Detection of scalar couplings across NH···OP and OH···OP hydrogen bonds in a flavoprotein

Journal of the American Chemical Society

Volumn 122, Issue 38, 2000, Pages 9289-9295

  Löhr, Frank ^a   Mayhew, Stephen G ^b   Rüterjans, Heinz ^a  

^a GOETHE UNIVERSITY   (Germany)

^b UNIVERSITY COLLEGE DUBLIN   (Ireland)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMIDE; APOPROTEIN; FLAVOPROTEIN; HYDROXYL GROUP; NITROGEN; PHOSPHATE; PHOSPHORUS; PROTON;

ARTICLE; CONFORMATION; CONTROLLED STUDY; DESULFOVIBRIO VULGARIS; HYDROGEN BOND; MOLECULAR INTERACTION; NONHUMAN; OXIDATION REDUCTION REACTION; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; STRUCTURE ANALYSIS;

EID: 0040518458     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja001345k     Document Type: Article

References (105)

1. (a) Mayhew, S. G.; Ludwig, M. L. In The Enzymes; Boyer, P. D., Ed.; Academic Press: New York, 1975; Vol. 12, pp 57-118.
2. (b) Mayhew, S. G.; Toilin, G. In Chemistry and Biochemistry of Flavoenzymes; Müller, F., Ed.; CRC Press: Boca Raton, 1992; Vol. III, pp 389-426.
3. Ludwig, M. L.; Luschinsky, C. L. In Chemistry and Biochemistry of Flavoenzymes; Müller, F., Ed.; CRC Press: Boca Raton, 1992; Vol. III, pp 427-466.
4. (d) Vervoort, J.; Heering, D.; Peelen, S.; van Berkel, W. Methods Enzymol. 1994, 243, 188-203.
5. (a) Watenpaugh, K. D.; Sicker, L. C.; Jensen, L. H.; Dubourdieu, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1972, 69, 3185-3188.
6. (b) Andersen, R. D.; Apgar, P. A.; Burnett, R. M.; Darling, G. D.; LeQuesne, M. E.; Mayhew, S. G.; Ludwig, M. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1972, 69, 3189-3191.
7. (c) Smith, W. W.; Burnett, R. M.; Darling, G. D.; Ludwig, M. L. J. Mol. Biol. 1977, 117, 195-225.
8. (d) Smith, W. W.; Pattridge, K. A.; Ludwig, M. L.; Petsko, G. A.; Tsernoglou, D.; Tanaka, M.; Yasunobu J. Mol. Biol. 1983, 165, 737-755.
9. (e) Fukuyama, K.; Wakabayashi, S.; Matsubara, H.; Rogers, L. J. J. Biol. Chem. 1990, 265, 15804-15812.
10. (f) Watt, W.; Tulinsky, A.; Swenson, R. P.; Watenpaugh, K. D. J. Mol. Biol. 1991, 218, 195-208.
11. (g) Rao, S. T.; Snaffie, F.; Yu, C.; Satyshur, K. A.; Stockman, B. J.; Markley, J. L.; Sundaralingam, M. Protein Sci. 1992, 1, 1413-1427.
12. (h) Fukuyama, K.; Matsubara, H.; Rogers, L. J. J. Mol. Biol. 1992, 225, 775-789.
13. (i) Walsh, M. A. Ph.D. Thesis, National University of Ireland, 1994.
14. (j) Burkhart, B. M.; Ramakrishnan, B.; Van, H.; Reedstrom, R. J.; Markley, J. L. Straus, N. A.; Sundaralingham, M. Acta Cystallogr. 1995, D51, 318-330.
15. (k) Sharkey, C. T.; Mayhew, S. G.; Higgins, T. M.; Walsh, M. A. In Flavins and Flavoproteins; Stevenson, K. J., Massey, V., Williams, C. H., Jr., Eds.; University of Calgary Press: Calgary, 1996; pp 445-448.
16. (l) Romero, A.; Caldeira, J.; LeGall, J.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Romao, M. J. Eur. J. Biochem. 1996, 239, 190-196.
17. (m) Hoover, D. M.; Ludwig, M. L. Protein Sci. 1997, 6, 2525-2537.
18. (n) Walsh, M. A.; McCarthy, A.; O'Farrell, P. A.; McArdle, P.; Cunningham, P. D.; Mayhew, S. G.; Higgins, T. M. Eur. J. Biochem. 1998, 258, 362-371.
19. (o) Drennan, C. L.; Pattridge, K. A.; Weber, C. H.; Metzger, A. L.; Hoover, D. M.; Ludwig, M. L. J. Mol. Biol. 1999, 294, 711-724.
20. (a) van Mierlo, C. P. M.; Lijnzaad, P.; Vervoort, J.; Müller, F.; Berendsen, H. J. C.; de Vlieg, J. Eur. J. Biochem. 1990, 194, 185-198.
21. (b) Stockman, B. J.; Krezel, A. M.; Markley, J. L.; Leonhardt, K. G.; Straus, N. A. Biochemistry 1990, 29, 9600-9609.
22. (c) Clubb, R. T.; Thanabal, V.; Osborne, C.; Wagner, G Biochemistry 1991, 30, 7718-7730.
23. (d) Stockman, B. J.; Richardson, T. E.; Swenson, R. P. Biochemistry 1994, 33, 15298-15308.
24. (e) Knauf, M.; Löhr, F.; Blümel, M.; Mayhew, S. G.; Rüterjans, H. Eur. J. Biochem. 1996, 238, 423-434.
25. (f) Peelen, S.; Wijmenga, S. S.; Erbel, P. J. A.; Robson, R. L.; Eady, R. R.; Vervoort, J. J. Biomol. NMR 1996, 7, 315-330.
26. (g) Ponstingl, H.; Otting, G. Eur. J. Biochem. 1997, 244, 384-399.
27. (h) Steensma, E.; Nijman, M. J. M.; Bollen, Y. J. M.; de Jager, P. A.; van den Berg, W. A. M.; van Dongen, W. M. A. M.; van Mierlo, C. P. M. Protein Sci. 1998, 7, 306-317.
28. (a) Hvidt, A.; Nielsen, S. O. Adv. Protein Chem. 1966, 21, 287-386.
29. (b) Wagner, G. Q. Rev. Biophys. 1983, 16, 1-57.
30. (c) Erglander, S. W.; Kallenbach, N. R. Q. Rev. Biophys. 1983, 16, 521-655.
31. (a) Loh, S. N.; Markley, J. L. Biochemistry 1994, 33, 1029-1036.
32. (b) Bowers, P. M.; Klevit, R. E. Nat., Struct. Biol. 1996, 3, 522-531.
33. (c) Harris, T. K.; Mildvan, A. S. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1999, 35, 275-282.
34. (d) Bowers, P. M.; Klevit, R. E. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 1030-1033.
35. (a) Shoup, R. R.; Miles, H. T.; Becker, E. D. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1966, 23, 194-201.
36. (b) Berglund, B.; Vaughan, R. W. J. Chem. Phys. 1980, 73, 2037-2043.
37. (c) Wagner, G.; Pardi, A.; Wüthrich, K. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 5948-5949.
38. (d) de Dios, A. C.; Pearson, J. G.; Oldfield, E. Science 1993, 260, 1491-1496.
39. (a) Tjandra, N.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 8076-8082.
40. (b) Tessari, M.; Vis, H.; Boelens, R.; Kaptein, R.; Vuister, G. W. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 8985-8990.
41. (a) Blake, P. R.; Park, J. B.; Adams, M. W. W.; Summers, M. F. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 4931-4933.
42. (b) Blake, P. R.; Lee, B.; Summers, M. F.; Adams, M. W. W.; Park, J. B.; Zhou, Z. H.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1992, 2, 527-533.
43. Kwon, O.; Danishefsky, S. J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1588-1599.
44. (a) Dingley, A. J.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8293-8297.
45. (b) Wöhnert, J.; Dingley, A. J.; Stoldt, M.; Görlach, M.; Grzesiek, S.; Brown, L. R. Nucleic Acids Res, 1999, 27, 3104-3110.
46. (c) Majumdar, A.; Kettani, A.; Skripkin, E. J. Biomol. NMR 1999, 14, 67-70.
47. (d) Majumdar, A.; Kettani, A.; Skripkin, E.; Patel, D. J. J. Biomol. NMR 1999, 15, 207-211.
48. (e) Hennig, M.; Williamson, J. R. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 1585-1593.
49. (a) Pervushin, K.; Ono, A.; Fernández, C.; Szyperski, T.; Kainosho, M.; Wüthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 14147-14151.
50. (b) Dingley, A. J.; Masse, J. E.; Peterson, R. D.; Barfield, M.; Feigon, J.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 6019-6027.
51. (c) Pervushin, K.; Fernández, C.; Riek, R.; Ono, A.; Kainoshu, M.; Wüthrich, K. J. Biomol. NMR 2000, 16, 39-46.
52. Liu, A.; Majumdar, A.; Hu, W.; Kettani, A.; Skripkin, E.; Patel, D. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3206-3210.
53. Dingley, A. J.; Masse, J. E.; Feigon, J.; Grzesiek, S. J. Biomol. NMR 2000, 16, 279-289.
54. Shenderovich, I. G.; Smirnov, S. N.; Denisov, G. S.; Gindin, V. A.; Golubev, N. S.; Dunger, A.; Reibke, R.; Kirpekar, S.; Malkina, O. L.; Limbach, H. H. Ber. Bunsen-Ges. Phys. Chem. 1998, 102, 422-428.
55. Golubev, N. S.; Shenderovich, I. G.; Smirnov, S. N.; Denisov, G. S.; Limbach, H. H. Chem. Eur. J. 1999, 5, 492-497.
56. Hennig, M.; Geierstanger, B. H. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 5123-5126.
57. (a) Cordier, F.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 1601-1602.
58. (b) Cornilescu, G.; Hu, J.-S.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2949-2950.
59. (c) Wang, Y.-X.; Jacob, J.; Cordier, F.; Wingfield, P.; Stahl, S. J.; Lee-Huang, S.; Torchia, D.; Grzesiek, S.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1999, 14, 181-184.
60. (a) Cordier, F.; Rogowski, M.; Grzesiek, S.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1999, 140, 510-512.
61. (b) Meissner, A.; Sørensen, O. W. J. Magn. Reson. 2000, 143, 387-390.
62. Meissner, A.; Sørensen, O. W. J. Magn. Reson. 2000, 143, 431-434.
63. (a) Edmondson, D. E.; James, T. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1979, 76, 3786-3789.
64. (b) Favaudon. V.; LeGall, J.; Lhoste, J. M. In Flavins and Flavoproteins; Yagi, K., Yamano, T., Eds.; Japan Scientific Societies Press: Tokyo, 1980; pp 373-386.
65. (c) Moonen, C. T. W.; Müller, F. Biochemistry 1982, 21, 408-414.
66. (d) Vervoort, J.; Müller, F.; Mayhew, S. G.; van den Berg, W. A. M.; Moonen, C. T. W.; Bacher, A. Biochemistry 1986, 25, 6789-6799.
67. (e) Vervoort, J.; van Berkel, W. J. H.; Mayhew, S. G.; Müller, F.; Bacher, A.; Nielsen, P.; LeGall, J. Eur. J. Biochem. 1986, 161, 749-756.
68. (f) Stockman, B. J.; Westler, W. M.; Mooberry, E. S.; Markley, J. L. Biochemistry 1988, 27, 136-142.
69. (g) Thorneley, R. N. F.; Abell, C.; Ashby, G. A.; Drummond, M. H.; Eady, R. R.; Huff, S.; MacDonald, C. J.; Shneier, A. Biochemistry 1992, 31, 1216-1224.
70. Koradi, R.; Billeter, M.; Wüthrich, K. J. Mol. Graph. 1996, 14, 51-55.
71. (a) Knauf, M. A.; Löhr, F.; Curley, G. P.; O'Farrell, P.; Mayhew, S. G.; Müller, F.; Rüterjans, H. Eur. J. Biochem. 1993, 213, 167-184.
72. (b) Stockman, B. J.; Euvrard, A.; Kloosterman, D. A.; Scahill, T. A.; Swenson, R. P. J. Biomol. NMR 1993, 3, 133-149.
73. Peelen, S.; Vervoort, J. Arch. Biochem. Biophys. 1994, 314, 291-300.
74. Bax, A.; Summers, M. F. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 2093-2094.
75. Live, D. H.; Edmondson, D. E. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 4468-4470.
76. (a) Tolman, J. R.; Flanagan, J. M.; Kennedy, M. A.; Prestegard, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 9279-9283.
77. (b) Tjandra, N.; Grzesiek, S.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 6264-6272.
78. (a) Goldman, M. J. Magn. Reson. 1984, 60, 437-452.
79. (b) Tjandra, N.; Szabo, A.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 6986-6991.
80. Palmer, A. G., III; Skelton, N. J.; Chazin, W. J.; Wright, P. E.; Rance, M. Mol. Phys. 1992, 75, 699-711.
81. Brüschweiler, R. Chem. Phys. Lett. 1996, 257, 119-122.
82. (a) Bendall, M. R.; Pegg, D. T.; Doddrell, D. M. J. Magn. Reson. 1983, 52, 81-117.
83. (b) Bax, A.; Griffey, R. H.; Hawkins, B. L. J. Magn. Reson. 1983, 55, 301-315.
84. Clore, G. M.; Murphy, E. C.; Gronenborn, A. M.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1998, 134, 164-167.
85. Bax, A.; Vuister, G. W.; Grzesiek, S.; Delaglio, F.; Wang, A. C.; Tschudin, R.; Zhu, G. Methods Enzymol. 1994, 239, 79-105.
86. Vuister, G. W.; Bax, A. J. Magn. Reson., B 1993, 102, 228-231.
87. (a) Löhr, F.; Pérez, C.; Schmidt, J. M.; Rüterjans, H. Bull. Magn. Reson. 1999, 20, 9-14.
88. (b) Löhr, F.; Rüterjans, H. J. Magn. Reson. In press.
89. (a) Vuister, G. W.; Bax. A. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 7772-7777.
90. (b) Kuhoniwa, H.; Grzesiek, S.; Delaglio, F.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1994, 4, 871-878.
91. (c) Ponstingl, H.; Otting, G. J. Biomol. NMR 1998, 12, 319-324.
92. (a) Cozzone, P. J.; Jardetzky, O. Biochemistry 1976, 15, 4860-4865.
93. (b) Lankhorst, P. P.; Haasnoot, C. A. G.; Erkelens, C.; Altona, C. J. Biomol. Struct. Dyn. 1984, 1, 1387-1405.
94. Cornilescu, G.; Ramirez, B. E.; Frank, M. K.; Clore, G. M.; Gronenborn, A. M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 6275-6279.
95. Scheurer, C.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 8661-8662.
96. Benedict, H.; Shenderovich, I. G.; Malkina, O. L.; Malkin, V. G.; Denisov, G. S.; Golubev, N. S.; Limbach, H.-H. J. Am. Chem. Soc. 2000. 122, 1979-1988.
97. Pervushin, K.; Rick, R.; Wider, G.; Wüthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 12366-12371.
98. (a) Zhou, Z.; Swenson, R. P. Biochemistry 1995, 34, 3193-3192.
99. (b) Zhou, Z.; Swenson, R. P. Biochemistry 1996, 35, 12443-12454.
100. Moonen, C. T. W.; Vervoort, J.; Müller, F. In Flavins and Flavoproteins; Bray, R. C., Engel, P. C., Mayhew, S. G., Eds.; Walter de Gruyter & Co.: Berlin, 1984; pp 493-496.
101. (a) Curley, G. P.; Carr, M. C.; Mayhew, S. G.; Voordouw, G. Eur. J. Biochem. 1991, 202, 1091-1100.
102. (b) Pueyo, J. J.; Curley, G. P.; Mayhew, S. G. Biochem. J. 1996, 313, 855-861.
103. Mattiello, D. L.; Warren, W. S.; Mueller, L.; Farmer, B. T., II J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 3253-3261.
104. Shaka, A. J.; Lee, C. J.; Pines, A. J. Magn. Reson. 1988, 77, 274-293.
105. Zhu, G.; Bax, A. J. Magn. Reson. Ser.: A 1993, 104, 353-357.