Ratiometric fluorescent sensor proteins with subnanomolar affinity for Zn(II) based on copper chaperone domains

Journal of the American Chemical Society

Volumn 128, Issue 33, 2006, Pages 10754-10762

  Van Dongen, Elisabeth M W M ^a   Dekkers, Linda M ^a   Spijker, Kristie ^a   Meijer, E W ^a   Klomp, Leo W J ^b   Merkx, Maarten ^a  

^a EINDHOVEN UNIVERSITY OF TECHNOLOGY   (Netherlands)

^b UNIVERSITY MEDICAL CENTER UTRECHT   (Netherlands)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CELLS; ENERGY TRANSFER; FLUORESCENCE; IMAGE ANALYSIS; MOLECULAR WEIGHT; PROTEINS; SENSORS;

FLUORESCENT SENSOR PROTEINS; LIVING CELLS; SUBNANOMOLAR AFFINITY; TRANSITION METAL HOMEOSTASIS;

TRANSITION METALS;

CHAPERONE; COMPLEMENTARY DNA; COPPER; CYAN FLUORESCENT PROTEIN; DITHIOTHREITOL; EDETIC ACID; GREEN FLUORESCENT PROTEIN; HYBRID PROTEIN; METAL; YELLOW FLUORESCENT PROTEIN; ZINC;

ARTICLE; BINDING AFFINITY; COMPLEX FORMATION; FLUORESCENCE; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; METAL BINDING; NONHUMAN; NUCLEOTIDE SEQUENCE; PLASMID; POLYMERASE CHAIN REACTION; PROTEIN ANALYSIS; RADIOMETRY; SENSOR; SITE DIRECTED MUTAGENESIS;

COPPER; LUMINESCENT PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; ZINC;

EID: 33747802433     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja0610030     Document Type: Article

References (97)

1. Finney, L. A.; O'Halloran, T. V. Science 2003, 300, 931-936.
2. Rae, T. D.; Schmidt, P. J.; Pufahl, R. A.; Culotta, V. C.; O'Halloran, T. V. Science 1999, 284, 805-808.
3. Changela, A.; Chen, K.; Xue, Y.; Holschen, J.; Outten, C. E.; O'Halloran, T. V.; Mondragon, A. Science 2003, 301, 1383-1387.
4. O'Halloran, T. V.; Culotta, V. C. J. Biol. Chem. 2000, 275, 25057-25060.
5. Huffman, D. L.; O'Halloran, T. V. Annu. Rev. Biochem. 2001, 70, 677-701.
6. Schaefer, M.; Gitlin, J. D. Am. J. Physiol. 1999, 276, G311-314.
7. Wernimont, A. K.; Huffman, D. L.; Lamb, A. L.; O'Halloran, T. V.; Rosenzweig, A. C. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 766-771.
8. Rosenzweig, A. C.; Huffman, D. L.; Hou, M. Y.; Wernimont, A. K.; Pufahl, R. A.; O'Halloran, T. V. Structure Fold Des. 1999, 7, 605-617.
9. Pufahl, R. A.; Singer, C. P.; Peariso, K. L.; Lin, S. J.; Schmidt, P. J.; Fahrni, C. J.; Culotta, V. C.; Penner-Hahn, J. E.; O'Halloran, T. V. Science 1997, 278, 853-856.
10. Cobine, P. A.; George, G. N.; Jones, C. E.; Wickramasinghe, W. A.; Solioz, M.; Dameron, C. T. Biochemistry 2002, 41, 5822-5829.
11. Ralle, M.; Lutsenko, S.; Blackburn, N. J. J. Biol. Chem. 2003, 278, 23163-21170.
12. Arnesano, F.; Banci, L.; Bertini, I.; Huffman, D. L.; O'Halloran, T. V. Biochemistry 2001, 40, 1528-1539.
13. Anastassopoulou, J.; Banci, L.; Bertini, I.; Cantini, F.; Katsari, E.; Rosato, A. Biochemistry 2004, 43, 13046-13053.
14. Cobine, P. A.; George, G. N.; Winzor, D. J.; Harrison, M. D.; Mogahaddas, S.; Dameron, C. T. Biochemistry 2000, 39, 6857-6863.
15. Banci, L.; Bertini, I.; Del Conte, R.; Mangani, S.; Meyer-Klaucke, W. Biochemistry 2003, 42, 2467-2474.
16. Arnesano, F.; Banci, L.; Bertini, I.; Cantini, F.; Ciofi-Baffoni, S.; Huffman, D. L.; O'Halloran, T. V. J. Biol. Chem. 2001, 276, 41365-41376.
17. Lipscomb, W. N.; Sträter, N. Chem. Rev. 1996, 96, 2375-2433.
18. Laity, J. H.; Lee, B. M.; Wright, P. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 39-46.
19. Berg, J. M.; Shi, Y. Science 1996, 271, 1081-1085.
20. Mocchegiani, E.; Bertoni-Freddari, C.; Marcellini, F.; Malavolta, M. Prog. Neurobiol. (Amsterdam, Neth.) 2005, 75, 367-390.
21. Outten, C. E.; O'Halloran, T. V. Science 2001, 292, 2488-2492.
22. Hitomi, Y.; Outten, C. E.; O'Halloran, T. V. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8614-8615.
23. Bozym, R. A.; Thompson, R. B.; Stoddard, A. K.; Fierke, C. A. ACS Chem. Biol. 2006, 1, 103-111.
24. Canzoniero, L. M.; Turetsky, D. M.; Choi, D. W. J. Neurosci. 1999, 19, RC31.
25. Sheline, C. T.; Behrens, M. M.; Choi, D. W. J. Neurosci. 2000, 20, 3139-3146.
26. Kim, Y. H.; Kim, E. Y.; Gwag, B. J.; Sohn, S.; Koh, J. Y. Neuroscience 1999, 89, 175-182.
27. Noh, K. M.; Koh, J. Y. J. Neurosci. 2000, 20, RC111.
28. Weiss, J. H.; Sensi, S. L.; Koh, J. Y. Trends Pharmacol. Sci. 2000, 21, 395-401.
29. Tonder, N.; Johansen, F. F.; Frederickson, C. J.; Zimmer, J.; Diemer, N. H. Neurosci. Lett. 1990, 109, 247-252.
30. Koh, J. Y.; Suh, S. W.; Gwag, B. J.; He, Y. Y.; Hsu, C. Y.; Choi, D. W. Science 1996, 272, 1013-1016.
31. Kury, S.; Dreno, B.; Bezieau, S.; Giraudet, S.; Kharfi, M.; Kamoun, R.; Mosain, J. P. Nat. Genet. 2002, 31, 239-240.
32. Arnesano, F.; Banci, L.; Bertini, I.; Ciofi-Baffoni, S.; Molteni, E.; Huffman, D. L.; O'Halloran, T. V. Genome Res. 2002, 12, 255-271.
33. Vašák, M.; Hasler, D. W. Curr. Opin. Chem. Biol. 2000, 4, 177-183.
34. Calderone, V.; Dolderer, B.; Hartmann, H.-J.; Echner, H.; Luchinat, C.; Del Bianco, C.; Mangani, S.; Weser, U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 51-56.
35. Banci, L.; Bertini, I.; Ciofi-Baffoni, S.; Finney, L. A.; Outten, C. E.; O'Halloran, T. V. J. Mol. Biol. 2002, 323, 883-897.
36. Rensing, C.; Mitra, B.; Rosen, B. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 14326-14331.
37. Jiang, P.; Guo, Z. Coord. Chem. Rev. 2004, 248, 205-229.
38. Kikuchi, K.; Komatsu, K.; Nagano, T. Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8, 182-191.
39. Lim, N. C.; Freake, H. C.; Bruckner, C. Chemistry 2004, 11, 38-49.
40. Thompson, R. B. Curr. Opin. Chem. Biol. 2005, 9, 526-532.
41. Chang, C. J.; Nolan, E. M.; Jaworski, J.; Burdette, S. C.; Sheng, M.; Lippard, S. J. Chem. Biol. 2004, 11, 203-210.
42. Burdette, S. C.; Frederickson, C. J.; Bu, W.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1778-1787.
43. Burdette, S. C.; Walkup, G. K.; Spingler, B.; Tsien, R. Y.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7831-7841.
44. Chang, C. J.; Nolan, E. M.; Jaworski, J.; Okamoto, K.; Hayashi, Y.; Sheng, M.; Lippard, S. J. Inorg. Chem. 2004, 43, 6774-6779.
45. Gee, K. R.; Zhou, Z. L.; Qian, W. J.; Kennedy, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 776-778.
46. Hanaoka, K.; Kikuchi, K.; Kojima, H.; Urano, Y.; Nagano, T. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 2996-2999.
47. Hanaoka, K.; Kikuchi, K.; Kojima, H.; Urano, Y.; Nagano, T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 12470-12476.
48. Hirano, T.; Kikuchi, K.; Urano, Y.; Nagano, T. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6555-6562.
49. Kawabata, E.; Kikuchi, K.; Urano, Y.; Kojima, H.; Odani, A.; Nagano, T. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 818-819.
50. Komatsu, K.; Kikuchi, K.; Kojima, H.; Urano, Y.; Nagano, T. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 10197-10204.
51. Lim, N. C.; Yao, L.; Freake, H. C.; Bruckner, C. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2003, 13, 2251-2254.
52. Maruyama, S.; Kikuchi, K.; Hirano, T.; Urano, Y.; Nagano, T. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10650-10651.
53. Nolan, E. M.; Lippard, S. J. Inorg. Chem. 2004, 43, 8310-8317.
54. Shults, M. D.; Pearce, D. A.; Imperiali, B. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10591-10597.
55. Taki, M.; Wolford, J. L.; O'Halloran, T. V. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 712-713.
56. Walkup, G. K.; Burdette, S. C.; Lippard, S. J.; Tsien, R. Y. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5644-5645.
57. Woodroofe, C. C.; Won, A. C.; Lippard, S. J. Inorg. Chem. 2005, 44, 3112-3120.
58. Woodroofe, C. C.; Lippard, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11458-11459.
59. Woodroofe, C. C.; Masalha, R.; Barnes, K. R.; Frederickson, C. J.; Lippard, S. J. Chem. Biol. 2004, 11, 1659-1666.
60. Yang, L.; McRae, R.; Henary, M. M.; Patel, R.; Lai, B.; Vogt, S.; Fahrni, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 11179-11184.
61. Zeng, L.; Miller, E. W.; Pralle, A.; Isacoff, E. Y.; Chang, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10-11.
62. Sensi, S. L.; Ton-That, D.; Sullivan, P. G.; Jonas, E. A.; Gee, K. R.; Kaczmarek, L. K.; Weiss, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 6157-6162.
63. Ueno, S.; Tsukamoto, M.; Hirano, T.; Kikuchi, K.; Yamada, M. K.; Nishiyama, N.; Nagano, T.; Matsuki, N.; Ikegaya, Y. J. Cell Biol. 2002, 158, 215-220.
64. Chang, C. J.; Jaworski, J.; Nolan, E. M.; Sheng, M.; Lippard, S. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 1129-1134.
65. Chen, P.; He, C. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 728-729.
66. Godwin, H. A.; Berg, J. M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 6514-6515.
67. Walkup, G. K.; Imperiali, B. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 3053-3054.
68. Thompson, R. B.; Maliwal, B. P.; Fierke, C. A. Anal. Chem. 1998, 70, 1749-1754.
69. Thompson, R. B.; Cramer, M. L.; Bozym, R. J. Biomed. Opt. 2002, 7, 555-560.
70. Barondeau, D. P.; Kassmann, C. J.; Tainer, J. A.; Getzoff, E. D. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3522-3524.
71. Jensen, K. K.; Martini, L.; Schwartz, T. W. Biochemistry 2001, 40, 938-945.
72. Miyawaki, A.; Llopis, J.; Heim, R.; McCaffery, J. M.; Adams, J. A.; Ikura, M.; Tsien, R. Y. Nature 1997, 388, 882-887.
73. Lin, S. J.; Pufahl, R. A.; Dancis, A.; O'Halloran, T. V.; Culotta, V. C. J. Biol. Chem. 1997, 272, 9215-9220.
74. Larin, D.; Mekios, C.; Das, K.; Ross, B.; Yang, A. S.; Gilliam, T. C. J. Biol. Chem. 1999, 274, 28497-28504.
75. van Dongen, E. M.; Klomp, L. W.; Merkx, M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 323, 789-795.
76. Brenner, A. J.; Harris, E. D. Anal. Biochem. 1995, 226, 80-84.
77. Cubitt, A. B.; Woollenweber, L. A.; Heim, R. Methods Cell Biol. 1999, 58, 19-30.
78. Patterson, G.; Day, R. N.; Piston, D. J. Cell Sci. 2001, 114, 837-838.
79. Patton, C.; Thompson, S.; Epel, D. Cell Calcium 2004, 35, 427-431.
80. 0 = 49 Å (Patterson, G. H.; Piston, D. W.; Barisas, B. G. Anal. Biochem. 2000, 284, 438-440).
81. Auld, D. S. Methods Enzymol. 1988, 158, 71-79.
82. Magyar, J. S.; Weng, T. C.; Stern, C. M.; Dye, D. F.; Rous, B. W.; Payne, J. C.; Bridgewater, B. M.; Mijovilovich, A.; Parkin, G.; Zaleski, J. M.; Penner-Hahn, J. E.; Godwin, H. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 9495-9505.
83. Godwin, H. A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 223-227.
84. Dudey, T.; Lim, C. Chem. Rev. 2003, 103, 773-787.
85. Casareno, R. L.; Waggoner, D.; Gitlin, J. D. J Biol. Chem. 1998, 273, 23625-23628.
86. Achila, D.; Banci, L.; Bertini, I.; Bunce, J.; Ciofi-Baffoni, S.; Huffman, D. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 5729-5734.
87. Strausak, D.; Howie, M. K.; Firth, S. D.; Schlicksupp, A.; Pipkorn, R.; Multhaup, G.; Mercer, J. F. J. Biol. Chem. 2003, 278, 20821-20827.
88. Kihlken, M. A.; Leech, A. P.; Le Brun, N. E. Biochem. J. 2002, 368, 729-739.
89. Tanchou, V.; Gas, F.; Urvoas, A.; Cougouluegne, F.; Ruat, S.; Averseng, O.; Quemeneur, E. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 325, 388-394.
90. Banci, L.; Bertini, I.; Del Conte, R.; Markey, J.; Ruiz-Duenas, F. J. Biochemistry 2001, 40, 15660-15668.
91. Ghering, A. B.; Jenkins, L. M.; Schenck, B. L.; Deo, S.; Mayer, R. A.; Pikaart, M. J.; Omichinski, J. G.; Godwin, H. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3751-3759.
92. Liu, J.; Stemmler, A. J.; Fatima, J.; Mitra, B. Biochemistry 2005, 44, 5159-5167.
93. DiDonato, M.; Zhang, J.; Que, L., Jr.; Sarkar, B. J. Biol. Chem. 2002, 277, 13409-13414.
94. Brewer, G. J.; Yuzbasiyan-Gurkan, V.; Lee, D. Y.; Appelman, H. J. Lab. Clin. Med. 1989, 114, 633-638.
95. Nasir, M. S.; Fahrni, C. J.; Suhy, D. A.; Kolodsick, K. J.; Singer, C. P.; O'Halloran, T. V. J. Biol Inorg. Chem. 1999, 4, 775-783.
96. Frederickson, C. J.; Suh, S. W.; Silva, D.; Thompson, R. B. J. Nutr. 2000, 130, 1471S-1483S.
97. Fehr, M.; Frommer, W. B.; Lalonde, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 9846-9851.