, J. J.; Tycko, R.; Meredith, S. C. Biophys. J. 2004, 86, 428. Hou, L.; Shao, H.; Zhang, Y.; Li, H.; Menon, N. K.; Neuhaus, E. B.; Brewer, J. M.; Byeon, I. J.; Ray, D. G.; Vitek, M. P.; Iwashita, T.; Makula, R. A.; Przybyla, A. B.; Zagorski, M. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1992.
47. Li, D.; Li, S.; Yang, D.; Yu, J.; Huang, J.; Li, Y.; Tang, W. Inorg. Chem. 2003, 42, 6071. Ohtsu, H.; Shimazaki, Y.; Odani, A.; Yamauchi, O.; Mori, W.; Itoh, S.; Fukuzumi, S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5733.
48. Li, D.; Li, S.; Yang, D.; Yu, J.; Huang, J.; Li, Y.; Tang, W. Inorg. Chem. 2003, 42, 6071. Ohtsu, H.; Shimazaki, Y.; Odani, A.; Yamauchi, O.; Mori, W.; Itoh, S.; Fukuzumi, S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5733.
49. Lu, Y.; LaCroix, L. B.; Lowery, M. D.; Solomon, E. I.; Bender, C. J.; Peisach, J.; Roe, J. A.; Gralla, E. B.; Valentine, J. S. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5907. Lu, Y.; Roe, J. A.; Bender, C. J.; Peisach, J.; Banci, L.; Bertini, I.; Gralla, E. B.; Valentine, J. S. Inorg. Chem. 1996, 35, 2.
50. Lu, Y.; LaCroix, L. B.; Lowery, M. D.; Solomon, E. I.; Bender, C. J.; Peisach, J.; Roe, J. A.; Gralla, E. B.; Valentine, J. S. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5907. Lu, Y.; Roe, J. A.; Bender, C. J.; Peisach, J.; Banci, L.; Bertini, I.; Gralla, E. B.; Valentine, J. S. Inorg. Chem. 1996, 35, 2.
51. Yang, D. S.; Yip, C. M.; Huang, T. H.; Chakrabartty, A.; Fraser, P. E. J. Biol. Chem. 1999, 274, 32970.
52. 1/2 difference.
53. Atwood, C. S.; Moir, R. D.; Huang, X.; Scarpa, R. C.; Bacarra, N. M. E.; Romano, D. M.; Hartshorn, M. A.; Tanzi, R. E.; Bush, A. I. J. Biol. Chem. 1998, 273, 12817.
54. Lynn, D. G.; Meredith, S. C. J. Struct. Biol. 2000, 130, 153.