Structural and oxidation-state changes at its nonstandard Ni-Fe site during activation of the NAD-reducing hydrogenase from Ralstonia eutropha detected by X-ray absorption, EPR, and FTIR spectroscopy

Journal of the American Chemical Society

Volumn 127, Issue 2, 2005, Pages 576-592

  Burgdorf, Tanja ^a   Löscher, Simone ^b   Liebisch, Peter ^b   Van Der Linden, Eddy ^c   Galander, Marcus ^d   Lendzian, Friedhelm ^d   Meyer Klaucke, Wolfram ^e   Albracht, Simon P J ^c   Friedrich, Bärbel ^a   Dau, Holger ^b   Haumann, Michael ^b  

^a HUMBOLDT UNIVERSITY   (Germany)

^b FREIE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

^c UNIVERSITY OF AMSTERDAM   (Netherlands)

^d TECHNISCHE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

^e EUROPEAN MOLECULAR BIOLOGY LABORATORY   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CARBON MONOXIDE; CATALYST ACTIVITY; CHEMICAL ACTIVATION; CHEMICAL BONDS; COMPUTER SIMULATION; FOURIER TRANSFORM INFRARED SPECTROSCOPY; IRON; MICROORGANISMS; NICKEL; OXIDATION; PARAMAGNETIC RESONANCE; SOLUBILITY; STRUCTURE (COMPOSITION); X RAY PHOTOELECTRON SPECTROSCOPY;

CYSTEINES; LIGANDS; SOLUBLE HYDROGENASE (SH);

ENZYMES;

CARBON MONOXIDE; CYSTEINE; HYDROGENASE; IRON; NICKEL; NICOTINAMIDE ADENINE DINUCLEOTIDE; OXYGEN; THIOL DERIVATIVE;

ARTICLE; CATALYSIS; ELECTRON SPIN RESONANCE; ENZYME ACTIVITY; ENZYME ANALYSIS; NONHUMAN; OXIDATION; PROTEIN PURIFICATION; ROENTGEN SPECTROSCOPY; SITE DIRECTED MUTAGENESIS; WAUTERSIA EUTROPHA; X RAY SPECTROMETRY;

BINDING SITES; CUPRIAVIDUS NECATOR; ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY; ENZYME ACTIVATION; HYDROGEN; HYDROGENASE; MODELS, MOLECULAR; NAD; OXIDATION-REDUCTION; OXIDOREDUCTASES; SPECTROMETRY, X-RAY EMISSION; SPECTROSCOPY, FOURIER TRANSFORM INFRARED;

EID: 19944431547     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja0461926     Document Type: Article

References (115)

1. Berkessel, A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 486-490.
2. Cammack, R.; Robson, R.; Frey, M. Eds. Hydrogen as a fuel: Learning from nature. Taylor & Francis: London, U.K., 1997.
3. Horner, D. S.; Heil, B.; Happe, T.; Embley, T. M. Trends Biochem. Sci 2002, 7, 148-153.
4. Albracht, S. P. J. Biochim. Biophys. Acta 1994, 1188, 167-204.
5. Vignais, P. M.; Billoud, B.; Meyer, J. FEMS Microbiol. Rev. 2001, 25, 455-501.
6. Lenz, O.; Friedrich, B. Biospektrum 2001, 6, 515-520.
7. Peters, J. W.; Lanzilotta, W. N.; Lemon, B. J.; Seefeldt, L. C. Science 1998, 282, 1853-1858.
8. Nicolet, Y.; Piras, C.; Leger, P.; Hatchikian, C. E.; Fontecilla-Camps, J. C. Struct. Fold. Des. 1999, 7, 13-23.
9. Volbeda, A.; Charon, M. H.; Piras, C.; Hatchikian, E. C.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. Nature 1995, 373, 556-557.
10. Volbeda, A.; Garcin, E.; Piras, C.; De Lacey, A. L.; Fernandez, V. M.; Hatchikian, E. C.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 12989-12996.
11. Higuchi, Y.; Yagi, T.; Yasuoka, N. Structure 1997, 5, 1671-1680.
12. Garcin, E.; Vernède, X.; Hatchikian, E. C.; Volbeda, A.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C. Struct. Fold. Des. 1999, 7, 557-566.
13. Frey, M. Chem. Biochem. 2002, 3, 153-160.
14. Maroney, M. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 1999, 3, 188-199.
15. Przybyla, A. E.; Robbins, J.; Menon, N.; Peck, H. D. J. FEMS Microbiol. Rev. 1992, 8, 109-135.
16. Happe, R. P.; Roseboom, W.; Pierik, A. J.; Albracht, S. P. J.; Bagley, K. A. Nature 1997, 385, 126.
17. Pierik, A. J.; Roseboom, W.; Happe, R. P.; Bagley, K. A.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Chem. 1999, 274, 3331-3337.
18. Bagley, K. A.; Duin, E. C.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Woodruff, W. H. Biochemistry 1995, 34, 5527-5535.
19. Bagley, K. A.; Van Garderen, C. J.; Chen, M.; Duin, E. C.; Albracht, S. P. J.; Woodruff, W. H. Biochemistry 1994, 33, 9229-9236.
20. DeLacey, A. L.; Hatchikian, E. C.; Volbeda, A.; Frey, M.; Fontecilla-Camps, J. C.; Fernandez, V. M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 7181-7189.
21. Bernhard, M.; Buhrke, T.; Bleijlevens, B.; DeLacey, A. L.; Fernandez, V. M.; Albracht, S. P. J.; Friedrich, B. J. Biol. Chem. 2001, 276, 15592-15597.
22. Trofanchuk, O.; Stein, M.; Geßner, C.; Lendzian, F.; Higuchi, Y.; Lubitz, W. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 36-44.
23. Foerster, S.; Stein, M.; Brecht, M.; Ogata, H.; Higuchi, Y.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 83-93.
24. Fontecilla-Camps, J. C.; Frey, M.; Garcin, E.; Hatchikian, C.; Montet, Y.; Piras, C.; Vernede, X.; Volbeda, A. Biochimie 1997, 79, 661-666.
25. Niu, S.; Thomsom, L. M.; Hall, M. B. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 4000-4007.
26. Amara, P.; Volbeda, A.; Fontecilla-Camps, J. C.; Field, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 4468-4477.
27. Siegbahn, P. E. M.; Blomberg, M. R. A.; Wirstam nee Pavlov, M.; Crabtree, R. H. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 460-466.
28. Stein, M.; Lubitz, W. Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 243-249.
29. Friedrich, B.; Schwanz, E. Ann. Rev. Microbiol. 1993, 47, 351-383.
30. Lenz, M.; Bernhard, M.; Buhrke, T.; Schwartz, E.; Friedrich, B. J. Mol. Microbiol. Biotech. 2002, 4, 255-262.
31. Schink, B.; Schlegel, H. G. Biochim. Biophys. Acta 1979, 567, 315-324.
32. Kleihues, L.; Lenz, O.; Bernhard, M.; Buhrke, T.; Friedrich, B. J. Bacteriol. 2000, 182, 2716-2724.
33. Haumann, M.; Porthun, A.; Buhrke, T.; Liebisch, P.; Meyer-Klaucke, W.; Friedrich, B.; Dau, H. Biochemistry 2003, 42, 11004-11015.
34. Schneider, K.; Schlegel, H. G. Biochim. Biophys. Acta 1976, 452, 66-80.
35. Albracht, S. P.; Hedderich, R. FEBS Lett. 2000, 485, 1-6.
36. Pilkington, S. J.; Skehel, J. M.; Gennis, R. B.; Walker, J. E. Biochemistry 1991, 30, 2166-2175.
37. Massanz, C.; Schmidt, S.; Friedrich, B. J. Bacteriol. 1998, 180, 1023-1029.
38. Erkens, A.; Schneider, K.; Müller, A. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 99-110.
39. Tran-Betcke, A.; Warnecke, U.; Böcker, C.; Zaborosch, C.; Friedrich, B. J. Bacteriol. 1990, 172, 2920-2929.
40. Van der Linden, E.; Bart, W.; Faber, B.; Bleijlevens, B.; Burgdorf, T.; Bernhard, M.; Friedrich, B.; Albracht, S. P. J. Eur. J. Biochem. 2004, 271 801-808.
41. Massanz, C.; Friedrich, B. Biochemistry 1999, 38, 14330-14337.
42. Burgdorf, T.; DeLacey, A. L.; Friedrich, B. J. Bacteriol. 2002, 184, 6280-6288.
43. Happe, R. P.; Roseboom, W.; Egert, G.; Friedrich, C. G.; Massanz, C.; Friedrich, B.; Albracht, S. P. J. FEBS Lett. 2000, 466, 259-263.
44. Schneider, K.; Cammack, R.; Schlegel, H. G.; Hall, D. O. Biochim. Biophys. Acta 1979, 578, 445-461.
45. Schneider, K.; Erkens, A.; Müller, A. Naturwissenschaften 1996, 83, 78-81.
46. Kurkin, S.; George, S. J.; Thorneley, R. N. F.; Albracht, S. P. J. Biochemistry 2004, 45, 6820-6831.
47. George, S. J.; Kurkin, S.; Thorneley, R. N. F.; Albracht, S. P. J. Biochemistry 2004, 43, 6808-6819.
48. Müller, A.; Erkens, A.; Müller, A.; Schneider, K.; Nolting, H.-F.; Solé, V. A.; Henkel, G. Angew. Chem. 1997, 106, 1812-1815.
49. Van der Linden, E.; Burgdorf, T.; Bernhard, M.; Bleijlevens, B.; Friedrich, B.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 616-626.
50. Brecht, M.; Van Gastel, M.; Buhrke, T.; Friedrich, B.; Lubitz, W. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13075-13083.
51. Friedrich, B.; Heine, E.; Finck, A.; Friedrich, C. G. J. Bacteriol. 1981, 145, 1144-1149.
52. Friedrich, C. G.; Schneider, K.; Friedrich, B. J. Bacteriol. 1982, 152, 42-48.
53. Bradford, M. Anal. Biochem. 1976, 15, 248-254.
54. Albracht, S. P. J.; Van der Linden, E.; Faber,. B. W. Biochim. Biophys. Acta 2003, 1557, 41-49.
55. Coremans, J. M.; Van Garderen, C. J.; Albracht, S. P. J. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1119, 148-56.
56. Schiller, H.; Dittmer, J.; Iuzzolino, I.; Dörner, W.; Meyer-Klaucke, W.; Solé, V. A.; Nolting, H.-F.; Dau, H. Biochemistry 1998, 37, 7340-7350.
57. Iuzzolino, L.; Dittmer, J.; Dörner, W.; Meyer-Klaucke, W.; Dau, H. Biochemistry 1998, 37, 17112-17119.
58. Pettifer, R. F.; Hermes, C. J. Appl. Crystallogr. 1985, 18, 404-12.
59. Dau, H.; Liebisch, P.; Haumann, M. Anal. Bioanalyt. Chem. 2003, 376, 562-583.
60. Gu, Z.; Dong, J.; Allan, C. B.; Choudhury, S. B.; Franco, R.; Moura, J. J. G.; Moura, I.; Legall, J.; Przybyla, A. E.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Axley, M. J.; Scott, R. A.; Maroney, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11155-11165.
61. Dittmer, J. Ph.D. Thesis. Christian Albrechts-Universität, Kiel, 1999.
62. Zabinsky, S. I.; Rehr, J. J.; Aukudinov, A.; Albers, R. C.; Eller, M. J. Phys. Rev. B 1995, 52, 2995-3009.
63. Ankudinov, A. L.; Ravel, B.; Rehr, J. J.; Conradson, S. D. Phys. Rev. B 1998, 12, 7565-7576.
64. Rehr, J. J.; Ankudinov, A. L. J. Synchrotron Rad. 2001, 8, 61-65.
65. Colpas, G. J.; Maroney, M. J.; Bagyinka, C.; Kumar, M.; Willis, W. S.; Suib, S. L.; Mascharak, P. K.; Baidya, N. Inorg. Chem. 1991, 30, 920-928.
66. Teo, B. EXAFS; Basic Principles and Data Analysis: Springer-Verlag: Berlin, Germany, 1986.
67. Scott, R. A. Spectroscopy and Magnetism: Physical Methods in Bioinorganic Chemistry; University Science Books: Sausalito. CA, 2000; pp 465-504.
68. Koningsberger, D. C.; Mojet, B. L.; Van Dorssen, G. E.; Ramaker, D. E. Top. Catal. 2000, 10, 143-155.
69. Stöhr, J. Springer series in surface sciences, Vol. 25: NEXAFS Spectroscopy; Springer-Verlag: Berlin, Germany. 1992.
70. Bleijlevens, B. Ph.D. Thesis, University of Amsterdam, 2002.
71. Eidsness, M. K.; Sullivan, R. J.; Scott, R. J. In The bioanorganic chemistry of nickel: Electronic and molecular structure of biological Nickel as studied by X-ray absorption spectroscopy; Lancaster, J. R., Ed.; VCH Publisher: New York, 1988.
72. Gu, W.; Jacquamet, L.; Patil, D. S.; Wang, H.-X.; Evans, D. J.; Smith, M. C.; Millar, M.; Koch, S.; Eichhorn, D. M.; Latimer, M.; Cramer, S. P. J. Inorg. Biochem. 2003, 93, 41-51.
73. Davidson, G.; Choudhury, S. B.; Gu, Z.; Bose, K.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Maroney, M. J. Biochemistry 2000, 39, 7468-7479.
74. Mijovilovich, A.; Meyer-Klaucke, W. J. Synchrotron Rad. 2003, 10, 64-68.
75. Benfatto, M.; Della Longa, S.; Natoli, C. R. J. Synchrotron Rad. 2003, 10, 51-57.
76. Keefe, R. G.; Axley, M. J.; Harabin, A. L. Arch. Biochem. Biophys. 1995, 317, 449-456.
77. Mayhew, S. G. Eur. J. Biochem. 1978, 85, 535-547.
78. Müller, A.; Tscherny, I.; Kappl, R.; Hatchikian, E. C.; Hüttermann, J.; Cammack, R. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 177-194.
79. Lubitz, W.; Brecht, M.; Foerster, S.; Stein, M.; Higuchi, Y.; Buhrke, T.; Friedrich, B. In EPR in the 21st Century: EPR and theoretical investigations of [NiFe] hydrogenase: Insight into the mechanism of biological hydrogen conversion; Kawamori, A.; Yamauchi, J., Ohta, H., Eds.; Elsevier: Amsterdam. Netherland, 2002; pp 437-445.
80. Van der Zwaan, J. W.; Albvacht, S. P. J.; Fontijn, R. D.; Slater, E. C. FEBS Lett. 1985, 179, 271-277.
81. Van der Zwaan, J. W.; Albracht, S. P. J.; Fontijn, R. D.; Mul, P. Eur. J. Biochem. 1987, 169, 377-84.
82. Fan, C.; Teixeira, M.; Moura, J. J. G.; Moura, I.; Huynh, B. H.; Legall, J.; Peck, H. D. J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 20-24.
83. Coremans, J. M.; Van der Zwaan, J. W.; Albvacht, S. P. J. Biochim. Biophys. Acta 1992, 26, 2.
84. Fox, S.; Wang, Y.; Silver, A.; Millar, M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 3218-3220.
85. Haines, R. I.; McAuley, A. Coord. Chem. Rev. 1981, 39, 77-119.
86. Nag, K. C. Coord. Chem. Rev. 1980, 33, 87-147.
87. Reissmann, S.; Hochleitner, E.; Wang, H.; Paschos, A.; Lottspeich, F.; Glass, R. S.; Böck, A. Science 2003, 299, 1067-1070.
88. Wang, H.; Ralston, C. Y.; Patil, D. S.; Jones, R. M.; Gu, W.; Verhagen, M.; Adams, M.; Ge, P.; Riordan, C.; Marganian, C. A.; Mascharak, P. K.; Kovacs, J.; Miller, C. G.; Collins, C. J.; Brooker, S.; Croucher, P. D.; Wang, K.; Stiefel, E. I.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10544-10552.
89. Wang, H.; Patil, D. S.; Gu, W.; Jacquamet, L.; Friedrich, S.; Funk, T.; Cramer, S. P. J. Electron Spectrosc. Relat. Phenom. 2001, 114-116, 855-863.
90. Wang, H.; Patil, D. S.; Ralston, C. Y.; Bryant, C.; Cramer, S. P. J. Electron Spectrosc. Relat. Phenom. 2001, 114-116, 865-871.
91. Fan, H.-J.; Hall, M. B. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 394-395.
92. Van Elp, J.; Peng, G.; Searle, B. G.; Mitra-Kirtley, S.; Huang, Y. H.; Johnson, M. K.; Zhou, Z. H.; Adams, M. W.; Maroney, M. J.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 1918-1923.
93. Ralston, C. Y.; Wang, H.; Ragsdale, S. W.; Kumar, M.; Spangler, N. J.; Ludden, P. W.; Gu, W.; Jones, R. M.; Paul, D. S.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10553-10560.
94. Van der Laan, G.; Thole, B. T.; Sawatzky, G. A. Phys. Rev. B 1988, 37, 6587-6589.
95. Teixeira, M.; Fauque, G.; Moura, I.; Lespinat, P. A.; Berlier, Y.; Prickril, B.; Peck, H. D. J.; Xavier, A. V.; Le Gall, J.; Moura, J. J. Eur. J. Biochem. 1987, 167, 47-58.
96. Wang, C. P.; Franco, R.; Moura, J. J.; Moura, I.; Day, E. P. J. Biol. Chem. 1992, 267, 7378-7380.
97. Roberts, L. M.; Lindahl, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 2565-2572.
98. Léger, C.; Jones, A. K.; Roseboom, W.; Albracht, S. P. J.; Armstrong, F. A. Biochemistry 2002, 41, 15736-15746.
99. Carepo, M.; Tierney, D. L.; Brondino, C. D.; Yang, T. C.; Pamplona, A.; Telser, J.; Moura, I.; Moura, J. J.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 281-286.
100. Stadler, C.; DeLacey, A. L.; Montet, Y.; Volbeda, A.; Fontecilla-Camps, J. C.; Conesa, J. C.; Fernandez, V. M. Inorg. Chem. 2002, 41, 4424-4434.
101. Higuchi, Y.; Ogata, H.; Miki, K.; Yasuoka, N.; Yagi, T. Struct. Fold. Des. 1999, 7, 549-556.
102. Magalon, A.; Bock, A. J. Biol, Chem. 2000, 275, 21114-21120.
103. Axley, M. J.; Keefe, R. G.; Falk, M. C.; Harabin, A. L. Biofactors 1995-96, 5, 87-92.
104. Matias, P. M.; Soares, C. M.; Saraiva, L. M.; Coelho, R.; Morais, J.; Legall, J.; Carrondo, M. A. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 63-81.
105. Meinke, C.; Sole, V. A.; Pospisil, P.; Dau, H. Biochemistry 2000, 39, 7033-7040.
106. Bernhard, M.; Schwanz, E.; Rietdorf, J.; Friedrich, B. J. Bacteriol. 1996, 178, 4522-4529.
107. Oh, J.-I.; Bowien, B. J. Biol. Chem. 1998, 273, 26349-26360.
108. Yabuuchi, E.; Kosako, Y.; Yano, I.; Hotta, H.; Nishiuchi, Y. Microbiol. Immunol. 1995, 39, 897-904.
109. Wilde, E. Arch. Microbiol. 1962, 43, 157-185.
110. Davis, D. H.; Doudoroff, M.; Stanier, R. Y.; Mandel, M. Int. J. Syst. Bacteriol. 1969, 19, 375-390.
111. Vaneechoutte, M.; Kampfer, P.; De Baere, T.; Falsen, E.; Verschraegen, G. Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2004, 54, 317-327.
112. Bleijlevens, B.; Buhrke, T.; van der Linden, E.; Friedrich, B.; Albracht, S. P. J. J. Biol. Chem. 2004. Epub ahead of print.
113. Claiborne, A.; Yeh, J. I.; Mallett, T. C.; Luba, J.; Crane, E. J.; Charrier, V.; Parsonage, D. Biochemistry 1999, 38, 15407-15416.
114. Nagashima, S.; Nakasako, M.; Dohmae, N.; Tsujimura, M.; Takio, K.; Odaka, M.; Yohda, M.; Kamiya, N.; Endo, I. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 347-351.
115. Utkin, I. B.; Petrov, R. R.; Egorov A. M.; Popov, V. O.; Berezin, I. V. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1987, 142, 297-301.