Molecular Design of Non-Leloir Furanose-Transferring Enzymes from an α-L-Arabinofuranosidase: A Rationale for the Engineering of Evolved Transglycosylases

ACS Catalysis

Volumn 5, Issue 8, 2015, Pages 4598-4611

  Bissaro, Bastien ^a,b,c   Durand, Julien ^a,b,c   Biarnés, Xevi ^d   Planas, Antoni ^d   Monsan, Pierre ^a,b,c,e   O'Donohue, Michael J ^a,b,c   Fauré, Régis ^a,b,c  

^a UNIVERSITÉ DE TOULOUSE   (France)

^b UMR792 INGÉNIERIE DES SYSTÈMES BIOLOGIQUES ET DES PROCÉDÉS   (France)

^c CNRS   (France)

^d INSTITUT QUÍMIC DE SARRIÀ   (Spain)

^e INSA   (France)

Author keywords

biocatalysis; enzyme mechanism; glycoside hydrolase; molecular evolution; pentose based oligosaccharides; transglycosylation

Indexed keywords

BIOCHEMICAL ENGINEERING; BIODIVERSITY; ENZYME ACTIVITY; GLYCOSYLATION; HYDROLASES; HYDROLYSIS; MOLECULAR BIOLOGY; MOLECULES; OLIGOSACCHARIDES; PLANTS (BOTANY); RESERVOIRS (WATER); SUGARS;

BIOCATALYSIS; ENZYME MECHANISM; GLYCOSIDE HYDROLASES; MOLECULAR EVOLUTION; TRANSGLYCOSYLATION;

ENZYMES;

EID: 84938717744     PISSN: 21555435     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acscatal.5b00949     Document Type: Article

References (70)

1. Lowary, T. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 749-756 10.1016/j.cbpa.2003.10.005
2. Peltier, P.; Euzen, R.; Daniellou, R.; Nugier-Chauvin, C.; Ferrières, V. Carbohydr. Res. 2008, 343, 1897-1923 10.1016/j.carres.2008.02.010
3. Fauré, R.; Saura-Valls, M.; Brumer, H.; Planas, A.; Cottaz, S.; Driguez, H. J. Org. Chem. 2006, 71, 5151-5161 10.1021/jo0525682
4. Champion, E.; André, I.; Moulis, C.; Boutet, J.; Descroix, K.; Morel, S.; Monsan, P.; Mulard, L. A.; Remaud-Siméon, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 7379-7389 10.1021/ja900183h
5. Wang, L.-X.; Huang, W. Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 592-600 10.1016/j.cbpa.2009.08.014
6. Wang, Z.; Chinoy, Z. S.; Ambre, S. G.; Peng, W.; McBride, R.; de Vries, R. P.; Glushka, J.; Paulson, J. C.; Boons, G.-J. Science 2013, 341, 379-383 10.1126/science.1236231
7. Koshland, D. E., Jr. Biol. Rev. 1953, 28, 416-436 10.1111/j.1469-185X.1953.tb01386.x
8. Lombard, V.; Golaconda Ramulu, H.; Drula, E.; Coutinho, P. M.; Henrissat, B. Nucleic Acids Res. 2014, 42, D490-D495 10.1093/nar/gkt1178
9. Bissaro, B.; Monsan, P.; Fauré, R.; O'Donohue, M. Biochem. J. 2015, 467, 17-35 10.1042/BJ20141412
10. Street, I. P.; Kempton, J. B.; Withers, S. G. Biochemistry 1992, 31, 9970-9978 10.1021/bi00156a016
11. Ducros, V. M.; Tarling, C. A.; Zechel, D. L.; Brzozowski, A. M.; Frandsen, T. P.; von Ossowski, I.; Schülein, M.; Withers, S. G.; Davies, G. J. Chem. Biol. 2003, 10, 619-628 10.1016/S1074-5521(03)00143-1
12. Zakariassen, H.; Hansen, M. C.; Jøranli, M.; Eijsink, V. G. H.; Sorlie, M. Biochemistry 2011, 50, 5693-5703 10.1021/bi2002532
13. Eklöf, J. M.; Shojania, S.; Okon, M.; McIntosh, L. P.; Brumer, H. J. Biol. Chem. 2013, 288, 15786-15799 10.1074/jbc.M113.462887
14. Saburi, W.; Kobayashi, M.; Mori, H.; Okuyama, M.; Kimura, A. J. Biol. Chem. 2013, 288, 31670-31677 10.1074/jbc.M113.491449
15. Mackenzie, L. F.; Wang, Q.; Warren, R. A. J.; Withers, S. G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 5583-5584 10.1021/ja980833d
16. Malet, C.; Planas, A. FEBS Lett. 1998, 440, 208-212 10.1016/S0014-5793(98)01448-3
17. Debeche, T.; Cummings, N.; Connerton, I.; Debeire, P.; O'Donohue, M. J. Appl. Environ. Microbiol. 2000, 66, 1734-1736 10.1128/AEM.66.4.1734-1736.2000
18. Rémond, C.; Plantier-Royon, R.; Aubry, N.; O'Donohue, M. J. Carbohydr. Res. 2005, 340, 637-644 10.1016/j.carres.2005.01.016
19. Rémond, C.; Plantier-Royon, R.; Aubry, N.; Maes, E.; Bliard, C.; O'Donohue, M. J. Carbohydr. Res. 2004, 339, 2019-2025 10.1016/j.carres.2004.04.017
20. Arab-Jaziri, F.; Bissaro, B.; Dion, M.; Saurel, O.; Harrison, D.; Ferreira, F.; Milon, A.; Tellier, C.; Fauré, R.; O'Donohue, M. J. New Biotechnol. 2013, 30, 536-544 10.1016/j.nbt.2013.04.002
21. Arab-Jaziri, F.; Bissaro, B.; Tellier, C.; Dion, M.; Fauré, R.; O'Donohue, M. J. Carbohydr. Res. 2015, 401, 64-72 10.1016/j.carres.2014.10.029
22. Kelly, M. A.; Sinnott, M. A.; Widdows, D. Carbohydr. Res. 1988, 181, 262-266 10.1016/0008-6215(88)84045-X
23. Bissaro, B.; Saurel, O.; Arab-Jaziri, F.; Saulnier, L.; Milon, A.; Tenkanen, M.; Monsan, P.; O'Donohue, M. J.; Fauré, R. Biochim. Biophys. Acta, Gen. Subj. 2014, 1840, 626-636 10.1016/j.bbagen.2013.10.013
24. Patrick, W. M.; Firth, A. E.; Blackburn, J. M. Protein Eng., Des. Sel. 2003, 16, 451-457 10.1093/protein/gzg057
25. Joshi, M. D.; Sidhu, G.; Nielsen, J. E.; Brayer, G. D.; Withers, S. G.; McIntosh, L. P. Biochemistry 2001, 40, 10115-10139 10.1021/bi0105429
26. Bicknell, R.; Knott-Hunziker, V.; Waley, S. G. Biochem. J. 1983, 213, 61-66
27. Glasoe, P. K.; Long, F. A. J. Phys. Chem. 1960, 64, 188-190 10.1021/j100830a521
28. Gottlieb, H. E.; Kotlyar, V.; Nudelman, A. J. Org. Chem. 1997, 62, 7512-7515 10.1021/jo971176v
29. Gruppen, H.; Hoffmaann, R. A.; Kormelink, F. J.; Voragen, A. G.; Kamerlin, J. P.; Vliegenthart, J. F. Carbohydr. Res. 1992, 233, 45-64 10.1016/S0008-6215(00)90919-4
30. Viëtor, R. J.; Hoffmann, R. A.; Angelino, S. A. G..; Voragen, A. G. J.; Kamerling, J. P.; Vliegenthart, J. F. G. Carbohydr. Res. 1994, 254, 245-255 10.1016/0008-6215(94)84257-4
31. Ferré, H.; Broberg, A.; Duus, J. O.; Thomsen, K. K. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 6633-6641 10.1046/j.1432-1327.2000.01758.x
32. Pastell, H.; Tuomainen, P.; Virkki, L.; Tenkanen, M. Carbohydr. Res. 2008, 343, 3049-3057 10.1016/j.carres.2008.09.013
33. Pitkänen, L.; Tuomainen, P.; Virkki, L.; Tenkanen, M. Int. J. Biol. Macromol. 2011, 49, 963-969 10.1016/j.ijbiomac.2011.08.020
34. Correia, M. A. S.; Mazumder, K.; Brás, J. L. A.; Firbank, S. J.; Zhu, Y.; Lewis, R. J.; York, W. S.; Fontes, C. M. G. A.; Gilbert, H. J. J. Biol. Chem. 2011, 286, 22510-22520 10.1074/jbc.M110.217315
35. Feng, H.-Y.; Drone, J.; Hoffmann, L.; Tran, V.; Tellier, C.; Rabiller, C.; Dion, M. J. Biol. Chem. 2005, 280, 37088-37097 10.1074/jbc.M502873200
36. Paës, G.; Skov, L. K.; O'Donohue, M. J.; Rémond, C.; Kastrup, J. S.; Gajhede, M.; Mirza, O. Biochemistry 2008, 47, 7441-7451 10.1021/bi800424e
37. Fauré, R.; Courtin, C. M.; Delcour, J. A.; Dumon, C.; Faulds, C. B.; Fincher, G. B.; Fort, S.; Fry, S. C.; Halila, S.; Kabel, M. A.; Pouvreau, L.; Quemener, B.; Rivet, A.; Saulnier, L.; Schols, H. A.; Driguez, H.; O'Donohue, M. J. Aust. J. Chem. 2009, 62, 533-537 10.1071/CH08458
38. Shallom, D.; Belakhov, V.; Solomon, D.; Shoham, G.; Baasov, T.; Shoham, Y. J. Biol. Chem. 2002, 277, 43667-43673 10.1074/jbc.M208285200
39. Wan, C.; Chen, W.; Chen, C.; Chang, M.; Lo, L.; Li, Y. Biochem. J. 2007, 401, 551-558 10.1042/BJ20060717
40. Zechel, D. L.; Reid, S. P.; Stoll, D.; Nashiru, O.; Warren, R. A. J.; Withers, S. G. Biochemistry 2003, 42, 7195-7204 10.1021/bi034329j
41. Bravman, T.; Zolotnitsky, G.; Belakhov, V.; Shoham, G.; Henrissat, B.; Baasov, T.; Shoham, Y. Biochemistry 2003, 42, 10528-10536 10.1021/bi034505o
42. Kempton, J. B.; Withers, S. G. Biochemistry 1992, 31, 9961-9969 10.1021/bi00156a015
43. Combes, D.; Yoovidhya, T.; Girbal, E.; Willemot, R.-M.; Monsan, P. Ann. N. Y. Acad. Sci. 1987, 501, 59-62 10.1111/j.1749-6632.1987.tb45684.x
44. Schowen, K. B.; Limbach, H. H.; Denisov, G. S.; Schowen, R. L. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2000, 1458, 43-62 10.1016/S0005-2728(00)00059-1
45. Pierdominici-Sottile, G.; Palma, J.; Roitberg, A. E. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2014, 82, 424-435 10.1002/prot.24408
46. Teze, D.; Hendrickx, J.; Czjzek, M.; Ropartz, D.; Sanejouand, Y.-H.; Tran, V.; Tellier, C.; Dion, M. Protein Eng., Des. Sel. 2014, 27, 13-19 10.1093/protein/gzt057
47. Osanjo, G.; Dion, M.; Drone, J.; Solleux, C.; Tran, V.; Rabiller, C.; Tellier, C. Biochemistry 2007, 46, 1022-1033 10.1021/bi061444w
48. Placier, G.; Watzlawick, H.; Rabiller, C.; Mattes, R. Appl. Environ. Microbiol. 2009, 75, 6312-6321 10.1128/AEM.00714-09
49. Almendros, M.; Danalev, D.; François-Heude, M.; Loyer, P.; Legentil, L.; Nugier-Chauvin, C.; Daniellou, R.; Ferrières, V. Org. Biomol. Chem. 2011, 9, 8371-8378 10.1039/c1ob06227a
50. Chlubnova, I.; Filipp, D.; Spiwok, V.; Dvorakova, H.; Daniellou, R.; Nugier-Chauvin, C.; Kralova, B.; Ferrières, V. Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 2092-2102 10.1039/b926988f
51. Durand, P.; Lehn, P.; Callebaut, I.; Fabrega, S.; Henrissat, B.; Mornon, J. P. Glycobiology 1997, 7, 277-284 10.1093/glycob/7.2.277
52. McIntosh, L. P.; Hand, G.; Johnson, P. E.; Joshi, M. D.; Korner, M.; Plesniak, L. A.; Ziser, L.; Wakarchuk, W. W.; Withers, S. G. Biochemistry 1996, 35, 9958-9966 10.1021/bi9613234
53. Marana, S. R.; Mendonça, L. M. F.; Andrade, E. H. P.; Terra, W. R.; Ferreira, C. Eur. J. Biochem. 2003, 270, 4866-4875 10.1046/j.1432-1033.2003.03887.x
54. Notenboom, V.; Birsan, C.; Nitz, M.; Rose, D. R.; Warren, R. A. J.; Withers, S. G. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 812-818 10.1038/1852
55. Vocadlo, D. J.; Davies, G. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 539-555 10.1016/j.cbpa.2008.05.010
56. Davies, G. J.; Planas, A.; Rovira, C. Acc. Chem. Res. 2012, 45, 308-316 10.1021/ar2001765
57. Pierdominici-Sottile, G.; Horenstein, N. A.; Roitberg, A. E. Biochemistry 2011, 50, 10150-10158 10.1021/bi2009618
58. Brás, N. F.; Ramos, M. J.; Fernandes, P. A. J. Mol. Struct.: THEOCHEM 2010, 946, 125-133 10.1016/j.theochem.2009.08.039
59. Tull, D.; Withers, S. G. Biochemistry 1994, 33, 6363-6370 10.1021/bi00186a041
60. Vallmitjana, M.; Ferrer-Navarro, M.; Planell, R.; Abel, M.; Ausín, C.; Querol, E.; Planas, A.; Pérez-Pons, J.-A. Biochemistry 2001, 40, 5975-5982 10.1021/bi002947j
61. Taha, H. A.; Richards, M. R.; Lowary, T. L. Chem. Rev. 2013, 113, 1851-1876 10.1021/cr300249c
62. Ly, H. D.; Withers, S. G. Annu. Rev. Biochem. 1999, 68, 487-522 10.1146/annurev.biochem.68.1.487
63. Kelly, M. A.; Sinnott, M. L.; Herrchen, M. Biochem. J. 1987, 245, 843-849
64. Teze, D.; Daligault, F.; Ferrières, V.; Sanejouand, Y.-H.; Tellier, C. Glycobiology 2015, 25, 420-427 10.1093/glycob/cwu124
65. Piens, K.; Fauré, R.; Sundqvist, G.; Baumann, M. J.; Saura-Valls, M.; Teeri, T. T.; Cottaz, S.; Planas, A.; Driguez, H.; Brumer, H. J. Biol. Chem. 2008, 283, 21864-21872 10.1074/jbc.M803057200
66. Dion, M.; Nisole, A.; Spangenberg, P.; André, C.; Glottin-Fleury, A.; Mattes, R.; Tellier, C.; Rabiller, C. Glycoconjugate J. 2001, 18, 215-223 10.1023/A:1012448522187
67. Potocki de Montalk, G.; Remaud-Siméon, M.; Willemot, R. M.; Sarçabal, P.; Planchot, V.; Monsan, P. FEBS Lett. 2000, 471, 219-223 10.1016/S0014-5793(00)01406-X
68. Baumann, M. J.; Eklöf, J. M.; Michel, G.; Kallas, A. M.; Teeri, T. T.; Czjzek, M.; Brumer, H. Plant Cell 2007, 19, 1947-1963 10.1105/tpc.107.051391
69. Ribeirão, M.; Pereira-Chioccola, V. L.; Eichinger, D.; Rodrigues, M. M.; Schenkman, S. Glycobiology 1997, 7, 1237-1246 10.1093/glycob/7.8.1237
70. Pedersen, L. L.; Turco, S. J. Cell. Mol. Life Sci. 2003, 60, 259-266 10.1007/s000180300021.