Energetics and kinetics of primary charge separation in bacterial photosynthesis

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 112, Issue 33, 2008, Pages 10322-10342

  LeBard, David N ^a   Kapko, Vitaliy ^a   Matyushov, Dmitry V ^a  

^a ARIZONA STATE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DYNAMICS; ELECTRON TRANSITIONS; ELECTRONS; ELECTROSTATICS; FREE ENERGY; ISOMERS; MOLECULAR DYNAMICS; PHOTOSYNTHESIS; QUANTUM CHEMISTRY; RATE CONSTANTS; REACTION RATES; SEPARATION; SOLVATION; SURFACE REACTIONS;

CHARGE SEPARATION; ELECTRON TRANSFER; FREE-ENERGY SURFACES;

COMPUTER NETWORKS;

EID: 51049089330     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp8016503     Document Type: Article

References (147)

1. Fleming, G. R.; Martin, J. L.; Breton, J. Nature 1988, 333, 190.
2. Hoff, A. J.; Deisenhofer, J. Phys. Rep. 1997, 287, 1.
3. Page, C. C.; Moser, C. C.; Chen, X. X.; Dutton, P. L. Nature 1999, 402, 47.
4. Warshel, A.; Parson, W. W. Q. Rev. Biophys. 2001, 34, 563.
5. Blankenship, R. E. Molecular Mechanisms of Photosynthesis; Blackwell Science: Williston, VT, 2003.
6. Page, C. C.; Moser, C. C.; Dutton, P. L. Curr. Opin. Biol. 2003, 7, 551.
7. Zhang, L. Y.; Friesner, R. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 13603.
8. Ivashin, N.; Kallebring, B.; Larsson, S.; Hansson, O. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 5017-5022.
9. Nishioka, H.; Kimura, A.; Yamato, T.; Kawatsu, T.; Kakitani, T. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 1978-1987.
10. Bixon, M.; Jortner, J.; Mechel-Beyerle, M. E. Chem. Phys. 1995, 197, 389.
11. Bixon, M.; Jortner, J. Adv. Chem. Phys. 1999, 106, 35.
12. Volk, M.; Aumeier, G.; Langenbacher, T.; Feick, R.; Ogrodnik, A.; Michel-Beyerle, M.-E. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 735.
13. de Winter, A.; Boxer, S. G. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 3341-3350.
14. Noy, D.; Moser, C. C.; Dutton, P. L. Biochim. Biophys. Acta 2006, 1757, 90-105.
15. Rossky, P. J.; Simon, J. D. Science 1994, 370, 263.
16. Jimenez, R.; Fleming, G. R.; Kumar, P. V.; Maroncelli, M. Nature 1994, 369, 471.
17. Reynolds, L.; Gardecki, J. A.; Frankland, S. J. V.; Maroncelli, M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 10337.
18. Maroncelli, M.; Fleming, G. R. J. Chem. Phys. 1988, 89, 5044-5069.
19. Fleming, G. R.; Wolynes, P. G. Phys. Today 1990, 43, 36-43.
20. Fenimore, P. W.; Frauenfelder, H.; McMahon, B. H.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 14408-14413.
21. Ediger, M. D.; Angell, C. A.; Nagel, S. R. J. Phys. Chem. 1996, 100, 13200.
22. Bagchi, B.; Chandra, A. Adv. Chem. Phys. 1991, 80, 1.
23. Richert, R. J. Chem. Phys. 2000, 113, 8404.
24. Ngai, K. L. J. Non-Cryst. Solids 2000, 275, 7.
25. Yang, Y.; Lai, W.-C.; Hsu, S. L. J. Chem. Phys. 2007, 127, 054901.
26. Ngai, K. L.; Capaccioli, S. J. Phys.: Condens. Matter 2007, 19, 205114.
27. Marchi, M.; Gehlen, J. N.; Chandler, D.; Newton, M. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 4178.
28. Schmidt, S.; Arlt, T.; Hamm, P.; Huber, H.; N̈agele, T.; Wachtveitl, J.; Meyer, M.; Scheer, H.; Zinth, W. Chem. Phys. Lett. 1994, 223, 116-120.
29. Ogrodnik, A.; Keupp, W.; Volk, M.; Aumeier, G.; Michel-Beyerle, M. E. J. Phys. Chem. 1994, 98, 3432-3439.
30. Holzwarth, A.; Muller, M. Biochemistry 1996, 35, 11820-11831.
31. Yakovlev, A. G.; Shkuropatov, A. C.; Shuvalov, V. A. FEBS Lett. 2000, 466, 209-212.
32. Zinth, W.; Wachtveitl, J. ChemPhysChem 2005, 6, 871-880.
33. Roberts, J.; Holten, D.; Kirmaier, C. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 5575-5584.
34. Warshel, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1980, 77, 3105-3109.
35. Lathrop, E. J. P.; Friesner, R. A. J. Phys. Chem. 1994, 98, 3056-3066.
36. Reimers, J. R.; Shapley, W. A.; Hush, N. S. J. Chem. Phys. 2003, 119, 3240-3248.
37. van Amerongen, H.; Valkunas, L.; van Grondelle, R. Photosynthetic Excitons; World Scientific: Singapore, 2000.
38. Middendorf, T. R.; Mazzola, L. T.; Lao, K. Q.; Steffen, M. A.; Boxer, S. G. Biochim. Biophys. Acta 1993, 1143, 223.
39. Matyushov, D. V.; Voth, G. A. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 10981.
40. Small, D. W.; Matyushov, D. V.; Voth, G. A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 7470.
41. Matyushov, D. V. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 10095.
42. Ermler, U.; Fritzsch, G.; Buchanan, S. K.; Michel, H. Structure 1994, 2, 925-936.
43. Wang, H.; Lin, S.; Allen, J. P.; Williams, J. C.; Blankert, S.; Laser, C.; Woodbury, N. W. Science 2007, 316, 747.
44. Sumi, H.; Marcus, R. A. J. Chem. Phys. 1986, 84, 4894.
45. Nadler, W.; Marcus, R. A. J. Chem. Phys. 1987, 86, 3906-3924.
46. Zhu, J. J.; Rasaiah, J. C. J. Chem. Phys. 1991, 95, 3325.
47. Case, D. A.; Cheatham, T. E.; Darden, T.; Gohlke, H.; Luo, R.; Merz, K. M.; Onufriev, A.; Simmerling, C.; Wang, B.; Woods, R. J. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1668-1688.
48. Ceccarelli, M.; Marchi, M. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 1423.
49. Ceccarelli, M.; Marchi, M. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 5630.
50. Kirmaier, G.; Laible, P. D.; Hindin, E.; Hanson, D. K.; Holten, D. Chem. Phys. 2003, 294, 305-318.
51. Matyushov, D. V. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 294-301.
52. Kuharski, R. A.; Bader, J. S.; Chandler, D.; Sprik, M.; Klein, M. L.; Impey, R. W. J. Chem. Phys. 1988, 89, 3248.
53. Marcus, R. A.; Sutin, N. Biochim. Biophys. Acta 1985, 877, 265.
54. Pekar, S. I. JETPh 1946, 16, 341.
55. Pekar, S. I. Research in electron theory of crystals; USAEC: Washington, DC, 1963.
56. Frölich, H. Adv. Phys. 1954, 3, 325.
57. Feynman, R. P. Phys. Rev. 1955, 97, 660.
58. Matyushov, D. V.; Schmid, R. J. Chem. Phys. 1995, 103, 2034.
59. Matyushov, D. V. J. Chem. Phys. 2005, 122, 084507.
60. Marcus, R. A. J. Chem. Phys. 1956, 24, 966.
61. Raineri, F. O.; Friedman, H. L. Adv. Chem. Phys. 1999, 107, 81.
62. Kornyshev, A. A.; Sutmann, G. J. Chem. Phys. 1996, 104, 1524.
63. Milischuk, A. A.; Matyushov, D. V.; Newton, M. D. Chem. Phys. 2006, 324, 172-194.
64. Landau, L. D.; Lifshits, E. M. Statistical Physics; Pergamon Press: New York, 1980.
65. Ovchinnikov, A. A.; Ovchinnikova, M. Y. JETPh 1969, 29, 688.
66. Parson, W. W.; Chu, Z. T.; Warshel, A. Biophys. J. 1998, 74, 182.
67. Medvedev, E.; Kotelnikov, A.; Barinov, A.; Psikha, B.; Ortega, J.; Popovic, D.; Stuchebrukhov, A. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 3208-3216.
68. Palmer, R. G. Adv. Phys. 1982, 31, 669-735.
69. Ghorai, P. K.; Matyushov, D. V. J. Chem. Phys. 2006, 124, 144510.
70. Lockhart, D. J.; Boxer, S. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 107-111.
71. Haran, G.; Wynne, K.; Moser, C. C.; Dutton, P. L.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 5562-5569.
72. Wynne, K.; Haran, G.; Reid, G. D.; Moser, C. C.; Dutton, P. L.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 5140-5148.
73. Arnett, D. C.; Moser, C. C.; Dutton, P. L.; Scherer, N. F. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 2014-2032.
74. Larsson, S.; K̈allbring, B. Int. J. Quant. Chem.: Quant. Biochem. Symp. 1990, 17, 189-206.
75. Thompson, M. A.; Zerner, M. C.; Fajer, J. J. Phys. Chem. 1991, 95, 5693-5700.
76. Zhou, H.; Boxer, S. G. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 5759-5766.
77. Chang, C. H.; Hayashi, M.; Liang, K. K.; Chang, R.; Lin, S. H. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 1216.
78. Renger, T. Phys. Rev. Lett. 2004, 93, 188101.
79. Matyushov, D. V.; Newton, M. D. J. Phys. Chem. A 2001, 105, 8516.
80. Matyushov, D. V.; Voth, G. A. J. Chem. Phys. 2000, 113, 5413.
81. Warshel, A.; Chu, Z. T.; Parson, W. W. Science 1989, 246, 112.
82. Treutlein, H.; Schulten, K.; Bfunger, A. T.; Karplus, M.; Deisenhofer, J.; Michel, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 75.
83. Gehlen, J. N.; Marchi, M.; Chandler, D. Science 1994, 263, 499.
84. Sterpone, F.; Ceccarelli, M.; Marchi, M. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 11208-11215.
85. van Duijnen, P.; Swart, M. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 2399-2407.
86. Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Phys. Chem. 1995, 99, 6208-6219.
87. Ceccarelli, M.; Procacci, P.; Marchi, M. J. Comput. Chem. 2003, 24, 129-142.
88. Åqvist, J.; Warshel, A. Chem. Rev. 1993, 93, 2523-2544.
89. Schmitt, U. W.; Voth, G. A. J. Chem. Phys. 1999, 111, 9361-9381.
90. Bialek-Bylka, G. E.; Jazurek, B.; Dedic, R.; Hala, J.; Skrzypczak, A. Cell. Mol. Biol. Lett. 2003, 8, 689-697.
91. Sasisanker, P.; Oleinikova, A.; Weingartner, H.; Ravindra, R.; Winter, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 1899-1905.
92. Haffa, A. L. M.; Lin, S.; Katilius, E.; Williams, J. C.; Taguchi, A. K. W.; Allen, J. P.; Woodbury, N. W. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 7376.
93. Sulpizi, M.; Raugei, S.; VandeVondele, J.; Carloni, P.; Sprik, M. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 3969-3976.
94. Newton, M. D. Adv. Chem. Phys. 1999, 106, 303.
95. Ghorai, P. K.; Matyushov, D. V. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 8857.
96. Ghorai, P. K.; Matyushov, D. V. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 1866.
97. Ferrand, M.; Dianoux, A. J.; Petry, W.; Zaccai, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 9668-9672.
98. Bizzarri, A. R. J. Phys.: Condens. Matter 2004, 76, R83.
99. Kirmaier, C.; Holten, D. In Photosynthetic Bacterial Reaction Center: Structure and Dynamics; Breton, J., Vermégio, A., Eds.; Plenum: New York, 1988; Vol. 149.
100. Huber, H.; Meyer, M.; Scheer, H.; Zinth, W.; Wachtveil, J. Photosynth. Res. 1998, 55, 153-162.
101. Renger, T.; Trostmann, I.; Theiss, C.; Madjet, M.; Richter, M.; Paulsen, H.; Eichler, H.; Knorr, A.; Renger, G. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 10487-10501.
102. Vos, M. H.; Martin, J.-L. Biochim. Biophys. Acta 1999, 1411, 1-20.
103. Trissl, H.-W.; Bernhardt, K.; Lapin, M. Biochemistry 2001, 40, 5290-5298.
104. LeBard, D. N.; Matyushov, D. V. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 5218.
105. Kapko, V.; Matyushov, D. V. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 13184.
106. Vos, M. H.; Lambry, J.; Robles, S. J.; Youvan, D. C.; Breton, J.; Martin, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 8885-8889.
107. Du, M.; Rosenthal, S. J.; Xie, X.; DiMagno, T. J.; Schmidt, M.; Hanson, D. K.; Schiffer, M.; Norris, J. R.; Fleming, G. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 8517-8521.
108. Chaudhury, S.; Cherayil, B. J. J. Chem. Phys. 2007, 127, 145103.
109. Agmon, N.; Hopfield, J. J. J. Chem. Phys. 1983, 78, 6947-6959.
110. Gayathri, N.; Bagchi, B. J. Phys. Chem. 1996, 100, 3056-3062.
111. Okuyama, S.; Oxtoby, D. W. J. Chem. Phys. 1986, 84, 5830-5835.
112. Hynes, J. T. J. Phys. Chem. 1986, 90, 3701-3706.
113. Walker, G. C.; Åkesson, E.; Johnson, A. E.; Levinger, N. E.; Barbara, P. F. J. Phys. Chem. 1992, 96, 3728.
114. Abbyad, P.; Shi, X.; Childs, W.; McAnaney, T.; Cohen, B.; Boxer, S. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 8269-8276.
115. Sahu, K.; Mondai, S. K.; Ghosh, S.; Roy, D.; Bhattacharyya, K. J. Chem. Phys. 2006, 124, 124909.
116. Li, T.; Hassanali, A.; Kao, Y.-T.; Zhong, D.; Singer, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3376-3382.
117. Markelz, A. G.; Knab, J. R.; Chen, J. Y.; He, Y. Chem. Phys. Lett. 2007, 442, 413-417.
118. LeBard, D. N.; Matyushov, D. V. J. Chem. Phys. 2008, 128, 155106.
119. Edens, G. J.; Gunner, M. R.; Xu, Q.; Mauzerall, D. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 1479.
120. Gunner, M. R.; Dutton, P. L. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 3400-3412.
121. Sumi, H.; Kakitani, T. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 9603.
122. Both PHE and TYR also absorb at 280 nm, and in addition, exposure to water makes fluorescence decay faster (see: McCammon, J. A.; Wolynes, P. G.; Karplus, M. Biochemistry 1979, 18, 927.). Although there are 39 TRP residues used to calculate the TRP Stokes shift dynamics, an additional 27 TYR and 58 PHE residues also exist in the wild type, which might have contributed to a faster decay of the correlation function compared to the TRP-only function calculated from MD simulations.
123. Windsor, M. W.; Menzel, R. Chem. Phys. Lett. 1989, 164, 143-150.
124. Cherepy, N.; Shreve, A.; Moore, L.; Boxer, S.; Mathies, R. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 3250-3260.
125. Warshel, A.; Parson, W. W. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 6143-6152.
126. Gupta, S.; Matyushov, D. V. J. Phys. Chem. A 2004, 108, 2087.
127. Parson, W. W.; Warshel, A. Chem. Phys. 2004, 296, 201.
128. Parson, W. W.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 10474.
129. Beratan, D. N.; Betts, J. N.; Onuchic, J. N. J. Phys. Chem. 1992, 96, 2852-2855.
130. Skourtis, S. S.; Balabin, I. A.; Kawatsu, T.; Beratan, D. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3552-3557.
131. Stuchebrukhov, A. A. Adv. Phys. Chem. 2001, 118, 1.
132. Gray, H. B.; Winkler, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3534.
133. Moser, C. C.; Page, C. C.; Dutton, P. L. Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. B 2006, 361, 1295-1305.
134. Jasaitis, A.; Johansson, M. P.; Wilkstfom, M.; Vos, M. H.; Verhovsky, M. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 20811-20814.
135. Beratan, D. N.; Balabin, I. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 403-404.
136. Goldsmith, R. H.; Sinks, L. E.; Kelley, R. F.; Betzen, L. J.; Liu, W.; Weiss, E. A.; Ratner, M. A.; Wasielewski, M. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3540-3545.
137. Lewis, F. D.; Letsinger, R. L.; Wasielewski, M. R. Acc. Chem. Res. 2001, 34, 159.
138. Skov, L.; Pascher, T.; Winkler, J.; Gray, H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1102-1103.
139. Cascella, M.; Magistrato, A.; Tavernelli, I.; Carloni, P.; Rothlisberger, U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 19641-19646.
140. Blumberger, J.; Klein, M. L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13854.
141. Ryckaert, J.-P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341.
142. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593.
143. Schmidt, M. W.; Baldridge, K.; Boatz, J. A.; Elbert, S. T.; Gordon, M. S.; Jensen, J. H.; Koseki, S.; Matsunaga, N.; Nguyen, K. A.; Su, S. J.; Windus, T. L.; Dupuis, M.; Montgomery, J. A. J. Comput. Chem. 1993, 14, 1347.
144. Johnson, E. T.; Müh, F.; Nabedryk, E.; Williams, J. C.; Allen, J. P.; Lubitz, W.; Breton, J.; Parson, W. W. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 11859-11869.
145. Duan, Y.; Wu, C.; Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Zhang, W.; Yang, R.; Cieplak, P.; Luo, R.; Lee, T.; Caldwell, J.; Wang, J.; Kollman, P. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1999-2012.
146. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935.
147. Bixon, M.; Jortner, J.; Michel-Beyerle, M. E.; Ogrodnik, A. Biochim. Biophys. Acta 1989, 977, 273-286.