Reduction of Carbon Dioxide by a Molybdenum-Containing Formate Dehydrogenase: A Kinetic and Mechanistic Study

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 28, 2016, Pages 8834-8846

  Maia, Luisa B ^a   Fonseca, Luis ^a   Moura, Isabel ^a   Moura, José J G ^a  

^a UNIVERSIDADE NOVA DE LISBOA   (Portugal)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ATMOSPHERIC CHEMISTRY; CARBON DIOXIDE; CATALYSIS; HYDRIDES; KINETICS; OXIDATION; POLLUTION CONTROL;

ATMOSPHERIC CARBON DIOXIDE; CARBON DIOXIDE REDUCTION; CATALYZED REACTIONS; CHEMICAL FEEDSTOCKS; DESULFOVIBRIO DESULFURICANS; DIFFERENT MECHANISMS; FORMATE DEHYDROGENASE; MECHANISTIC STUDIES;

MOLYBDENUM COMPOUNDS;

ALDEHYDE DEHYDROGENASE; ALDEHYDE OXIDASE; ARGININE; ASPARAGINE; BACTERIAL ENZYME; BENZYLVIOLOGEN; CARBON DIOXIDE; FORMATE DEHYDROGENASE; HISTIDINE; HYDROGEN; HYSTERETIC ENZYME; MOLYBDENUM; NICOTINAMIDE ADENINE DINUCLEOTIDE; PARAQUAT; SELENOCYSTEINE; UNCLASSIFIED DRUG; XANTHINE OXIDASE;

ABSORPTION LAG TIME; ARTICLE; CATALYSIS; DESULFOVIBRIO DESULFURICANS; ENZYME ACTIVATION; FASTER PHASE; KINETICS; NONHUMAN; OXIDATION; REDUCTION; THERMODYNAMICS;

EID: 84979201731     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b03941     Document Type: Article

References (103)

1. Appel, A. M.; Bercaw, J. E.; Bocarsly, A. B.; Dobbek, H.; DuBois, D. L.; Dupuis, M.; Ferry, J. G.; Fujita, E.; Hille, R.; Kenis, P. J.; Kerfeld, C. A.; Morris, R. H.; Peden, C. H.; Portis, A. R.; Ragsdale, S. W.; Rauchfuss, T. B.; Reek, J. N.; Seefeldt, L. C.; Thauer, R. K.; Waldrop, G. L. Chem. Rev. 2013, 113, 6621-6658 10.1021/cr300463y
2. Doney, S. C.; Fabry, V. J.; Feely, R. A.; Kleypas, J. A. Annu. Rev. Mar. Sci. 2009, 1, 169-192 10.1146/annurev.marine.010908.163834
3. Friedlingstein, P.; Andrew, R. M.; Rogelj, J.; Peters, G. P.; Canadell, J. G.; Knutti, R.; Luderer, G.; Raupach, M. R.; Schaeffer, M.; van Vuuren, D. P.; Le Quéré, C. Nat. Geosci. 2014, 7, 709-715 10.1038/ngeo2248
4. D'Alessandro, D. M.; Smit, B.; Long, J. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 6058-6082 10.1002/anie.201000431
5. Langanke, J.; Wolf, A.; Hofmann, J.; Bohm, K.; Subhani, M. A.; Muller, T. E.; Leitner, W.; Gurtler, C. Green Chem. 2014, 16, 1865-1870 10.1039/C3GC41788C
6. Saeidi, S.; Amin, N. A. S.; Rahimpour, M. R. J. CO2 Util. 2014, 5, 66-81 10.1016/j.jcou.2013.12.005
7. Alissandratos, A.; Easton, C. J. Beilstein J. Org. Chem. 2015, 11, 2370-2387 10.3762/bjoc.11.259
8. Glueck, S. M.; Gumus, S.; Fabian, W. M. F.; Faber, K. Chem. Soc. Rev. 2009, 39, 313-328 10.1039/B807875K
9. Berg, I. A.; Kockelkorn, D.; Ramos-Vera, W. H.; Say, R. F.; Zarzycki, J.; Hugler, M.; Alber, B. E.; Fuchs, G. Nat. Rev. Microbiol. 2010, 8, 447-460 10.1038/nrmicro2365
10. Berg, I. A. Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77, 1925-1936 10.1128/AEM.02473-10
11. Fuchs, G. Annu. Rev. Microbiol. 2011, 65, 631-658 10.1146/annurev-micro-090110-102801
12. Hugler, M.; Sievert, S. M. Annu. Rev. Mar. Sci. 2011, 3, 261-289 10.1146/annurev-marine-120709-142712
13. Li, H.; Liao, J. C. Energy Environ. Sci. 2013, 6, 2892-2899 10.1039/c3ee41847b
14. Saveant, J.-M. Chem. Rev. 2008, 108, 2348-2378 10.1021/cr068079z
15. Benson, E. E.; Kubiak, C. P.; Sathrum, A. J.; Smieja, J. M. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 89-99 10.1039/B804323J
16. Federsel, C.; Jackstell, R.; Beller, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 6254-6257 10.1002/anie.201000533
17. Kumar, B.; Llorente, M.; Froehlich, J.; Dang, T.; Sathrum, A.; Kubiak, C. P. Annu. Rev. Phys. Chem. 2012, 63, 541-569 10.1146/annurev-physchem-032511-143759
18. Costentin, C.; Robert, M.; Saveant, J.-M. Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 2423-2436 10.1039/C2CS35360A
19. Ola, O.; Mercedes Maroto-Valer, M.; Mackintosh, S. Energy Procedia 2013, 37, 6704-6709 10.1016/j.egypro.2013.06.603
20. Mondal, B.; Song, J.; Neese, F.; Ye, S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2015, 25, 103-109 10.1016/j.cbpa.2014.12.022
21. Grimaldi, S.; Schoepp-Cothenet, B.; Ceccaldi, P.; Guigliarelli, B.; Magalon, A. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2013, 1827, 1048-1085 10.1016/j.bbabio.2013.01.011
22. Hartmann, T.; Schwanhold, N.; Leimkühler, S. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2014, 1854, 1090-1100 10.1016/j.bbapap.2014.12.006
23. Hille, R.; Hall, J.; Basu, P. Chem. Rev. 2014, 114, 3963-4038 10.1021/cr400443z
24. Maia, L. B.; Moura, J. J. G.; Moura, I. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 2015, 20, 287-309 10.1007/s00775-014-1218-2
25. Kato, N. Methods Enzymol. 1990, 188, 459-462 10.1016/0076-6879(90)88073-J
26. Vinals, C.; Depiereux, E.; Feytmans, E. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1993, 192, 182-188 10.1006/bbrc.1993.1398
27. Popov, V. O.; Lamzin, V. S. Biochem. J. 1994, 301, 625-643 10.1042/bj3010625
28. Filippova, E. V.; Polyakov, K. M.; Tikhonova, T. V.; Stekhanova, T. N.; Booeko, K. M.; Popov, V. O. Crystallogr. Rep. 2005, 50, 857-861 10.1134/1.2049398
29. Shabalin, I. G.; Polyakov, K. M.; Tishkov, V. I.; Popov, V. O. Acta Nat. 2009, 1, 89-93
30. Alekseeva, A. A.; Savin, S. S.; Tishkov, V. I. Acta Nat. 2011, 3, 38-54
31. Bursakov, S.; Liu, M.-Y.; Payne, W. J.; LeGall, J.; Moura, I.; Moura, J. J. G. Anaerobe 1995, 1, 55-60 10.1016/S1075-9964(95)80444-7
32. Sebban, C.; Blanchard, L.; Bruschi, M.; Guerlesquin, F. FEMS Microbiol. Lett. 1995, 133, 143-149 10.1111/j.1574-6968.1995.tb07875.x
33. Costa, C.; Teixeira, M.; LeGall, J.; Moura, J. J. G.; Moura, I. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 1997, 2, 198-208 10.1007/s007750050125
34. Almendra, M. J.; Brondino, C. D.; Gavel, O.; Pereira, A. S.; Tavares, P.; Bursakov, S.; Duarte, R.; Caldeira, J.; Moura, J. J.; Moura, I. Biochemistry 1999, 38, 16366-16372 10.1021/bi990069n
35. Raaijmakers, H.; Teixeira, S.; Dias, J. M.; Almendra, M. J.; Brondino, C. D.; Moura, I.; Moura, J. J.; Romão, M. J. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 398-404 10.1007/s007750100215
36. Raaijmakers, H.; Macieira, S.; Dias, J. M.; Teixeira, S.; Bursakov, S.; Huber, R.; Moura, J. J.; Moura, I.; Romão, M. J. Structure 2002, 10, 1261-1272 10.1016/S0969-2126(02)00826-2
37. Brondino, C. D.; Passeggi, M. C. G.; Caldeira, J.; Almendra, M. J.; Feio, M. J.; Moura, J. J. G.; Moura, I. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 145-151 10.1007/s00775-003-0506-z
38. Heidelberg, J. F.; Seshadri, R.; Haveman, S. A.; Hemme, C. L.; Paulsen, I. T.; Kolonay, J. F.; Eisen, J. A.; Ward, N.; Methe, B.; Brinkac, L. M.; Daugherty, S. C.; Deboy, R. T.; Dodson, R. J.; Durkin, A. S.; Madupu, R.; Nelson, W. C.; Sullivan, S. A.; Fouts, D.; Haft, D. H.; Selengut, J.; Peterson, J. D.; Davidsen, T. M.; Zafar, N.; Zhou, L.; Radune, D.; Dimitrov, G.; Hance, M.; Tran, K.; Khouri, H.; Gill, J.; Utterback, T. R.; Feldblyum, T. V.; Wall, J. D.; Voordouw, G.; Fraser, C. M. Nat. Biotechnol. 2004, 22, 554-559 10.1038/nbt959
39. Rivas, M.; Gonzalez, P.; Brondino, C. D.; Moura, J. J. G.; Moura, I. J. Inorg. Biochem. 2007, 101, 1617-1622 10.1016/j.jinorgbio.2007.04.011
40. Mota, C. S.; Valette, O.; Gonzalez, P. J.; Brondino, C. D.; Moura, J. J. G.; Moura, I.; Dolla, A.; Rivas, M. G. J. Bacteriol. 2011, 193, 2917-2923 10.1128/JB.01531-10
41. Silva, S. M.; Pimentel, C.; Valente, F. M. A.; Rodrigues-Pousada, C.; Pereira, I. A. C. J. Bacteriol. 2011, 193, 2909-2917 10.1128/JB.00042-11
42. Hille, R. Chem. Rev. 1996, 96, 2757-2816 10.1021/cr950061t
43. Maia, L.; Moura, I.; Moura, J. J. G. Molybdenum and Tungsten-Containing Enzymes: An Overview. In Molybdenum and Tungsten Enzymes: Biochemistry-RSC Metallobiology Series No. 5.; Hille, R; Schulzke, C.; Kirk, M., Eds.; The Royal Society of Chemistry, 2016.
44. Boyington, J. C.; Gladyshev, V. N.; Khangulov, S. V.; Stadtman, T. C.; Sun, P. D. Science 1997, 275, 1305-1308 10.1126/science.275.5304.1305
45. Raaijmakers, H. C. A.; Romão, M. J. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 849-854 10.1007/s00775-006-0129-2
46. Jormakka, M.; Tornroth, S.; Byrne, B.; Iwata, S. Science 2002, 295, 1863-1868 10.1126/science.1068186
47. Cornish-Bowden, A. Fundamentals of Enzyme Kinetics; Portland Press: London, 1995.
48. Bassegoda, A.; Madden, C.; Wakerley, D. W.; Reisner, E.; Hirst, J. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 15473-15476 10.1021/ja508647u
49. Mota, C. S.; Rivas, M. G.; Brondino, C. D.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Gonzalez, P. G.; Cerqueira, N.M.F.S.A. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 2011, 16, 1255-1268 10.1007/s00775-011-0813-8
50. Ruschig, W.; Muller, U.; Willnow, P.; Hopner, T. Eur. J. Biochem. 1976, 70, 325-330 10.1111/j.1432-1033.1976.tb11021.x
51. Muller, U.; Willnow, P.; Ruschig, U.; Hopner, T. Eur. J. Biochem. 1978, 83, 485-498 10.1111/j.1432-1033.1978.tb12115.x
52. Yamamoto, I.; Saikit, T.; Liu, S.-M.; Ljungdahlg, L. J. Biol. Chem. 1983, 258, 1826-1832
53. de Bok, F. A. M.; Hagedoorn, P. L.; Silva, P. J.; Hagen, W.; Schiltz, E.; Fritsche, K.; Stams, A. J. M. Eur. J. Biochem. 2003, 270, 2476-2485 10.1046/j.1432-1033.2003.03619.x
54. Ragsdale, S. W.; Pierce, E. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2008, 1784, 1873-1898 10.1016/j.bbapap.2008.08.012
55. Reda, T.; Plugge, C. M.; Abram, N. J.; Hirst, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 10654-10658 10.1073/pnas.0801290105
56. Bruant, G.; Levesque, M.-J.; Peter, C.; Guiot, S. R.; Masson, L. PLoS One 2010, 5, e13033 10.1371/journal.pone.0013033
57. Armstrong, F. A.; Hirst, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 14049-14054 10.1073/pnas.1103697108
58. Alissandratos, A.; Kim, H.-K.; Matthews, H.; Hennessy, J. E.; Philbrook, A.; Easton, C. J. Appl. Environ. Microbiol. 2013, 79, 741-744 10.1128/AEM.02886-12
59. Hartmann, T.; Leimkuhler, S. FEBS J. 2013, 280, 6083-6096 10.1111/febs.12528
60. Schuchmann, K.; Müller, V. Science 2013, 342, 1382-1385 10.1126/science.1244758
61. [154] Martins, M.; Mourato, C.; Pereira, I. A. C. Environ. Sci. Technol. 2015, 49, 14655-14662 10.1021/acs.est.5b02251
62. Jacques, J. G. J.; Fourmond, V.; Arnoux, P.; Sabaty, M.; Etienne, E.; Grosse, S.; Biaso, F.; Bertrand, P.; Pignol, D.; Léger, C.; Guigliarelli, B.; Burlat, B. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2014, 1837, 277-286 10.1016/j.bbabio.2013.10.013
63. Garton, S. D.; Hilton, J.; Oku, H.; Crouse, B. R.; Rajagopalan, K. V.; Johnson, M. K. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12906-12916 10.1021/ja972109l
64. Fourmond, V.; Burlat, B.; Dementin, S.; Arnoux, P.; Sabaty, M.; Boiry, S.; Guigliarelli, B.; Bertrand, P.; Pignol, D.; Léger, C. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 15478-15486 10.1021/jp807092y
65. Ceccaldi, P.; Rendon, J.; Léger, C.; Toci, R.; Guigliarelli, B.; Magalon, A.; Grimaldi, S.; Fourmond, V. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2015, 1847, 1055-1063 10.1016/j.bbabio.2015.06.007
66. Field, S. J.; Thornton, N. P.; Anderson, L. J.; Gates, A. J.; Reilly, A.; Jepson, B. J. N.; Richardson, D. J.; George, S. J.; Cheesman, M. R.; Butt, J. N. DaltonTrans 2005, 3580-3586 10.1039/b505530j
67. George, G.; Hilton, J.; Temple, C.; Prince, R.; Rajagopalan, K. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 1256-1266 10.1021/ja982843k
68. Massey, V.; Edmondson, D. J. Biol. Chem. 1970, 245, 6595-6598
69. Olson, J. S.; Ballou, D. P.; Palmer, G.; Massey, V. J. Biol. Chem. 1974, 249, 4363-4382
70. Coughlan, M. P.; Johnson, J. L.; Rajagopalan, K. V. J. Biol. Chem. 1980, 255, 2694-2699
71. Barber, M. J.; May, H. D.; Ferry, J. G. Biochemistry 1986, 25, 8150-8155 10.1021/bi00373a004
72. Friedebold, J.; Bowien, B. J. Bacteriol. 1993, 175, 4719-4728
73. Thomé, R.; Gust, A.; Toci, R.; Mendel, R.; Bittner, F.; Magalon, A.; Walburger, A. J. Biol. Chem. 2012, 287, 4671-4678 10.1074/jbc.M111.327122
74. Edmondson, D. E.; Ballou, D.; Vanheuvelen, A.; Palmer, G.; Massey, V. J. Biol. Chem. 1973, 248, 6135-6144
75. Xia, M.; Dempski, R.; Hille, R. J. Biol. Chem. 1999, 274, 3323-3330 10.1074/jbc.274.6.3323
76. Boll, M. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2005, 1707, 34-50 10.1016/j.bbabio.2004.01.009
77. Johannes, J.; Unciuleac, M.; Friedrich, T.; Warkentin, E.; Ermler, U.; Boll, M. Biochemistry 2008, 47, 4964-4972 10.1021/bi800137v
78. Thauer, R. K.; Kaufer, B.; Fuchs, G. Eur. J. Biochem. 1975, 55, 111-117 10.1111/j.1432-1033.1975.tb02143.x
79. Khangulov, S. V.; Gladyshev, V. N.; Dismukes, G. C.; Stadtman, T. C. Biochemistry 1998, 37, 3518-3528 10.1021/bi972177k
80. Schauer, N. I.; Ferry, J. F. J. Bacteriol. 1982, 150, 1-7
81. Johnson, J. L.; Bastian, N. R.; Schauer, N. L.; Ferry, J. G.; Rajagopalan, K. V. FEMS Microbiol. Lett. 1991, 77, 213-216 10.1111/j.1574-6968.1991.tb04350.x
82. Friedebold, J.; Bowien, B. J. Bacteriol. 1993, 175, 4719-4728
83. Oh, J. I.; Bowien, B. J. Biol. Chem. 1998, 273, 26349-26360 10.1074/jbc.273.41.26349
84. Laukel, M.; Chistoserdova, L.; Lidstrom, M. E.; Vorholt, J. A. Eur. J. Biochem. 2003, 270, 325-333 10.1046/j.1432-1033.2003.03391.x
85. Leopoldini, M.; Chiodo, S. G.; Toscano, M.; Russo, N. Chem.-Eur. J. 2008, 14, 8674-8681 10.1002/chem.200800906
86. Tiberti, M.; Papaleo, E.; Russo, N.; Gioia, L.; Zampella, G. Inorg. Chem. 2012, 51, 8331-8339 10.1021/ic300863d
87. Cerqueira, N.M.F.S.A.; Fernandes, P. A.; Gonzalez, P. J.; Moura, J. J. G.; Ramos, M. J. Inorg. Chem. 2013, 52, 10766-10772 10.1021/ic3028034
88. Schrapers, P.; Hartmann, T.; Kositzki, R.; Dau, H.; Reschke, S.; Schulzke, C.; Leimkühler, S.; Haumann, M. Inorg. Chem. 2015, 54, 3260-3271 10.1021/ic502880y
89. Niks, D.; Duvvuru, J.; Escalona, M.; Hille, R. J. Biol. Chem. 2016, 291, 1162-1174 10.1074/jbc.M115.688457
90. Stiefel, E. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1973, 70, 988-992 10.1073/pnas.70.4.988
91. Stiefel, E. I. Prog. Inorg. Chem. 1977, 21, 1-223 10.1002/9780470166239.ch1
92. Rajapakshe, A.; Snyder, R. A.; Astashkin, A. V.; Bernardson, P.; Evans, D. J.; Young, C. G.; Evans, D. H.; Enemark, J. H. Inorg. Chim. Acta 2009, 362, 4603-4608 10.1016/j.ica.2009.05.040
93. Tanaka, R.; Yamashita, M.; Nozaki, K. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 14168-14169 10.1021/ja903574e
94. Ziebart, C.; Federsel, C.; Anbarasan, P.; Jackstell, R.; Baumann, W.; Spannenberg, A.; Beller, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 20701-20704 10.1021/ja307924a
95. Jeletic, M. S.; Mock, M. T.; Appel, A. M.; Linehan, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 11533-11536 10.1021/ja406601v
96. Wang, W.-H.; Muckerman, J. T.; Fujita, E.; Himeda, Y. ACS Catal. 2013, 3, 856-860 10.1021/cs400172j
97. Filonenko, G. A.; Hensen, E. J. M.; Pidko, E. A. Catal. Sci. Technol. 2014, 4, 3474-3485 10.1039/C4CY00568F
98. Mota, C. S. PhD Thesis, Faculdade de Ciências e Tecnologia, Universidade Nova de Lisboa, Portugal, 2011; http://hdl.handle.net/10362/6688.
99. Weinert, T.; Huwiler, S. G.; Kung, J. W.; Weidenweber, S.; Hellwig, P.; Stärk, H.-J.; Biskup, T.; Weber, S.; Cotelesage, J. J. H.; George, G. N.; Ermler, U.; Boll, M. Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 586-591 10.1038/nchembio.1849
100. Pick, F. M.; McGartoll, M. A.; Bray, R. C. Eur. J. Biochem. 1971, 18, 65-72 10.1111/j.1432-1033.1971.tb01215.x
101. Howes, B. D.; Pinhal, N. M.; Turner, N. A.; Bray, R. C.; Anger, G.; Ehrenberg, A.; Raynor, J. B.; Lowe, D. J. Biochemistry 1990, 29, 6120-6127 10.1021/bi00478a002
102. Lothrop, A. P.; Snider, G. W.; Flemer, S., Jr.; Ruggles, E. L.; Davidson, R. S.; Lamb, A. L.; Hondal, R. J. Biochemistry 2014, 53, 664 10.1021/bi4007258
103. Heider, J.; Bock, A. Adv. Microb. Physiol. 1993, 35, 71-109 10.1016/S0065-2911(08)60097-1