The role of insulin resistance and hyperinsulinemia in cancer causation

Current Medicinal Chemistry: Immunology, Endocrine and Metabolic Agents

Volumn 5, Issue 1, 2005, Pages 53-60

  Giovannucci, Edward ^a,b  

^a HARVARD SCHOOL OF PUBLIC HEALTH   (United States)

^b BRIGHAM AND WOMEN S HOSPITAL   (United States)

Author keywords

Cancer; Diabetes; Epidemiology; Exercise; Insulin; Obesity

Indexed keywords

ANTIHYPERTENSIVE AGENT; C PEPTIDE; ESTROGEN; FRUCTOSE; GLUCOSE; HEMOGLOBIN A1C; HIGH DENSITY LIPOPROTEIN CHOLESTEROL; INSULIN; LINOLEIC ACID; LOW DENSITY LIPOPROTEIN; MAGNESIUM; OMEGA 3 FATTY ACID; PROINSULIN; SATURATED FATTY ACID; SOMATOMEDIN BINDING PROTEIN 2; SOMATOMEDIN BINDING PROTEIN 3; SOMATOMEDIN C; SUCROSE; TRANS FATTY ACID; TRIACYLGLYCEROL; VERY LOW DENSITY LIPOPROTEIN;

ADENOCARCINOMA; ANTHROPOMETRY; BLOOD CLOTTING; BODY MASS; BREAST CANCER; CANCER RISK; CARCINOMA IN SITU; CHOLESTEROL BLOOD LEVEL; COLON CANCER; COLON CARCINOGENESIS; COLORECTAL ADENOMA; DIET RESTRICTION; DIET SUPPLEMENTATION; DISEASE ASSOCIATION; DYSLIPIDEMIA; ENDOMETRIUM CANCER; EPIDEMIOLOGICAL DATA; FIBRINOLYSIS; GLUCOSE BLOOD LEVEL; HUMAN; HYPERGLYCEMIA; HYPERINSULINEMIA; HYPERTENSION; HYPERTRIGLYCERIDEMIA; IMMOBILIZATION; INFLAMMATION; INSULIN BLOOD LEVEL; INSULIN RESISTANCE; INSULIN SENSITIVITY; KIDNEY CANCER; LYMPHOCYTE DEPLETION; METABOLIC DISORDER; METABOLIC SYNDROME X; NON INSULIN DEPENDENT DIABETES MELLITUS; OBESITY; PANCREAS CANCER; PHYSICAL ACTIVITY; PROTEIN BLOOD LEVEL; REVIEW; RISK FACTOR; TRIACYLGLYCEROL BLOOD LEVEL; UTERUS CANCER;

EID: 13844254534     PISSN: 15680134     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.2174/1568013053005517     Document Type: Review

References (117)

1. Sakkinen, P.A.; Wahl, P.; Cushman, M.; Lewis, M.R.; Tracy, R.P. Am. J. Epidemiol., 2000, 152, 897.
2. Reilly, M.P.; Rader, D.J. Circulation, 2003, 108, 1546.
3. Meigs, J.B.; D'Agostino, R.B.; Wilson, P.W.; Cupples, L.A.; Nathan, D.M.; Singer, D.E. Diabetes, 1997, 46, 1594.
4. Hanley, A.J.; Karter, A.J.; Festa, A.; D'Agostino, R.J.; Wagenknecht, L.E.; Savage, P.; Tracy, R.P.; Saad, M.F.; Haffner, S. Diabetes, 2002, 51, 2642.
5. Strazullo, P.; Barba, G.; Cappuccio, F.P.; Siani, A.; Trevisan, M.; Farinaro, E.; Pagano, E.; Barbato, A.; Iacone, R.; Galletti, F. J. Hypertens., 2001, 19, 2157.
6. Giovannucci, E. Cancer Causes Control, 1995, 6 164.
7. Gerber, M.; Corpet, D. Eur. J. Cancer Prev., 1999 8, 77.
8. McKeown-Eyssen, G. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 1994, 3, 687.
9. Kaaks, R. Cancer Causes Control., 1996, 7, 605.
10. Hursting, S.D.; Lavigne, J.A.; Berrigan, D.; Perkins, S.N.; Barrett, J.C. Annu. Rev. Med., 2003, 54, 131.
11. Pollak, M. Eur. J. Cancer, 2000, 36, 1224.
12. Bruce, W.R.; Wolever, T.M.; Giacca, A. Nutr. Cancer, 2000, 37, 19.
13. Wilson, E.B.; Maher, H.C. Am. J. Cancer, 1932, 16, 227.
14. Bell, E.T. Am. J. Pathol., 1957, 33, 499.
15. Ragozzino, M.; Melton, J.M. III; Chu, C.P.; Palumbo, P.J. J. Chronic Dis., 1982, 35, 13.
16. O'Mara, B.A.; Byers, T.; Schoenfeld, E. J. Chronic Dis. 1985, 38, 435.
17. Williams, J.C.; Walsh, D.A.; Jackson, J.F. Cancer, 1984, 54, 3070.
18. Kessler, I.I. J. Natl. Cancer Inst., 1970, 44 673.
19. Adami, H.-O.; McLaughlin, J.; Ekbom, A.; Berne, C.; Silverman, D.; Hacker, D.; Persson, I. Cancer Causes Control, 1991, 2, 307.
20. Friedenreich, C.M. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 2001, 10, 287.
21. La Vecchia, C.; D'Avanzo, B.; Negri, E.; Franceschi, S. Eur. J. Cancer, 1991, 27, 582.
22. Le Marchand, L.; Wilkens, L.R.; Kolonel, L.N.; Hankin, J.H.; Lyu, L.-C. Cancer Res., 1997, 57, 4787.
23. Kono, S.; Honjo, S.; Todoroki, I.; Nishiwaki, M.; Hamada, H.; Nishikawa, H.; Koga, H.; Ogawa, S.; Nakagawa, K. Cancer Causes Control 1998, 9, 441.
24. Will, J.C.; Galuska, D.A.; Vinicor, F.; Calle, E.E. Am. J. Epidemiol., 1998, 147, 816.
25. Hu, F.B.; Manson, J.E.; Liu, S.; Hunter, D.; Colditz, G.A.; Michels, K.B.; Speizer, F.E.; Giovannucci, E. J. Natl. Cancer Inst. 1999, 91, 542.
26. Saydah, S.H.; Platz, E.A.; Rifai, N.; Pollak, M.N.; Brancati, F.L.; Helzlsouer, K.J. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 2003 12, 412.
27. Schoen, R.E.; Tangen, C.M.; Kuller, L.H.; Burke, G.L.; Cushman, M.; Tracy, R.P.; Dobs, A.; Savage, P.J. J. Natl. Cancer Inst. 1999, 91, 1147.
28. Giovannucci, E.; Ascherio, A.; Rimm, E.B.; Colditz, G.A.; Stampfer, M.J.; Willett, W.C. Ann. Intern. Med., 1995, 122 327.
29. Bostick, R.M.; Potter, J.D.; Kushi, L.H.; Sellers, T.A.; Steinmetz, K.A.; McKenzie, D.R.; Gapstur, S.M.; Folsom, A.R. Cancer Causes Control, 1994, 5, 38.
30. Martinez, M.E.; Giovannucci, E.; Spiegelman, D.; Stampfer, M.J.; Hunter, D.J.; Speizer, F.E.; Willett, W.C.; Colditz, G.A. Am. J. Epidemiol., 1996, 143, S73.
31. Russo, A.; Franceschi, S.; La Vecchia, C.; Dal Maso, L.; Montella, M.; Conti, E.; Giacosa, A.; Falcini, F.; Negri, E. Int. J. Cancer, 1998, 78, 161.
32. Giovannucci, E.; Colditz, G.A.; Stampfer, M.J.; Willett, W.C. Cancer Causes Control, 1996, 7, 253.
33. Shinchi, K.; Kono, S.; Honjo, S.; Todoroki, I.; Sakurai, Y.; Imanishi, K.; Nishikawa, H.; Ogawa, S.; Katsurada, M.; Hirohata, T. Japan J. Cancer Res., 1994, 85, 479.
34. Smith, S.R.; Lovejoy, J.C.; Greenway, F.; Ryan, D.; deJonge, L.; de la Bretonne, J.; Volafova, J.; Bray, G.A. Metabolism, 2001, 50, 4250435.
35. Nieves, D.J.; Cnop, M.; Retzlaff, B.; Walden, C.E.; Brunzell, J.D.; Knopp, R.H.; Kahn, S.E. Diabetes, 2003, 52, 172.
36. Rimm, E.B.; Stampfer, M.J.; Giovannucci, E.; Ascherio, A.; Spiegelman, D.; Colditz, G.A.; Willett, W.C. Am. J. Epidemiol., 1995, 141, 1117.
37. Topping, D.L.; Mayes, P.A. Biochem. J., 1972, 126, 295.
38. Tobey, T.A.; Greenfield, M.; Kraemer, F.; Reaven, G.M. Metabolism., 1981, 30, 165.
39. Lemieux, I.; Pascot, A.; Couillard, C.; Lamarche, B.; Tchernof, A.; Almeras, N.; Bergeron, J.; Gaudet, D.; Tremblay, G.; Prud'homme, D.; Nadeau, A.; Despres, J.P. Circulation, 2000, 102, 179.
40. Bayerdorffer, E.; Mannes, G.A.; Richter, W.O.; Ochsenkuhn, T.; Seeholzer, G.; Kopke, W.; Wiebecke, B.; Paumgartner, G. Ann. Intern. Med., 1993, 118, 481.
41. Yamada, K.; Araki, S.; Tamura, M.; Sakai, I.; Takahashi, Y.; Kashihara, H.; Kono, S. Int. J. Epidemiol., 1998, 27, 794.
42. Park, S.K.; Joo, J.S.; Kim, D.H.; Kim, Y.E.; Kang, D.; Yoo, K.Y. J. Korean Med. Sci., 2000, 15, 690.
43. Bird, C.L.; Ingles, S.A.; Frankl, H.D.; Lee, E.R.; Longnecker, M.P.; Haile, R.W. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 1996, 5, 607.
44. Manus, B.; Adang, R.P.; Ambergen, A.W.; Bragelmann, R.; Armbrecht, U.; Stockbrugger, R.W. Eur. J. Cancer Prev., 1997, 6, 38.
45. Trevisan, M.; Liu, J.; Muti, P.; Misciagna, G.; Menotti, A.; Fucci, F. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 2001, 10, 937.
46. Colangelo, L.A.; Gapstur, S.M.; Gann, P.H.; Dyer, A.R.; Liu, K. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 2002, 11, 385.
47. Nilsen, T.I.; Vatten, L.J. Br. J. Cancer, 2001, 84, 417.
48. Saydah, S.H.; Loria, C.M.; Eberhardt, M.S.; Brancati, F.L. Am. J. Epidemiol., 2003, 157, 1092.
49. Platz, E.A.; Hankinson, S.E.; Rifai, N.; Colditz, G.A.; Speizer, F.E.; Giovannucci, E. Cancer Causes Control, 1999, 10, 379.
50. Teramukai, S.; Rohan, T.; Lee, K.Y.; Eguchi, H.; Oda, T.; Kono, S. Jpn. J. Cancer Res., 2002, 93, 1187.
51. Nishii, T.; Kono, S.; Abe, H.; Eguchi, H.; Shimazaki, K.; Hatano, B.; Hamada, H. Jpn. J. Cancer Res., 2001, 92, 836.
52. Bonser, A.M.; Garcia-Webb, P. Crit. Rev. Clin. Lab. Sci. 1984, 19, 297.
53. Kaaks, R.; Toniolo, P.; Akhmedkhanov, A.; Lukanova, A.; Biessy, C.; Dechaud, H.; Rinaldi, S.; Zeleniuch-Jacquotte, A.; Shore, R.E.; Riboli, E. J. Natl. Cancer Inst., 2000, 92, 1592.
54. Palmqvist, R.; Stattin, P.; Rinaldi, S.; Biessey, C.; Stenling, R.; Riboli, E.; Hallmans, G.; Kaaks, R. Int. J. Cancer, 2003, 107, 89.
55. Ma, J.; Giovannucci, E.; Pollak, M.; Leavitt, A.; Tao, Y.; Gaziano, J.M.; Stampfer, M. J. Natl. Cancer Inst., 2004, 96, 546.
56. DeFronzo, R.A.; Bonadonna, R.C.; Ferrannini, E. Diabetes Care, 1992, 15, 318.
57. Ma, J.; Pollak, M.N.; Giovannucci, E.; Chan, J.M.; Tao, T.; Hennekens, C.H.; Stampfer, M.J. J. Natl. Cancer Inst., 1999, 91, 620.
58. Manousos, O.; Souglakos, J.; Bosetti, C.; Tzonou, A.; Chatzidakis, V.; Trichopoulos, D.; Adami, H.O.; Mantzoros, C. Int. J. Cancer, 1999, 83, 15.
59. Giovannucci, E.; Pollak, M.N.; Platz, E.A.; Willett, W.C.; Stampfer, M.J.; Majeed, N.; Colditz, G.A.; Speizer, F.E.; Hankinson, S.E. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 2000, 9, 345.
60. Renehan, A.G.; Painter, J.E.; Atkin, W.S.; Potten, C.S.; Shalet, S.M.; O'Dwyer, S.T. Br. J. Surg., 2001, 88, 107.
61. Probst-Hensch, N.M.; Yuan, J.M.; Stanczyk, F.Z.; Gao, Y.T.; Ross, R.K.; Yu, M.C. Br. J. Cancer, 2001, 85, 1695.
62. Palmqvist, R.; Hallmans, G.; Rinaldi, S.; Biessey, C.; Stenling, R.; Riboli, E.; Kaaks, R. Gut, 2002, 642.
63. Orme, S.M.; McNally, R.J.; Cartwrigh, R.A.; Belchetz, P.E. J. Clin. Edocrinol. Metab., 1998, 83, 2730.
64. Baris, D.; Gridley, G.; Ron, E.; Weiderpass, E.; Mellemkjaer, L.; Ekbom, A.; Olsen, J.H.; Baron, J.A.; Fraumeni, J.F.J. Cancer Causes Control., 2002, 13, 395.
65. Jones, J.; Clemmons, D. Endocr. Rev., 1995, 16 3.
66. Underwood, L.E.; Thissen, J.P.; Lemozy, S.; Ketelslegers, J.M.; Clemmons, D.R. Horm Res., 1994, 42, 145.
67. Smith, W.J.; Underwood, L.E.; Clemmons, D.R. J. Clin. Edocrinol. Metab., 1995, 80, 443.
68. Argente, J.; Caballo, N.; Barrios, V.; Munoz, M.T.; Pozo, J.; Chowen, J.A.; Hernandez, M. Horm. Res., 1997, 48, 16.
69. Counts, D.R.; Gwirtsman, H.; Carlsson, L.M.; Lesem, M.; Cutler, G.B.J. J. Clin. Edocrinol. Metab., 1992, 75, 762.
70. Strasser-Vogel, B.; Blum, W.F.; Past, R.; Kessler, U.; Hoeflich, A.; Meiler, B.; Kiess, W. J. Clin. Edocrinol. Metab., 1995, 80, 1207.
71. Nam, S.Y.; Lee, E.J.; Kim, K.R.; Cha, B.S.; Song, Y.D.; Lim, S.K.; Lee, H.C.; Huh, K.B. Int. J. Obes. Relat. Metab. Dis., 1997, 21, 355.
72. Katz, L.E.L.; Cohen, P.; Rosenfeld, R. Endocrinologist, 1995, 5, 36.
73. Cohen, P.; Fielder, P.J.; Hasegawa, Y.; Frisch, H.; Giudice, L.C.; Rosenfeld, R.G. Acta Endocrinol., 1991, 124 Suppl. 2, 74.
74. Lee, P.D.; Conover, C.A.; Powell, D.R. Proc. Soc. Exp. Biol. Med., 1993, 204, 4.
75. Ooi, G.T.; Tseng, L.Y.; Tran, M.Q.; Rechler, M.M. Mol. Endocrinol., 1992, 6, 2219.
76. Powell, D.R.; Suwanichkul, A.; Cubbage, M.L.; DePaolis, L.A.; Snuggs, M.B.; Lee, P.D. J. Biol. Chem., 1991, 266, 18868.
77. Cotterill, A.M.; Holly, J.M.; Wass, J.A. Clin. Endocrinol. 1993, 39, 357.
78. Busby, W.H.; Snyder, D.K.; Clemmons, D.R. J. Clin. Endocrinol. Metab., 1988, 67, 1225.
79. Suikkari, A.M.; Sane, T.; Seppala, M.; Yki-Jarvinen, H.; Karonen, S.L.; Koivisto, V.A. J. Clin. Endocrinol. Metab., 1989 68, 141.
80. Batch, J.A.; Baxter, R.C.; Werther, G. J. Clin. Endocrinol. Metab., 1991, 73, 964.
81. Brismar, K.; Gutniak, M.; Povoa, G.; Werner, S.; Hall, K. J. Endocrinol. Invest., 1988, 11, 599.
82. Suikkari, A.M.; Koivisto, V.A.; Rutamen, E.M.; Yki-Jarvinen, H.; Karonen, S.L.; Seppala, M. J. Clin. Endocrinol. Metab., 1988 66, 266.
83. Thissen, J.P.; Ketelslegers, J.M.; Underwood, L.E. Endocrine Rev., 1994, 15, 80.
84. Frystyk, J.; Skjaerbaek, C.; Vestbo, E.; Fisker, S.; Orskov, H. Diabetes Metab. Rev., 1999, 15, 314.
85. Hong, Y.; Pedersen, N.L.; Brismar, K.; Hall, K.; De Faire, U. J. Clin. Endocrinol. Metab., 1996, 81, 1791.
86. Kao, P.C.; Matheny, A.P.; Lang, C.A. J. Clin. Endocrinol. Metab., 1994, 78, 310.
87. Bjorntorp, P. Diabetes Care., 1991, 14, 1132.
88. Kissebah, A.H.; Vydelingum, N.; Murray, R.; Evans, D.J.; Hartz, A.J.; Kalkhoff, R.K.; Adams, P.W. J. Clin. Endocrinol. Metab. 1982, 54, 254.
89. Rivellese, A.A.; De Natale, C.; Lilli, S. Ann. N. Y. Acad. Sci., 2002, 967, 329.
90. Hu, F.B.; van Dam, R.M.; Liu, S. Diabetologia, 2001 44, 805.
91. Daly, M.E.; Vale, C.; Walker, M.; Alberti, K.; Mathers, J.C. Am. J. Clin. Nutr., 1997, 66, 1072.
92. Thresher, J.S.; Podolin, D.A.; Wei, Y.; Mazzeo, R.S.; Pagliassotti, M.J. Am. J. Phys., 2000, 279, R1334.
93. Manolio, T.A.; Savage, P.J.; Burke, G.L.; Hilner, J.E.; Liu, K.; Orchard, T.J.; Sidney, S.; Oberman, A. J. Clin. Epidemiol., 1991, 44, 571.
94. Daly, M.E.; Vale, C.; Walker, M.; Littlefield, A.; Alberti, K.G.; Mathers, J.C. Am. J. Clin. Nutr., 1998, 67, 1186.
95. Rodriguez-Moran, M.; Guerrero-Romero, F. Diabetes Care, 2003, 26, 1147.
96. Barbagallo, M.; Dominguez, L.J.; Galioto, A.; Ferlisi, A.; Cani, C.; Malfa, L.; Pineo, A.; Busardo, A.; Paolisso, G. Mol. Aspects Med., 2003, 24, 39.
97. Liese, A.D.; Roach, A.K.; Sparks, K.C.; Marquart, L.; D'Agostino, R.B.J.; Mayer-Davis, E.J. Am. J. Clin. Nutr., 2003 78, 965.
98. Trout, D.L.; Behall, K.M.; Osilesi, O. Am. J. Clin. Nutr. 1993, 58, 873.
99. Wolever, T.M.S.; Jenkins, D.J.; Jenkins, A.L.; Josse, R.G. Am. J. Clin. Nutr., 1991, 54, 846.
100. Giovannucci, E. J. Nutr., 2001, 131, 3109S.
101. Slattery, M.L.; Boucher, K.M.; Caan, B.J.; Potter, J.D.; Ma, K.N. Am. J. Epidemiol., 1998, 148, 4.
102. Fung, T.T.; Rimm, E.B.; Spiegelman, D.; Rifai, N.; Tofler, G.H.; Willett, W.C.; Hu, F.B. Am. J. Clin. Nutr., 2001, 73 61.
103. Fung, T.; Hu, F.B.; Fuchs, C.S.; Giovannucci, E.; Hunter, D.J.; Stampfer, M.J.; Colditz, G.A.; Willett, W.C. Arch. Intern. Med. 2003, 163, 309.
104. Vainio, H.; Kaaks, R.; Bianchini, F. Eur. J. Cancer Prev. 2002, 11 Suppl 2, S94.
105. Connolly, B.S.; Barnett, C.; Vogt, K.N.; Li, T.; Stone, J.; Boyd, N.F. Nutr. Cancer, 2002, 44, 127.
106. Schapira, D.V.; Kumar, N.B.; Lyman, G.H.; Cavanagh, D.; Roberts, W.S.; LaPolla, J. JAMA, 1991, 266, 1808.
107. Nicodemus, K.K.; Sweeney, C.; Folsom, A.R. Int. J. Cancer 2004, 108, 115.
108. Terry, P.D.; Jain, M.; Miller, A.B.; Howe, G.R.; Rohan, T.E. J. Natl. Cancer Inst., 2003, 95, 914.
109. Jonas, C.R.; McCullough, M.L.; Teras, L.R.; Walker-THurmond, K.A.; Thun, M.J.; Calle, E.E. Cancer Epidemiol. Biomarkers Prev., 2003, 12, 573.
110. Hankinson, S.E.; Willett, W.C.; Colditz, G.A.; Hunter, D.J.; Michaud, D.S.; Deroo, B.; Rosner, B.; Speizer, F.E.; Pollak, M. Lancet 1998, 351, 1393.
111. Kaaks, R.; Lundin, E.; Rinaldi, S.; Manjer, J.; Biessy, C.; Soderberg, S.; Lenner, P.; Janzon, L.; Riboli, E.; Berglund, G.; Hallmans, G. Cancer Causes Control, 2002, 13, 307.
112. Huang, Z.; Hankinson, S.E.; Colditz, G.A.; Stampfer, M.J.; Hunter, D.J.; Manson, J.E.; Hennekens, C.H.; Rosner, B.; Speizer, F.E.; Willett, W.C. JAMA, 1997, 278, 1407.
113. Huang, Z.; Willett, W.C.; Colditz, G.; Hunter, D.J.; Manson, J.; Rosner, B.A.; Speizer, F.E.; Hankinson, S.E. Am. J. Epidemiol., 1999, 150, 1316.
114. Michaud, D.S.; Giovannucci, E.; Willett, W.C.; Colditz, G.A.; Stampfer, M.J.; Fuchs, C.S. JAMA, 2001, 286, 921.
115. Michaud, D.S.; Liu, S.; Giovannucci, E.; Willett, W.C.; Colditz, G.A.; Fuchs, C.S. J. Natl. Cancer Inst., 2002, 94 1293.
116. Ghadirian, P.; Lynch, H.T.; Krewski, D. Cancer Detect. Prev., 2003, 27, 87.
117. McLaughlin, J.K.; Lipworth, L. Semin Oncol., 2000 27, 115.