Different modes of lipid binding to membrane proteins probed by mass spectrometry

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 16, 2015, Pages 5240-5247

  Bechara, Chérine ^a   Robinson, Carol V ^a  

^a UNIVERSITY OF OXFORD   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGICAL MEMBRANES; LIPID BILAYERS; LIPIDS; MASS SPECTROMETRY; SPECTROMETRY;

ACTIVITY ASSAYS; ANNULAR RINGS; BOUND PROTEINS; MEMBRANE PROTEIN COMPLEX; MEMBRANE PROTEINS; PROTOCOL CANS; RESIDENCE TIME; THERMODYNAMIC EFFECT;

PROTEINS;

ABC TRANSPORTER; DETERGENT; LIPID; MACROGOL; MEMBRANE PROTEIN; MULTIDRUG RESISTANCE PROTEIN; PHOSPHATIDYLETHANOLAMINE; PHOSPHATIDYLGLYCEROL; MEMBRANE LIPID; PROTEIN BINDING;

ARTICLE; COLLISIONALLY ACTIVATED DISSOCIATION; CONFORMATIONAL TRANSITION; CRITICAL MICELLE CONCENTRATION; CROSS LINKING; CRYSTAL STRUCTURE; CRYSTALLIZATION; LIPID BILAYER; LIPIDOMICS; MASS SPECTROMETRY; MEMBRANE TRANSPORT; PROTEIN BINDING; PROTEIN LIPID INTERACTION; PROTEIN SUBUNIT; REVERSE MICELLE; STATIC ELECTRICITY; STOICHIOMETRY; ANIMAL; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM; PROCEDURES;

ANIMALS; HUMANS; MASS SPECTROMETRY; MEMBRANE LIPIDS; MEMBRANE PROTEINS; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN BINDING;

EID: 84928731927     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b00420     Document Type: Article

References (72)

1. White, S. H. Nature 2009, 459 (7245) 344-346
2. Nygaard, R.; Zou, Y.; Dror, R. O.; Mildorf, T. J.; Arlow, D. H.; Manglik, A.; Pan, A. C.; Liu, C. W.; Fung, J. J.; Bokoch, M. P.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Shaw, D. E.; Mueller, L.; Prosser, R. S.; Kobilka, B. K. Cell 2013, 152 (3) 532-542
3. Colvin, M. T.; Andreas, L. B.; Chou, J. J.; Griffin, R. G. Biochemistry 2014, 53 (38) 5987-5994
4. Nizsaloczki, E.; Csomos, I.; Nagy, P.; Fazekas, Z.; Goldman, C. K.; Waldmann, T. A.; Damjanovich, S.; Vamosi, G.; Matyus, L.; Bodnar, A. ChemPhysChem 2014, 15 (18) 3969-3978
5. Chakraborty, H.; Chattopadhyay, A. ACS Chem. Neurosci. 2014, 6 (1) 199-206
6. Kim, J.; Wu, S.; Tomasiak, T. M.; Mergel, C.; Winter, M. B.; Stiller, S. B.; Robles-Colmanares, Y.; Stroud, R. M.; Tampe, R.; Craik, C. S.; Cheng, Y. Nature 2014, 517 (7534) 396-400
7. Wang, H.; Elferich, J.; Gouaux, E. Nat. Struct Mol. Biol. 2012, 19 (2) 212-219
8. Whitelegge, J. P. Anal. Chem. 2013, 85 (5) 2558-2568
9. Chung, K. Y.; Rasmussen, S. G.; Liu, T.; Li, S.; DeVree, B. T.; Chae, P. S.; Calinski, D.; Kobilka, B. K.; Woods, V. L., Jr.; Sunahara, R. K. Nature 2011, 477 (7366) 611-615
10. Parker, C. H.; Morgan, C. R.; Rand, K. D.; Engen, J. R.; Jorgenson, J. W.; Stafford, D. W. Biochemistry 2014, 53 (9) 1511-1520
11. Padayatti, P. S.; Wang, L.; Gupta, S.; Orban, T.; Sun, W.; Salom, D.; Jordan, S. R.; Palczewski, K.; Chance, M. R. Mol. Cell Proteomics 2013, 12 (5) 1259-1271
12. Efremov, R. G.; Leitner, A.; Aebersold, R.; Raunser, S. Nature 2014, 517 (7532) 39-43
13. Schmidt, C.; Zhou, M.; Marriott, H.; Morgner, N.; Politis, A.; Robinson, C. V. Nat. Commun. 2013, 4, 1985
14. Wyttenbach, T.; Pierson, N. A.; Clemmer, D. E.; Bowers, M. T. Annu. Rev. Phys. Chem. 2014, 65, 175-196
15. Bohrer, B. C.; Merenbloom, S. I.; Koeniger, S. L.; Hilderbrand, A. E.; Clemmer, D. E. Annu. Rev. Anal Chem. (Palo Alto Calif) 2008, 1, 293-327
16. Niu, S.; Rabuck, J. N.; Ruotolo, B. T. Curr. Opin Chem. Biol. 2013, 17 (5) 809-817
17. Zhou, M.; Robinson, C. V. Curr. Opin Struct Biol. 2014, 28C, 122-130
18. Konijnenberg, A.; Yilmaz, D.; Ingolfsson, H. I.; Dimitrova, A.; Marrink, S. J.; Li, Z.; Venien-Bryan, C.; Sobott, F.; Kocer, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111 (48) 17170-17175
19. Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995, 92 (7) 2426-2427
20. Demmers, J. A.; Haverkamp, J.; Heck, A. J.; Koeppe, R. E., 2nd; Killian, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97 (7) 3189-3194
21. Demmers, J. A.; van Duijn, E.; Haverkamp, J.; Greathouse, D. V.; Koeppe, R. E., II; Heck, A. J.; Killian, J. A. J. Biol. Chem. 2001, 276 (37) 34501-34508
22. Demmers, J. A.; van Dalen, A.; de Kruijff, B.; Heck, A. J.; Killian, J. A. FEBS Lett. 2003, 541 (1-3) 28-32
23. Loo, R. R.; Dales, N.; Andrews, P. C. Methods Mol. Biol. 1996, 61, 141-160
24. Loo, R. R.; Dales, N.; Andrews, P. C. Protein Sci. 1994, 3 (11) 1975-1983
25. Ilag, L. L.; Ubarretxena-Belandia, I.; Tate, C. G.; Robinson, C. V. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126 (44) 14362-14363
26. Kitagawa, N.; Mazon, H.; Heck, A. J.; Wilkens, S. J. Biol. Chem. 2008, 283 (6) 3329-3337
27. Esteban, O.; Bernal, R. A.; Donohoe, M.; Videler, H.; Sharon, M.; Robinson, C. V.; Stock, D. J. Biol. Chem. 2008, 283 (5) 2595-2603
28. Barrera, N. P.; Di Bartolo, N.; Booth, P. J.; Robinson, C. V. Science 2008, 321 (5886) 243-246
29. Siuzdak, G.; Bothner, B. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1995, 34 (18) 2053-2055
30. Sharon, M.; Ilag, L. L.; Robinson, C. V. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129 (28) 8740-8746
31. Leon, I.; Millan, J.; Cocinero, E. J.; Lesarri, A.; Fernandez, J. A. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2013, 52 (30) 7772-7775
32. Fang, Y.; Bennett, A.; Liu, J. Int. J. Mass Spectrom. 2010, 293 (1-3) 12-22
33. Fang, Y.; Bennett, A.; Liu, J. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13 (4) 1466-1478
34. Barrera, N. P.; Isaacson, S. C.; Zhou, M.; Bavro, V. N.; Welch, A.; Schaedler, T. A.; Seeger, M. A.; Miguel, R. N.; Korkhov, V. M.; van Veen, H. W.; Venter, H.; Walmsley, A. R.; Tate, C. G.; Robinson, C. V. Nat. Methods 2009, 6 (8) 585-587
35. Zhou, M.; Morgner, N.; Barrera, N. P.; Politis, A.; Isaacson, S. C.; Matak-Vinkovic, D.; Murata, T.; Bernal, R. A.; Stock, D.; Robinson, C. V. Science 2011, 334 (6054) 380-385
36. Marcoux, J.; Wang, S. C.; Politis, A.; Reading, E.; Ma, J.; Biggin, P. C.; Zhou, M.; Tao, H.; Zhang, Q.; Chang, G.; Morgner, N.; Robinson, C. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110 (24) 9704-9709
37. Housden, N. G.; Hopper, J. T.; Lukoyanova, N.; Rodriguez-Larrea, D.; Wojdyla, J. A.; Klein, A.; Kaminska, R.; Bayley, H.; Saibil, H. R.; Robinson, C. V.; Kleanthous, C. Science 2013, 340 (6140) 1570-1574
38. Barrera, N. P.; Zhou, M.; Robinson, C. V. Trends Cell Biol. 2013, 23 (1) 1-8
39. Friemann, R.; Larsson, D. S.; Wang, Y.; van der Spoel, D. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131 (46) 16606-16607
40. Wang, Y.; Larsson, D. S.; van der Spoel, D. Biochemistry 2009, 48 (5) 1006-1015
41. Patriksson, A.; Marklund, E.; van der Spoel, D. Biochemistry 2007, 46 (4) 933-945
42. Borysik, A. J.; Robinson, C. V. Phys. Chem. Chem. Phys. 2012, 14 (42) 14439-14449
43. Borysik, A. J.; Hewitt, D. J.; Robinson, C. V. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135 (16) 6078-6083
44. Han, L.; Hyung, S. J.; Mayers, J. J.; Ruotolo, B. T. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133 (29) 11358-11367
45. Bagal, D.; Kitova, E. N.; Liu, L.; El-Hawiet, A.; Schnier, P. D.; Klassen, J. S. Anal. Chem. 2009, 81 (18) 7801-7806
46. Laganowsky, A.; Reading, E.; Hopper, J. T.; Robinson, C. V. Nat. Protoc 2013, 8 (4) 639-651
47. Sobott, F.; Hernandez, H.; McCammon, M. G.; Tito, M. A.; Robinson, C. V. Anal. Chem. 2002, 74 (6) 1402-1407
48. Gutmann, D. A.; Mizohata, E.; Newstead, S.; Ferrandon, S.; Postis, V.; Xia, X.; Henderson, P. J.; van Veen, H. W.; Byrne, B. Protein Sci. 2007, 16 (7) 1422-1428
49. Reading, E.; Liko, I.; Allison, T. M.; Benesch, J. L.; Laganowsky, A.; Robinson, C. V. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2015, In press
50. Lemieux, M. J.; Reithmeier, R. A.; Wang, D. N. J. Struct Biol. 2002, 137 (3) 322-332
51. Mehmood, S.; Marcoux, J.; Hopper, J. T.; Allison, T. M.; Liko, I.; Borysik, A. J.; Robinson, C. V. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136 (49) 17010-17012
52. Leney, A. C.; McMorran, L. M.; Radford, S. E.; Ashcroft, A. E. Anal. Chem. 2012, 84 (22) 9841-9847
53. Calabrese, A. N.; Watkinson, T. G.; Henderson, P. J.; Radford, S. E.; Ashcroft, A. E. Anal. Chem. 2015, 87 (2) 1118-1126
54. Lee, A. G. Biochem. Soc. Trans. 2011, 39 (3) 761-766
55. Yeagle, P. L. Biochim. Biophys. Acta 2014, 1838 (6) 1548-1559
56. King, G.; Sharom, F. J. Crit Rev. Biochem. Mol. Biol. 2012, 47 (1) 75-95
57. Murata, T.; Yamato, I.; Kakinuma, Y.; Leslie, A. G.; Walker, J. E. Science 2005, 308 (5722) 654-659
58. Hansen, S. B.; Tao, X.; MacKinnon, R. Nature 2011, 477 (7365) 495-498
59. Arias-Cartin, R.; Grimaldi, S.; Pommier, J.; Lanciano, P.; Schaefer, C.; Arnoux, P.; Giordano, G.; Guigliarelli, B.; Magalon, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108 (19) 7781-7786
60. Hopper, J. T.; Robinson, C. V. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2014, 53 (51) 14002-14015
61. Watt, I. N.; Montgomery, M. G.; Runswick, M. J.; Leslie, A. G.; Walker, J. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107 (39) 16823-16827
62. Lee, A. G. Mol. Biosyst 2005, 1 (3) 203-212
63. Velamakanni, S.; Lau, C. H.; Gutmann, D. A.; Venter, H.; Barrera, N. P.; Seeger, M. A.; Woebking, B.; Matak-Vinkovic, D.; Balakrishnan, L.; Yao, Y.; U, E. C.; Shilling, R. A.; Robinson, C. V.; Thorn, P.; van Veen, H. W. PLoS One 2009, 4 (7) e6137
64. Bechara, C.; Nöll, A.; Morgner, N.; Degiacomi, M. T.; Tampe, R.; Robinson, C. V. Nat. Chem. 2015, 7 (3) 255-262
65. Zutz, A.; Hoffmann, J.; Hellmich, U. A.; Glaubitz, C.; Ludwig, B.; Brutschy, B.; Tampe, R. J. Biol. Chem. 2011, 286 (9) 7104-7115
66. Sharom, F. J. IUBMB Life 2011, 63 (9) 736-746
67. Laganowsky, A.; Reading, E.; Allison, T. M.; Ulmschneider, M. B.; Degiacomi, M. T.; Baldwin, A. J.; Robinson, C. V. Nature 2014, 510 (7503) 172-175
68. Civelli, O.; Reinscheid, R. K.; Zhang, Y.; Wang, Z.; Fredriksson, R.; Schioth, H. B. Annu. Rev. Pharmacol Toxicol 2013, 53, 127-146
69. Hopper, J. T.; Yu, Y. T.; Li, D.; Raymond, A.; Bostock, M.; Liko, I.; Mikhailov, V.; Laganowsky, A.; Benesch, J. L.; Caffrey, M.; Nietlispach, D.; Robinson, C. V. Nat. Methods 2013, 10 (12) 1206-1208
70. Dorr, J. M.; Koorengevel, M. C.; Schafer, M.; Prokofyev, A. V.; Scheidelaar, S.; van der Cruijsen, E. A.; Dafforn, T. R.; Baldus, M.; Killian, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111 (52) 18607-18612
71. Rose, R. J.; Damoc, E.; Denisov, E.; Makarov, A.; Heck, A. J. Nat. Methods 2012, 9 (11) 1084-1086
72. Li, H.; Wongkongkathep, P.; Van Orden, S. L.; Ogorzalek Loo, R. R.; Loo, J. A. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2014, 25 (12) 2060-2068