Characterizing the Intermediates Compound i and II in the Cytochrome P450 Catalytic Cycle with Nonlinear X-ray Spectroscopy: A Simulation Study

ChemPhysChem

Volumn 16, Issue 9, 2015, Pages 2006-2014

  Zhang, Yu ^a   Biggs, Jason D ^a   Mukamel, Shaul ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

density functional calculations; molecular modeling; Raman spectroscopy; reaction mechanisms; X ray absorption spectroscopy

Indexed keywords

CYTOCHROME P450;

BIOCATALYSIS; CHEMISTRY; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN CONFORMATION; RAMAN SPECTROMETRY; X RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

BIOCATALYSIS; CYTOCHROME P-450 ENZYME SYSTEM; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEIN CONFORMATION; SPECTRUM ANALYSIS, RAMAN; X-RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

EID: 84935005220     PISSN: 14394235     EISSN: 14397641     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cphc.201500064     Document Type: Article

References (97)

1. A. Lutman, R. Coffee, Y. Ding, Z. Huang, J. Krzywinski, T. Maxwell, M. Messerschmidt, H.-D. Nuhn, Phys. Rev. Lett. 2013, 110, 134801.
2. V. Kimberg, N. Rohringer, Phys. Rev. Lett. 2013, 110, 043901.
3. M. Beye, S. Schreck, F. Sorgenfrei, C. Trabant, N. Pontius, C. Schüler-Langeheine, W. Wurth, A. Föhlisch, Nature 2013, 501, 191.
4. G. Marcus, G. Penn, A. A. Zholents, Phys. Rev. Lett. 2014, 113, 024801.
5. P. R. Ortiz de Montellano, Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 3 rd ed., Kluwer Academic/Plenum Publishers, New York, 2005.
6. F. P. Guengerich, Chem. Res. Toxicol. 2008, 21, 70.
7. R. H. Elbekai, A. O. El-Kadi, Pharmacol. Ther. 2006, 112, 564.
8. C. Rodriguez-Antona, M. Ingelman-Sundberg, Oncogene 2006, 25, 1679.
9. D. W. Nebert, K. Wikvall, W. L. Miller, Philos. Trans. R. Soc. B 2013, 368, 20120431.
10. I. A. Pikuleva, M. R. Waterman, J. Biol. Chem. 2013, 288, 17091.
11. I. G. Denisov, T. M. Makris, S. G. Sligar, I. Schlichting, Chem. Rev. 2005, 105, 2253.
12. P. R. Ortiz de Montellano, Chem. Rev. 2010, 110, 932.
13. C. Jung, Biochim. Biophys. Acta Proteins Proteomics 2011, 1814, 46.
14. C. Jung, S. de Vries, V. Schünemann, Arch. Biochem. Biophys. 2011, 507, 44.
15. C. M. Krest, E. L. Onderko, T. H. Yosca, J. C. Calixto, R. F. Karp, J. Livada, J. Rittle, M. T. Green, J. Biol. Chem. 2013, 288, 17074.
16. T. Egawa, H. Shimada, Y. Ishimura, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1994, 201, 1464.
17. D. G. Kellner, J. Biol. Chem. 2002, 277, 9641.
18. T. Spolitak, J. H. Dawson, D. P. Ballou, J. Biol. Chem. 2005, 280, 20300.
19. I. Schlichting, Science 2000, 287, 1615.
20. I. G. Denisov, T. M. Makris, S. G. Sligar, J. Biol. Chem. 2001, 276, 11648.
21. R. Davydov, R. Perera, S. Jin, T.-C. Yang, T. A. Bryson, M. Sono, J. H. Dawson, B. M. Hoffman, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 1403.
22. J. Rittle, M. T. Green, Science 2010, 330, 933.
23. X. Sheng, J. H. Horner, M. Newcomb, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13310.
24. X. Sheng, H. Zhang, S.-C. Im, J. H. Horner, L. Waskell, P. F. Hollenberg, M. Newcomb, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 2971.
25. J. Rittle, J. M. Younker, M. T. Green, Inorg. Chem. 2010, 49, 3610.
26. J. T. Groves, Z. Gross, M. K. Stern, Inorg. Chem. 1994, 33, 5065.
27. W. Nam, S.-E. Park, I. K. Lim, M. H. Lim, J. Hong, J. Kim, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 14674.
28. M. T. Green, J. H. Dawson, H. B. Gray, Science 2004, 304, 1653.
29. Y. J. Jeong, Y. Kang, A.-R. Han, Y.-M. Lee, H. Kotani, S. Fukuzumi, W. Nam, Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 7321
30. Angew. Chem. 2008, 120, 7431.
31. S. Fukuzumi, H. Kotani, Y.-M. Lee, W. Nam, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 15134.
32. M. T. Green, Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 84.
33. K. L. Stone, R. K. Behan, M. T. Green, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 16563.
34. M. Newcomb, J. A. Halgrimson, J. H. Horner, E. C. Wasinger, L. X. Chen, S. G. Sligar, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 8179.
35. L. X. Chen, X. Zhang, J. Phys. Chem. Lett. 2013, 4, 4000.
36. F. Gel′mukhanov, H. Ågren, Phys. Rep. 1999, 312, 87.
37. M. Lundberg, T. Kroll, S. DeBeer, U. Bergmann, S. A. Wilson, P. Glatzel, D. Nordlund, B. Hedman, K. O. Hodgson, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 17121.
38. J. D. Biggs, Y. Zhang, D. Healion, S. Mukamel, J. Chem. Phys. 2012, 136, 174117.
39. S. Mukamel, D. Healion, Y. Zhang, J. D. Biggs, Annu. Rev. Phys. Chem. 2013, 64, 101.
40. J. D. Biggs, Y. Zhang, D. Healion, S. Mukamel, J. Chem. Phys. 2013, 138, 144303.
41. J. D. Biggs, Y. Zhang, D. Healion, S. Mukamel, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 15597.
42. Y. Zhang, J. D. Biggs, N. Govind, S. Mukamel, J. Phys. Chem. Lett. 2014, 5, 3656.
43. Y. Zhang, D. Healion, J. D. Biggs, S. Mukamel, J. Chem. Phys. 2013, 138, 144301.
44. Y. Zhang, J. D. Biggs, W. Hua, S. Mukamel, K. E. Dorfman, Phys. Chem. Chem. Phys. 2014, 16, 24323.
45. F. Ogliaro, S. Cohen, S. P. de Visser, S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 12892.
46. F. Ogliaro, S. P. de Visser, S. Cohen, J. Kaneti, S. Shaik, ChemBioChem 2001, 2, 848.
47. S. Shaik, D. Kumar, S. P. de Visser, A. Altun, W. Thiel, Chem. Rev. 2005, 105, 2279.
48. S. Shaik, S. Cohen, Y. Wang, H. Chen, D. Kumar, W. Thiel, Chem. Rev. 2010, 110, 949.
49. A. Rosa, G. Ricciardi, Inorg. Chem. 2012, 51, 9833.
50. D. Li, Y. Wang, C. Yang, K. Han, Dalton Trans. 2009, 291.
51. D. Li, X. Huang, K. Han, C.-G. Zhan, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7416.
52. D. Li, Y. Wang, K. Han, Coord. Chem. Rev. 2012, 256, 1137.
53. K. L. Stone, R. K. Behan, M. T. Green, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 12307.
54. K. L. Stone, L. M. Hoffart, R. K. Behan, C. Krebs, M. T. Green, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6147.
55. R. K. Behan, L. M. Hoffart, K. L. Stone, C. Krebs, M. T. Green, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11471.
56. M. T. Green, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 1902.
57. R. K. Behan, M. T. Green, J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 448.
58. Gaussian 09, Revision C.01, M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, G. Scalmani, V. Barone, B. Mennucci, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Caricato, X. Li, H. P. Hratchian, A. F. Izmaylov, J. Bloino, G. Zheng, J. L. Sonnenberg, M. Hada, M. Ehara, K. Toyota, R. Fukuda, J. Hasegawa, M. Ishida, T. Nakajima, Y. Honda, O. Kitao, H. Nakai, T. Vreven, J. A. Montgomery, Jr., J. E. Peralta, F. Ogliaro, M. Bearpark, J. J. Heyd, E. Brothers, K. N. Kudin, V. N. Staroverov, R. Kobayashi, J. Normand, K. Raghavachari, A. Rendell, J. C. Burant, S. S. Iyengar, J. Tomasi, M. Cossi, N. Rega, J. M. Millam, M. Klene, J. E. Knox, J. B. Cross, V. Bakken, C. Adamo, J. Jaramillo, R. Gomperts, R. E. Stratmann, O. Yazyev, A. J. Austin, R. Cammi, C. Pomelli, J. W. Ochterski, R. L. Martin, K. Morokuma, V. G. Zakrzewski, G. A. Voth, P. Salvador, J. J. Dannenberg, S. Dapprich, A. D. Daniels, Ö. Farkas, J. B. Foresman, J. V. Ortiz, J. Cioslowski, D. J. Fox, Gaussian, Inc., Wallingford CT, 2009.
59. A. D. Becke, J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648.
60. P. J. Stephens, F. J. Devlin, C. F. Chabalowski, M. J. Frisch, J. Phys. Chem. 1994, 98, 11623.
61. P. J. Hay, W. R. Wadt, J. Chem. Phys. 1985, 82, 299.
62. R. A. Friesner, R. B. Murphy, M. D. Beachy, M. N. Ringnalda, W. T. Pollard, B. D. Dunietz, Y. Cao, J. Phys. Chem. A 1999, 103, 1913.
63. W. J. Hehre, R. Ditchfield, J. A. Pople, J. Chem. Phys. 1972, 56, 2257.
64. M. M. Francl, W. J. Pietro, W. J. Hehre, J. S. Binkley, M. S. Gordon, D. J. DeFrees, J. A. Pople, J. Chem. Phys. 1982, 77, 3654.
65. M. Stener, G. Fronzoni, M. de Simone, Chem. Phys. Lett. 2003, 373, 115.
66. N. A. Besley, A. Noble, J. Phys. Chem. C 2007, 111, 3333.
67. S. DeBeer George, T. Petrenko, F. Neese, Inorg. Chim. Acta 2008, 361, 965.
68. K. Lopata, B. E. Van Kuiken, M. Khalil, N. Govind, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3284.
69. Y. Zhang, J. D. Biggs, D. Healion, N. Govind, S. Mukamel, J. Chem. Phys. 2012, 137, 194306.
70. T. H. Dunning Jr., J. Chem. Phys. 1989, 90, 1007.
71. F. Weigend, R. Ahlrichs, Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297.
72. M. Valiev, E. J. Bylaska, N. Govind, K. Kowalski, T. P. Straatsma, H. J. J. van Dam, D. Wang, J. Nieplocha, E. Apra, T. L. Windus, W. A. de Jong, Comput. Phys. Commun. 2010, 181, 1477.
73. S. Hirata, M. Head-Gordon, Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 291.
74. W. Hua, G. Tian, G. Fronzoni, X. Li, M. Stener, Y. Luo, J. Phys. Chem. A 2013, 117, 14075.
75. Wolfram Research, Inc., Mathematica, Version 8.0, Champaign, IL, 2010.
76. A. Altun, S. Shaik, W. Thiel, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 8978.
77. A. Bonifacio, A. R. Groenhof, P. H. J. Keizers, C. de Graaf, J. N. M. Commandeur, N. P. E. Vermeulen, A. W. Ehlers, K. Lammertsma, C. Gooijer, G. van der Zwan, J. Biol. Inorg. Chem. 2007, 12, 645.
78. G. K. Jennings, A. Modi, J. E. Elenewski, C. M. Ritchie, T. Nguyen, K. C. Ellis, J. C. Hackett, J. Inorg. Biochem. 2014, 136, 81.
79. S. Shaik, S. P. de Visser, D. Kumar, J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 661.
80. J. C. Schöneboom, S. Cohen, H. Lin, S. Shaik, W. Thiel, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4017.
81. J. C. Schöneboom, H. Lin, N. Reuter, W. Thiel, S. Cohen, F. Ogliaro, S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8142.
82. C. M. Bathelt, J. Zurek, A. J. Mulholland, J. N. Harvey, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12900.
83. J. E. Penner-Hahn, K. Smith Eble, T. J. McMurry, M. Renner, A. L. Balch, J. T. Groves, J. H. Dawson, K. O. Hodgson, J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 7819.
84. T. Wolter, W. Meyer-Klaucke, M. Müther, D. Mandon, H. Winkler, A. X. Trautwein, R. Weiss, J. Inorg. Biochem. 2000, 78, 117.
85. G. H. Zschornack, Handbook of X-Ray Data, Springer, Heidelberg, 2007.
86. W. Demtröder, Laser Spectroscopy: Basic Concepts and Instrumentation, 3 rd ed., Springer, New York, 2003.
87. N. A. Besley, F. A. Asmuruf, Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 12024.
88. B. Brena, P. E. M. Siegbahn, H. Ågren, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 17157.
89. E. L. Shirley, J. Electron Spectrosc. Relat. Phenom. 2005, 144-147, 1187.
90. F. de Groot, Coord. Chem. Rev. 2005, 249, 31.
91. B. E. Van Kuiken, M. Valiev, S. L. Daifuku, C. Bannan, M. L. Strader, H. Cho, N. Huse, R. W. Schoenlein, N. Govind, M. Khalil, J. Phys. Chem. A 2013, 117, 4444.
92. T. Kroll, R. G. Hadt, S. A. Wilson, M. Lundberg, J. J. Yan, T.-C. Weng, D. Sokaras, R. Alonso-Mori, D. Casa, M. H. Upton, B. Hedman, K. O. Hodgson, E. I. Solomon, J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 18087.
93. H. A. Kramers, W. Heisenberg, Z. Phys. 1925, 31, 681.
94. I. Schweigert, S. Mukamel, Phys. Rev. A 2007, 76, 012504.
95. D. Healion, H. Wang, S. Mukamel, J. Chem. Phys. 2011, 134, 124101.
96. Y. Zhang, J. D. Biggs, S. Mukamel, J. Mod. Opt. 2014, 61, 558.
97. L. X. Chen, X. Zhang, M. L. Shelby, Chem. Sci. 2014, 5, 4136.