Exploring protein structure and dynamics under denaturing conditions by single-molecule FRET analysis

Macromolecular Bioscience

Volumn 6, Issue 11, 2006, Pages 907-922

  Nienhaus, Gerd Ulrich ^a,b  

^a UNIVERSITY OF ULM   (Germany)

^b University of Illinois at Urbana Champaign   (United States)

Author keywords

Biofunctionalization; Biopolymers; Chemical denaturation; Fluorescence; F rster resonance energy transfer (FRET); Guanidinium chloride; Imaging; Molecular dynamics; Nanolayers; Optics; Protein folding; Proteins; RNase H; Single molecule studies; Surfaces

Indexed keywords

CONFORMATIONS; DYES; ENERGY TRANSFER; ENZYME IMMOBILIZATION; FLUORESCENCE; MOLECULAR DYNAMICS; OPTICS; POLYPEPTIDES; SPECTROSCOPIC ANALYSIS; SURFACES;

BIOFUNCTIONALIZATION; CHEMICAL DENATURATION; CONFORMATIONAL DYNAMICS; DENATURANTS; FÖRSTER RESONANCE ENERGY TRANSFER (FRET); GUANIDINIUM CHLORIDE; PROTEIN FOLDING;

ENZYME KINETICS;

FLUORESCENT DYE; GUANIDINE HYDROCHLORIDE; RIBONUCLEASE H;

ENZYME ANALYSIS; ENZYME CONFORMATION; ENZYME DENATURATION; ENZYME IMMOBILIZATION; ENZYME LOCALIZATION; ENZYME STRUCTURE; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; FLUORESCENCE SPECTROSCOPY; NANOPARTICLE; NEUTRON SCATTERING; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN FOLDING; RADIATION SCATTERING; REVIEW; THERMOTOGA MARITIMA; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; MODELS, CHEMICAL; MODELS, THEORETICAL; PORTRAITS; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DENATURATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; PROTEINS; RIBONUCLEASE H, CALF THYMUS; STAINING AND LABELING;

EID: 33845273835     PISSN: 16165187     EISSN: 16165195     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/mabi.200600158     Document Type: Review

References (111)

1. J. N. Onuchic, P. G. Wolynes, Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 70.
2. J. D. Bryngelson, J. N. Onuchic, N. D. Socci, P. G. Wolynes, Proteins - Struct. Funct. Genet. 1995, 21, 167.
3. C. M. Dobson, A. Sali, M. Karplus, Angew. Chem. Int. Ed. 1998, 37, 868.
4. E. Shakhnovich, Chem. Rev. 2006, 106, 1559.
5. R. Jaenicke, R. Seckler, Adv. Protein Chem. 1997, 50, 1.
6. C. M. Dobson, Nature 2003, 426, 884.
7. P. G. Wolynes, J. N. Onuchic, D. Thirumalai, Science 1995, 267, 1619.
8. J. N. Onuchic, H. Nymeyer, A. E. Garcia, J. Chahine, N. D. Socci, Adv. Protein Chem. 2000, 53, 87.
9. K. A. Dill, H. S. Chan, Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 10.
10. R. Lavery, A. Lebrun, J. F. Allemand, D. Bensimon, V. Croquette, J. Phys.: Condens. Matter 2002, 14, R383.
11. M. Rief, M. Gautel, F. Oesterhelt, J. M. Fernandez, H. E. Gaub, Science 1997, 276, 1109.
12. C. Cecconi, E. A. Shank, C. Bustamante, S. Marqusee, Science 2005, 309, 2057.
13. G. Haran, J. Phys.: Condens. Matter 2003, 15, R1291.
14. B. Schuler, Chem. Phys. Chem. 2005, 6, 1206.
15. X. Michalet, S. Weiss, M. Jager, Chem. Rev. 2006, 106, 1785.
16. G. Weber, Adv. Protein Chem. 1975, 29, 1.
17. G. U. Nienhaus, J. D. Müller, B. H. McMahon, H. Frauenfelder, Physica D 1997, 107, 297.
18. G. U. Nienhaus, R. D. Young, in: Encyclopedia of Applied Physics, Vol. 75, G. Trigg, Ed., Wiley-VCH, New York 1996, p. 163.
19. H. Frauenfelder, S. G. Sligar, P. G. Wolynes, Science 1991, 254, 1598.
20. S. W. Englander, N. R. Kallenbach, Q. Rev. Biophys. 1983, 16, 521.
21. C. Tanford, Adv. Protein Chem. 1968, 23, 121.
22. P. J. Flory, "Statistical Mechanics of Chain Molecules", Wiley, New York 1969.
23. E. E. Lattman, Curr. Opin. Struct. Biol. 1994, 4, 87.
24. I. S. Millett, S. Doniach, K. W. Plaxco, Adv. Protein Chem. 2002, 62, 241.
25. K. W. Plaxco, I. S. Millett, D. J. Segel, S. Doniach, D. Baker, Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 554.
26. J. E. Kohn, I. S. Millett, J. Jacob, B. Zagrovic, T. M. Dillon, N. Cingel, R. S. Dothager, S. Seifert, P. Thiyagarajan, T. R. Sosnick, M. Z. Hasan, V. S. Pande, I. Ruczinski, S. Doniach, K. W. Plaxco, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 12491.
27. N. C. Fitzkee, G. D. Rose, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 12497.
28. J. Klein-Seetharaman, M. Oikawa, S. B. Grimshaw, J. Winner, E. Duchardt, T. Ueda, T. Imoto, L. J. Smith, C. M. Dobson, H. Schwalbe, Science 2002, 295, 1719.
29. V. P. Denisov, B.-H. Jonsson, B. Halle, Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 253.
30. D. Shortle, M. S. Ackerman, Science 2001, 293, 487.
31. D. Shortle, FASEB J. 1996, 10, 27.
32. D. Neri, M. Billeter, G. Wider, K. Wüthrich, Science 1992, 257, 1559.
33. T. M. Logan, Y. Theriault, S. W. Fesik, J. Mol. Biol. 1994, 236, 637.
34. K. W. Plaxco, M. Gross, Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 659.
35. B. Zagrovic, C. D. Snow, S. Khaliq, M. R. Shirts, V. S. Pande, J. Mol. Biol. 2002, 323, 153.
36. R. V. Pappu, R. Srinivasan, G. D. Rose, Proc. Natl. Acad. Sci, USA 2000, 97, 12565.
37. C. B. Anfinsen, E. Haber, M. Sela, F. H. White, Jr., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1961, 47, 1309.
38. C. Levinthal, in: Mössbauer Spectroscopy in Biological Systems, Vol. 67, P. Debrunner, J. C. M. Tsibris, E. Münck, Eds., University of Illinois Press, Urbana, IL 1969, p. 22.
39. R. L. Baldwin, J. Biomol. NMR 1995, 5, 103.
40. J. D. Bryngelson, P. G. Wolynes, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1987, 84, 7524.
41. J. D. Bryngelson, P. G. Wolynes, J. Phys. Chem. 1989, 93, 6902.
42. Y. Udea, H. Taketomi, N. Go, Biopolymers 1978, 17, 1531.
43. H. Frauenfelder, G. U. Nienhaus, J. B. Johnson, Ber. Bunsenges. Phys. Chem. 1991, 95, 272.
44. R. M. Clegg, in: Fluorescence Imaging Spectroscopy and Microscopy, Vol. 137, X. F. Wang, B. Herman, Eds., Wiley, New York 1996, p. 180.
45. T. Förster, Ann. Phys. (Leipzig) 1948, 6, 55.
46. B. W. Van der Meer, G. I. Coker, S.-Y. S. Chen, "Resonance Energy Transfer: Theory and Data", Wiley-VCH, Weinheim 1991.
47. L. Stryer, R. P. Haugland, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1967, 58, 719.
48. A. A. Deniz, M. Dahan, J. R. Grunwell, T. Ha, A. E. Faulhaber, D. S. Chemla, S. Weiss, P. G. Schultz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 3670.
49. T. Ha, T. Enderle, D. F. Ogletree, D. S. Chemla, P. R. Selvin, S. Weiss, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 6264.
50. S. Weiss, Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 724.
51. I. Rasnik, S. A. McKinney, T. Ha, Acc. Chem. Res. 2005, 38, 542.
52. O. Coban, D. C. Lamb, E. Zaychikov, H. Heumann, G. U. Nienhaus, Biophys. J. 2006, 90, 4605.
53. Z. K. Majumdar, R. Hickerson, H. F. Noller, R. M. Clegg, J. Mol. Biol. 2005, 351, 1123.
54. Y. Nozaki, Methods Enzymol. 1972, 26, 43.
55. F. J. Kleima, E. Hofmann, B. Gobets, I. H. van Stokkum, R. van Grondelle, K. Diederichs, H. van Amerongen, Biophys. J. 2000, 78, 344.
56. R. S. Knox, H. van Amerongen, J. Phys. Chem. B 2002, 106, 5289.
57. J. Vörös, Biophys. J. 2004, 87, 553.
58. B. Schuler, E. A. Lipman, P. J. Steinbach, M. Kumke, W. A. Eaton, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 2754.
59. X. Michalet, A. N. Kapanidis, T. Laurence, F. Pinaud, S. Doose, M. Pflughoefft, S. Weiss, Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2003, 32, 161.
60. M. Böhmer, J. Enderlein, Chem. Phys. Chem 2003, 4, 793.
61. T. Ha, Methods 2001, 25, 78.
62. A. N. Kapanidis, N. K. Lee, T. A. Laurence, S. Doose, E. Margeat, S. Weiss, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 8936.
63. A. Schenk, S. Ivanchenko, C. Röcker, J. Wiedenmann, G. U. Nienhaus, Biophys. J. 2004, 86, 384.
64. J. Wiedenmann, A. Schenk, C. Röcker, A. Girod, K. D. Spindler, G. U. Nienhaus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 11646.
65. J. Wiedenmann, S. Ivanchenko, F. Oswald, F. Schmitt, C. Röcker, A. Salih, K.-D. Spindler, G. U. Nienhaus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 15905.
66. B. Schuler, L. K. Pannell, Bioconjug. Chem. 2002, 13, 1039.
67. J. Yamaguchi, N. Nemoto, T. Sasaki, A. Tokumasu, Y. Mimori-Kiyosue, T. Yagi, T. Funatsu, FEBS Lett. 2001, 502, 79.
68. T. A. Cropp, P. G. Schultz, Trends Genet. 2004, 20, 625.
69. R. David, M. P. Richter, A. G. Beck-Sickinger, Eur. J. Biochem. 2004, 271, 663.
70. A. N. Kapanidis, S. Weiss, J. Chem. Phys. 2002, 117, 10953.
71. A. A. Deniz, T. A. Laurence, G. S. Beligere, M. Dahan, A. B. Martin, D. S. Chemla, P. E. Dawson, P. G. Schultz, S. Weiss, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 5179.
72. B. Schuler, E. A. Lipman, W. A. Eaton, Nature 2002, 419, 743.
73. I. Rasnik, S. Myong, W. Cheng, T. M. Lohman, T. Ha, J. Mol. Biol. 2004, 336, 395.
74. R. M. Dickson, A. B. Cubitt, R. Y. Tsien, W. E. Moerner, Nature 1997, 388, 355.
75. H. P. Lu, L. Y. Xun, X. S. Xie, Science 1998, 282, 1877.
76. E. Rhoades, E. Gussakovsky, G. Haran. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 3197.
77. E. Boukobza, A. Sonnenfeld, G. Haran, J. Phys. Chem. B 2001, 105, 12165.
78. S. Wennmalm, L. Edman, R. Rigler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1997, 94, 10641.
79. E. V. Amirgoulova, J. Groll, C. D. Heyes, T. Ameringer, C. Röcker, M. Möller, G. U. Nienhaus, Chem. Phys. Chem. 2004, 5, 552.
80. T. Ha, I. Rasnik, W. Cheng, H. P. Babcock, G. H. Gauss, T. M. Lohman, S. Chu, Nature 2002, 419, 638.
81. D. S. Talaga, W. L. Lau, H. Roder, J. Tang, Y. Jia, W. F. DeGrado, R. M. Hochstrasser, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 13021.
82. E. Rhoades, M. Cohen, B. Schuler, G. Haran, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 14686.
83. J. Groll, E. V. Amirgoulova, T. Ameringer, C. D. Heyes, C. Röcker, G. U. Nienhaus, M. Möller, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4234.
84. S. E. Jackson, A. R. Fersht, Biochemistry 1991, 30, 10436.
85. S. E. Jackson, A. R. Fersht, Biochemistry 1991, 30, 10428.
86. E. R. McCarney, J. H. Werner, S. L. Bernstein, I. Ruczinski, D. E. Makarov, P. M. Goodwin, K. W. Plaxco, J. Mol. Biol 2005, 352, 672.
87. H. Neuweiler, S. Doose, M. Sauer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 16650.
88. T. Tezuka-Kawakami, C. Gell, D. J. Brockwell, S. E. Radford, D. A. Smith, Biophys J. 2006, 91, L42.
89. E. Sherman, G. Haran, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 11539.
90. J. H. Werner, R. Joggerst, R. B. Dyer, P. M. Goodwin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 11130.
91. Y. Jia, D. S. Talaga, W. L. Lau, H. S. M. Lu, W. F. DeGrado, R. M. Hochstrasser, Chem. Phys. 1999, 247, 69.
92. K. Yamasaki, K. Ogasahara, K. Yutani, M. Oobatake, S. Kanaya, Biochemistry 1995, 34, 16552.
93. T. M. Raschke, S. Marqusee, Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 298.
94. T. M. Raschke, J. Kho, S. Marqusee, Nat. Struct. Biol. 1999, 6, 825.
95. C. D. Heyes, A. Y. Kobitski, E. V. Amirgoulova, G. U. Nienhaus, J. Phys. Chem. B 2004, 108, 13387.
96. R. A. Staniforth, S. G. Burston, C. J. Smith, G. S. Jackson, I. G. Badcoe, T. Atkinson, J. J. Holbrook, A. R. Clarke, Biochemistry 1993, 32, 3842.
97. M. J. Parker, J. Spencer, A. R. Clarke, J. Mol. Biol. 1995, 253, 771.
98. J. K. Myers, C. N. Pace, J. M. Scholtz, Protein Sci. 1995, 4, 2138.
99. E. S. Courtenay, M. W. Capp, R. M. Saecker, M. T. Record, Jr., Proteins 2000, S4, 72.
100. E. V. Kuzmenkina, C. D. Heyes, G. U. Nienhaus, J. Mol. Biol. 2006, 327, 313.
101. M. J. Parker, S. Marqusee, J. Mol. Biol. 1999, 293, 1195.
102. A. Matouschek, A. R. Fersht, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 7814.
103. A. Caflisch, M. Karplus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91, 1746.
104. I. Nishii, M. Kataoka, F. Tokunaga, Y. Goto, Biochemistry 1994, 33, 4903.
105. D. J. Segel, D. Eliezer, V. Uversky, A. L. Fink, K. O. Hodgson, S. Doniach, Biochemistry 1999, 38, 15352.
106. C. Nishimura, D. J. Segel, K. O. Hodgson, S. Doniach, A. L. Fink, in: SSRL Activity Report, Stanford Synchrotron Radiation Laboratory, Stanford, CA 1997, p. 7.
107. E. V. Kuzmenkina, C. D. Heyes, G. U. Nienhaus, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 15471.
108. K. Chattopadhyay, E. L. Elson, C. Frieden, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 2385.
109. E. A. Lipman, B. Schuler, O. Bakajin, W. A. Eaton, Science 2003, 301, 1233.
110. K. F. Lau, K. A. Dill, Macromolecules 1989, 22, 3986.
111. G. U. Nienhaus, Physik Journal 2004, 3, 37.