Protein-ligand (un)binding kinetics as a new paradigm for drug discovery at the crossroad between experiments and modelling

MedChemComm

Volumn 8, Issue 3, 2017, Pages 534-550

  Bernetti, M ^a,b   Cavalli, A ^a,b   Mollica, L ^b  

^a UNIVERSITY OF BOLOGNA   (Italy)

^b ISTITUTO ITALIANO DI TECNOLOGIA   (Italy)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING AFFINITY; BINDING KINETICS; BINDING SITE; COMPLEX FORMATION; EC50; ENTHALPY; ENTROPY; HUMAN; IC50; LIGAND BINDING; NONHUMAN; PREDICTION; PROTEIN BINDING; REVIEW; TEMPERATURE SENSITIVITY; THERMODYNAMICS;

EID: 85016149075     PISSN: 20402503     EISSN: 20402511     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c6md00581k     Document Type: Review

References (151)

1. R. Perozzo G. Folkers L. Scapozza J. Recept. Signal Transduction 2004 24 1-52
2. J. B. Chaires Annu. Rev. Biophys. 2008 37 135-151
3. J. N. Langley J. Physiol. 1905 33 374-413
4. R. A. Copeland D. L. Pompliano T. D. Meek Nat. Rev. Drug Discovery 2006 5 730-739
5. A. C. Pan D. W. Borhani R. O. Dror D. E. Shaw Drug Discovery Today 2013 18 667-673
6. D. C. Swinney Curr. Opin. Drug Discovery Dev. 2009 12 31-39
7. H. Lu P. J. Tonge Curr. Opin. Chem. Biol. 2010 14 467-474
8. S. A. Lipton Nature 2003 428 473
9. S. Ohlson Drug Discovery Today 2008 13 433-439
10. G. Vauquelin S. Bostoen P. Vanderheyden P. Seeman Naunyn-Schmiedeberg's Arch. Pharmacol. 2012 385 337-372
11. W. Keighley Drug Discovery World Summer 2011 12 39-45
12. P. Bongrand Rep. Prog. Phys. 1999 62 921
13. Y.-H. Xie Y. Tao S.-Q. Liu J. Biomol. Struct. Dyn. 2013 31 98-100
14. M. Held P. Metzner J. H. Prinz F. Noé Biophys. J. 2011 100 701-710
15. S. Arrhenius Z. Phys. Chem. 1889 4 96-116
16. D. G. Truhlar B. C. Garrett S. J. Klippenstein J. Phys. Chem. 1996 100 12771-12800
17. K. J. Laidler, Theories of Chemical Reaction Rates, McGraw-Hill, 1969
18. C. F. Shuman L. Vrang U. H. Danielson J. Med. Chem. 2004 47 5953-5961
19. K. Andersson M. D. Hämäläinen J. Chemom. 2006 20 370-375
20. R. A. Copeland Future Med. Chem. 2011 3 1491-1501
21. N. Smolin A. Oleinikova I. Brovchenko A. Geiger R. Winter J. Phys. Chem. B 2005 109 10995-11005
22. X. Du Y. Li Y.-L. Xia S.-M. Ai J. Liang P. Sang X.-L. Ji S.-Q. Liu Int. J. Mol. Sci. 2016 17 144
23. R. Buonfiglio M. Recanatini M. Masetti ChemMedChem 2015 10 1141-1148
24. C.-E. Chang M. K. Gilson J. Am. Chem. Soc. 2004 126 13156-13164
25. P. T. Corbett L. H. Tong J. K. M. Sanders S. Otto J. Am. Chem. Soc. 2005 127 8902-8903
26. H. R. Bosshard News Physiol. Sci. 2001 16 171-173
27. H. Frauenfelder S. G. Sligar P. G. Wolynes Science 1991 254 1598-1603
28. D. W. Miller K. A. Dill Protein Sci. 1997 6 2166-2179
29. J. D. Bryngelson J. N. Onuchic N. D. Socci P. G. Wolynes Proteins: Struct., Funct., Genet. 1995 21 167-195
30. K. Henzler-Wildman D. Kern Nature 2007 450 964-972
31. D. D. Boehr R. Nussinov P. E. Wright Nat. Chem. Biol. 2009 5 789-796
32. R. Nussinov B. Ma C. J. Tsai Biophys. Chem. 2014 186 22-30
33. T. R. Weikl C. Von Deuster Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2009 75 104-110
34. A. Rinken S. Veiksina S. Kopanchuk Pharmacol. Res. 2016 113 Pt B 747-753
35. D. Guo J. M. Hillger A. P. Ijzerman L. H. Heitman Med. Res. Rev. 2014 34 856-892
36. S. Udenfriend L. Gerber N. Nelson Anal. Biochem. 1987 161 494-500
37. J. F. Glickman A. Schmid S. Ferrand Assay Drug Dev. Technol. 2008 6 433-455
38. C. E. Heise S. K. Sullivan P. D. Crowe J. Biomol. Screening 2007 12 235-239
39. B. Costa E. Da Pozzo C. Giacomelli E. Barresi S. Taliani F. Da Settimo C. Martini Sci. Rep. 2016 6 18164
40. H. J. Motulsky L. C. Mahan Mol. Pharmacol. 1984 25 1-9
41. E. Melamed M. Lahav D. Atlas Nature 1976 261 420-422
42. R. Sridharan J. Zuber S. M. Connelly E. Mathew M. E. Dumont Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2014 1838 15-33
43. L. Chen L. Jin N. Zhou Expert Opin. Drug Discovery 2012 7 791-806
44. S. J. Briddon S. J. Hill Trends Pharmacol. Sci. 2007 28 637-645
45. R. Corriden L. E. Kilpatrick B. Kellam S. J. Briddon S. J. Hill FASEB J. 2014 28 4211-4222
46. R. H. Rose S. J. Briddon S. J. Hill Br. J. Pharmacol. 2012 165 1789-1800
47. K. Herrick-Davis E. Grinde A. Cowan J. E. Mazurkiewicz Mol. Pharmacol. 2013 84 630-642
48. J. W. Jones T. A. Greene C. A. Grygon B. J. Doranz M. P. Brown J. Biomol. Screening 2008 13 424-429
49. S. Veiksina S. Kopanchuk A. Rinken Anal. Biochem. 2010 402 32-39
50. K. G. Huwiler T. De Rosier B. Hanson K. W. Vogel Assay Drug Dev. Technol. 2010 8 356-366
51. L. Tõntson S. Kopanchuk A. Rinken Neurochem. Int. 2014 67 32-38
52. O. Nosjean S. Souchaud C. Deniau O. Geneste N. Cauquil J. A. Boutin J. Biomol. Screening 2006 11 949-958
53. W. J. Lambert J. Chromatogr. A 1993 656 469-484
54. E. Grushka J. Phys. Chem. 1972 76 2586-2693
55. A. M. Talbert G. E. Tranter E. Holmes P. L. Francis Anal. Chem. 2002 74 446-452
56. S. G. Patching Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2014 1838 43-55
57. P. A. Van der Merwe, in Protein-Ligand Interactions: Hydrodynamics and Calorimetry, ed. B. C. S. E. Harding, Oxford University Press, 2001, pp. 137-170
58. B. E. Willcox G. F. Gao J. R. Wyer J. E. Ladbury J. I. Bell B. K. Jakobsen P. A. A. van der Merwe Immunity 1999 10 357-365
59. J. A. Maynard N. C. Lindquist J. N. Sutherland A. Lesuffleur A. E. Warrington M. Rodriguez S. H. Oh Biotechnol. J. 2009 4 1542-1558
60. P. L. Kastritis A. M. J. J. Bonvin J. R. Soc., Interface 2013 10 20120835
61. J. Cavanagh, W. J.Fairbrother, A. G.Palmer III, M.Rance and N. J.Skelton, Protein NMR Spectroscopy, Principles and Practice, Elsevier Ltd, 2nd edn, 2007
62. O. Millet P. Bernadó J. Garcia J. Rizo M. Pons FEBS Lett. 2002 516 93-96
63. O. Millet J. P. Loria C. D. Kroenke M. Pons A. G. Palmer J. Am. Chem. Soc. 2000 122 2867-2877
64. J. P. Loria M. Rance A. G. Palmer J. Am. Chem. Soc. 1999 121 2331-2332
65. J. H. Bollmann B. Sakmann J. G. Borst Science 2000 289 953-957
66. E. Katoh J. M. Louis T. Yamazaki A. M. Gronenborn D. A. Torchia R. Ishima Protein Sci. 2003 1376-1385
67. J. Konvalinka H. G. Kräusslich B. Müller Virology 2015 479-480 403-417
68. G. Bodenhausen D. J. Ruben Chem. Phys. Lett. 1980 69 185-189
69. G. A. Morris R. Freeman J. Am. Chem. Soc. 1979 233 760-762
70. C. J. Markin L. Spyracopoulos J. Biomol. NMR 2012 54 355-376
71. A. G. Palmer C. D. Kroenke J. P. Loria Methods Enzymol. 2001 339 204-238
72. S. A. Smith, T. O.Levante, B. H.Meier and R. R.Ernst, Computer Simulations in Magnetic Resonance. An Object-Oriented Programming Approach, 1994, vol. 106
73. L. Zandarashvili A. Esadze C. A. Kemme A. Chattopadhyay D. Nguyen J. Iwahara J. Phys. Chem. Lett. 2016 7 820-824
74. A. Dallmann M. Sattler Curr. Protoc. Nucleic Acid Chem. 2014 2014 7.22.1-7.22.19
75. K. M. Anderson A. Esadze M. Manoharan R. Brüschweiler D. G. Gorenstein J. Iwahara J. Am. Chem. Soc. 2013 135 3613-3619
76. F. Lohr S. G. Mayhew H. Ruterjans J. Am. Chem. Soc. 2000 122 9289-9295
77. L. Zandarashvili D. Nguyen K. M. Anderson M. A. White D. G. Gorenstein J. Iwahara Biophys. J. 2015 109 1026-1037
78. A. T. Tuukkanen D. I. Svergun FEBS J. 2014 281 1974-1987
79. J. Blobel P. Bernad D. I. Svergun R. Tauler M. Pons J. Am. Chem. Soc. 2009 131 4378-4386
80. M. Cammarata M. Levantino F. Schotte P. A. Anfinrud F. Ewald J. Choi A. Cupane M. Wulff H. Ihee Nat. Methods 2008 5 881-886
81. M. Levantino B. A. Yorke D. C. F. Monteiro M. Cammarata A. R. Pearson Curr. Opin. Struct. Biol. 2015 35 41-48
82. H. N. Chapman P. Fromme A. Barty T. A. White R. A. Kirian A. Aquila M. S. Hunter J. Schulz D. P. DePonte U. Weierstall R. B. Doak F. R. N. C. Maia A. V. Martin I. Schlichting L. Lomb N. Coppola R. L. Shoeman S. W. Epp R. Hartmann D. Rolles A. Rudenko L. Foucar N. Kimmel G. Weidenspointner P. Holl M. Liang M. Barthelmess C. Caleman S. Boutet M. J. Bogan J. Krzywinski C. Bostedt S. Bajt L. Gumprecht B. Rudek B. Erk C. Schmidt A. Hömke C. Reich D. Pietschner L. Strüder G. Hauser H. Gorke J. Ullrich S. Herrmann G. Schaller F. Schopper H. Soltau K.-U. Kühnel M. Messerschmidt J. D. Bozek S. P. Hau-Riege M. Frank C. Y. Hampton R. G. Sierra D. Starodub G. J. Williams J. Hajdu N. Timneanu M. M. Seibert J. Andreasson A. Rocker O. Jönsson M. Svenda S. Stern K. Nass R. Andritschke C.-D. Schröter F. Krasniqi M. Bott K. E. Schmidt X. Wang I. Grotjohann J. M. Holton T. R. M. Barends R. Neutze S. Marchesini R. Fromme S. Schorb D. Rupp M. Adolph T. Gorkhover I. Andersson H. Hirsemann G. Potdevin H. Graafsma B. Nilsson J. C. H. Spence Nature 2011 470 73-77
83. I. Schlichting IUCrJ 2015 2 246-255
84. H. S. Cho N. Dashdorj F. Schotte T. Graber R. Henning P. Anfinrud Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 7281-7286
85. D. Huang A. Caflisch PLoS Comput. Biol. 2011 7 e1002002
86. R. O. Dror A. C. Pan D. H. Arlow D. W. Borhani P. Maragakis Y. Shan Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011 108 13118-13123
87. D. Shukla C. X. Hernández J. K. Weber V. S. Pande Acc. Chem. Res. 2015 48 414-422
88. G. Bottegoni W. Rocchia A. Cavalli Methods Mol. Biol. 2012 819 169-186
89. G. Bottegoni A. Cavalli M. Recanatini J. Chem. Inf. Model. 2006 46 852-862
90. P. S. Shenkin D. Q. Mcdonald J. Comput. Chem. 1994 15 899-916
91. Y. Li J. Chem. Inf. Model. 2006 46 1742-1750
92. B. Keller X. Daura W. F. Van Gunsteren J. Chem. Phys. 2010 132 074110
93. F. Noé I. Horenko C. Schütte J. C. Smith J. Chem. Phys. 2007 126 155102
94. F. Haack K. Fackeldey S. Röblitz O. Scharkoi M. Weber B. Schmidt J. Chem. Phys. 2013 139 194110
95. J. Shao S. W. Tanner N. Thompson T. E. Cheatham J. Chem. Theory Comput. 2007 3 2312-2334
96. R. T. McGibbon V. S. Pande J. Chem. Theory Comput. 2013 9 2900-2906
97. R. D. Malmstrom C. T. Lee A. T. Van Wart R. E. Amaro J. Chem. Theory Comput. 2014 10 2648-2657
98. I. Buch T. Giorgino G. De Fabritiis Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011 108 10184-10189
99. P. Bisignano S. Doerr M. J. Harvey A. D. Favia A. Cavalli G. De Fabritiis J. Chem. Inf. Model. 2014 54 362-366
100. D. Silva G. R. Bowman A. Sosa-peinado X. Huang PLoS Comput. Biol. 2011 7 e1002054
101. S. Gu D. A. Silva L. Meng A. Yue X. Huang PLoS Comput. Biol. 2014 10 e1003767
102. N. Plattner F. Noé Nat. Commun. 2015 6 7653
103. S. Decherchi A. Berteotti G. Bottegoni W. Rocchia A. Cavalli Nat. Commun. 2015 2 1-10
104. F. Cérou A. Guyader T. Lelièvre D. Pommier J. Chem. Phys. 2011 134 054108
105. I. Teo C. G. Mayne K. Schulten T. Lelièvre J. Chem. Theory Comput. 2016 12 2983-2989
106. F. Pietrucci F. Marinelli J. Am. Chem. Soc. 2009 131 11811-11818
107. V. Limongelli M. Bonomi L. Marinelli F. L. Gervasio A. Cavalli E. Novellino M. Parrinello Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 5411-5416
108. P. Tiwary V. Limongelli M. Salvalaglio M. Parrinello Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015 112 E386-E391
109. M. Salvalaglio P. Tiwary M. Parrinello J. Chem. Theory Comput. 2014 10 1420-1425
110. P. Tiwary M. Parrinello Phys. Rev. Lett. 2013 111 1-5
111. S. Izrailev, S.Stepaniants, B.Isralewitz, D.Kosztin, H.Lu, F.Molnar, W.Wriggers and K.Schulten, Comput. Mol. Dyn. Challenges, Methods, Ideas SE-2, 1999, vol. 4, pp. 39-65
112. A. M. Capelli G. Costantino J. Chem. Inf. Model. 2014 54 3124-3136
113. G. M. Torrie J. P. Valleau J. Comput. Phys. 1977 23 187-199
114. H. J. Li C. T. Lai P. Pan W. Yu N. Liu G. R. Bommineni M. Garcia-Diaz C. Simmerling P. J. Tonge ACS Chem. Biol. 2014 9 986-993
115. S. Kumar J. M. Rosenberg D. Bouzida R. H. Swendsen P. A. Kollman J. Comput. Chem. 1992 13 1011-1021
116. C. Bergonzo A. J. Campbell R. C. Walker C. Simmerling Int. J. Quantum Chem. 2009 109 3781-3790
117. L. Maragliano E. Vanden-Eijnden Chem. Phys. Lett. 2006 426 168-175
118. D. Guo A. C. Pan R. O. Dror T. Mocking R. Liu L. Heitman D. E. Shaw A. P. Ijzerman Mol. Pharmacol. 2016 89 485-491
119. Y. Niu S. Li D. Pan H. Liu X. Yao Phys. Chem. Chem. Phys. 2016 18 5622-5629
120. L. Mollica S. Decherchi S. R. Zia R. Gaspari A. Cavalli W. Rocchia Sci. Rep. 2015 5 11539
121. A. E. Mark W. F. van Gunsteren H. J. C. Berendsen J. Chem. Phys. 1991 94 3808
122. W. Sinko Y. Miao C. A. F. De Oliveira J. A. McCammon J. Phys. Chem. B 2013 117 12759-12768
123. H. Tsujishitaj I. Moriguchi S. Hirono J. Phys. Chem. 1993 97 4416-4420
124. B. Efron Ann. Stat. 1979 7 1-26
125. A. T. MacIas D. S. Williamson N. Allen J. Borgognoni A. Clay Z. Daniels P. Dokurno M. J. Drysdale G. L. Francis C. J. Graham R. Howes N. Matassova J. B. Murray R. Parsons T. Shaw A. E. Surgenor L. Terry Y. Wang M. Wood A. J. Massey J. Med. Chem. 2011 54 4034-4041
126. M. Congreve S. P. Andrews A. S. Doré K. Hollenstein E. Hurrell C. J. Langmead J. S. Mason I. W. Ng B. Tehan A. Zhukov M. Weir F. H. Marshall J. Med. Chem. 2012 55 1898-1903
127. P. Schmidtke F. Javier Luque J. B. Murray X. Barril J. Am. Chem. Soc. 2011 133 18903-18910
128. L. Mollica I. Theret M. Antoine F. Perron-Sierra Y. Charton J. M. Fourquez M. Wierzbicki J. A. Boutin G. Ferry S. Decherchi G. Bottegoni P. Ducrot A. Cavalli J. Med. Chem. 2016 59 7167-7176
129. K. Kamata M. Mitsuya T. Nishimura J. I. Eiki Y. Nagata Structure 2004 12 429-438
130. P. Zimmet K. G. M. M. Alberti J. Shaw Nature 2001 414 782-787
131. R. A. Copeland Expert Opin. Drug Discovery 2010 5 305-310
132. J. Arrowsmith Nat. Rev. Drug Discovery 2011 10 328-329
133. D. Cook D. Brown R. Alexander R. March P. Morgan G. Satterthwaite M. N. Pangalos Nat. Rev. Drug Discovery 2014 13 419-431
134. P. Morgan P. H. Van Der Graaf J. Arrowsmith D. E. Feltner K. S. Drummond C. D. Wegner S. D. A. Street Drug Discovery Today 2012 17 419-424
135. G. K. Walkup Z. You P. L. Ross E. K. H. Allen F. Daryaee M. R. Hale J. O. Donnell D. E. Ehmann V. J. A. Schuck E. T. Buurman A. L. Choy L. Hajec K. Murphy-benenato V. Marone S. A. Patey L. A. Grosser M. Johnstone S. G. Walker P. J. Tonge S. L. Fisher Nat. Chem. Biol. 2015 11 416-423
136. E. Leproult S. Barluenga D. Moras J. M. Wurtz N. Winssinger J. Med. Chem. 2011 54 1347-1355
137. Q. Liu Y. Sabnis Z. Zhao T. Zhang S. J. Buhrlage L. H. Jones N. S. Gray Chem. Biol. 2013 20 146-159
138. J. Singh R. C. Petter A. F. Kluge Curr. Opin. Chem. Biol. 2010 14 475-480
139. T. Barf A. Kaptein J. Med. Chem. 2012 55 6243-6262
140. A. S. Kalgutkar D. K. Dalvie Expert Opin. Drug Discovery 2012 7 561-581
141. E. Weerapana C. Wang G. M. Simon F. Richter S. Khare M. B. D. Dillon D. A. Bachovchin K. Mowen D. Baker B. F. Cravatt Nature 2010 468 790-795
142. R. M. Miller V. O. Paavilainen S. Krishnan I. M. Serafimova J. Taunton J. Am. Chem. Soc. 2013 135 5298-5301
143. I. M. Serafimova M. A. Pufall S. Krishnan K. Duda M. S. Cohen R. L. Maglathlin J. M. McFarland R. M. Miller M. Frödin J. Taunton Nat. Chem. Biol. 2012 8 471-476
144. J. C. Byrd R. R. Furman S. E. Coutre I. W. Flinn J. A. Burger K. A. Blum B. Grant J. P. Sharman M. Coleman W. G. Wierda J. A. Jones W. Zhao N. A. Heerema A. J. Johnson J. Sukbuntherng B. Y. Chang F. Clow E. Hedrick J. J. Buggy D. F. James S. O'Brien N. Engl. J. Med. 2013 369 32
145. M. L. Wang S. Rule P. Martin A. Goy R. Auer B. S. Kahl W. Jurczak R. H. Advani J. E. Romaguera M. E. Williams J. C. Barrientos E. Chmielowska J. Radford S. Stilgenbauer M. Dreyling W. W. Jedrzejczak P. Johnson S. E. Spurgeon L. Li L. Zhang K. Newberry Z. Ou N. Cheng B. Fang J. McGreivy F. Clow J. J. Buggy B. Y. Chang D. M. Beaupre L. A. Kunkel K. A. Blum N. Engl. J. Med. 2013 369 507-516
146. V. Seow J. Lim A. J. Cotterell M. Yau W. Xu R. Lohman W. M. Kok M. J. Stoermer M. J. Sweet R. C. Reid J. Y. Suen D. P. Fairlie Sci. Rep. 2016 6 24575
147. B. Chen A. J. Butte Clin. Pharmacol. Ther. 2016 99 285-297
148. R. A. Copeland Nat. Rev. Drug Discovery 2015 15 1-9
149. K. P. Cusack Y. Wang M. Z. Hoemann J. Marjanovic R. G. Heym A. Vasudevan Bioorg. Med. Chem. Lett. 2015 25 2019-2027
150. G. S. Van Aller M. B. Pappalardi H. M. Ott E. Diaz M. Brandt B. J. Schwartz W. H. Miller D. Dhanak M. T. McCabe S. K. Verma C. L. Creasy P. J. Tummino R. G. Kruger ACS Chem. Biol. 2014 9 622-629
151. R. A. Copeland Nat. Chem. Biol. 2015 11 451-452