Synthesis and biology of cyclic imine toxins, an emerging class of potent, globally distributed marine toxins

Natural Product Reports

Volumn 32, Issue 3, 2015, Pages 411-435

  Stivala, Craig E ^a   Benoit, Evelyne ^b   Aráoz, Rómulo ^b   Servent, Denis ^c   Novikov, Alexei ^d   Molgó, Jordi ^b   Zakarian, Armen ^e  

^a STANFORD UNIVERSITY   (United States)

^b CNRS   (France)

^c Institute Frederic Joliot   (France)

^d UNIVERSITY OF NORTH DAKOTA   (United States)

^e UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGICAL PRODUCT; IMINE; MARINE TOXIN;

CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ENVIRONMENT; HUMAN; SHELLFISH; SYNTHESIS;

BIOLOGICAL PRODUCTS; ENVIRONMENT; HUMANS; IMINES; MARINE TOXINS; MOLECULAR STRUCTURE; SHELLFISH;

EID: 84924440008     PISSN: 02650568     EISSN: 14604752     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c4np00089g     Document Type: Review

References (151)

1. Recent case from New York City, http://www.cdc.gov/mmwr/preview/mmwrhtml/mm6204a1.htm
2. D. Alonso Z. Khalil N. Satkunanthan B. G. Livett Mini-Rev. Med. Chem. 2012 3 785 787
3. R. Sakai G. T. Swanson Nat. Prod. Rep. 2014 31 273 309
4. T. Aune, Risk Assessment of Marine Toxins, in Seafood and Freshwater Toxins, ed., L. Botana, Taylor & Francis Group, LLC, 2nd edn, 2008, pp. 3-20
5. T. Seki M. Satake L. Mackenzie H. F. Kaspar T. Yasumoto Tetrahedron Lett. 1995 36 7093 7096
6. D. Uemura T. Chou T. Haino A. Nagatsu S. Fukuzawa S. Zheng H. Chen J. Am. Chem. Soc. 1995 117 1155 1156
7. T. Chou T. Haino M. Kuramoto D. Uemura Tetrahedron Lett. 1996 37 4027 4030
8. A. I. Selwood C. O. Miles A. L. Wilkins R. van Ginkel R. Munday F. Rise P. McNabb J. Agric. Food Chem. 2010 58 6532 6542
9. P. McCarron W. A. Rourke W. Hardstaff B. Pooley M. A. Quilliam J. Agric. Food Chem. 2012 60 1437 1446
10. N. Takada N. Umemura K. Suenaga D. Uemura Tetrahedron Lett. 2001 42 3495 3497
11. J. Hao F. Matsuura Y. Kishi M. Kita D. Uemura N. Asai T. Iwashita J. Am. Chem. Soc. 2006 128 7742 7743
12. C. O. Miles A. L. Wilkins D. J. Stirling A. L. MacKenzie J. Agric. Food Chem. 2000 48 1373 1376
13. C. O. Miles A. L. Wilkins D. J. Stirling A. L. MacKenzie J. Agric. Food Chem. 2003 51 4838 4840
14. R. M. Van Wagoner I. Misner C. R. Tomas J. L. C. Wright Tetrahedron Lett. 2011 52 4243 4246
15. T. Hu I. W. Burton A. D. Cembella J. M. Curtis M. A. Quilliam J. A. Walter J. L. C. Wright J. Nat. Prod. 2001 64 308 312
16. T. Hu J. M. Curtis Y. Oshima M. A. Quilliam J. A. Walter W. M. Watson-Wright J. L. C. Wright J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1995 2139 2141
17. T. Hu J. M. Curtis J. A. Walker J. L. C. Wright Tetrahedron Lett. 1996 37 7671 7674
18. S. L. MacKinnon J. A. Walter M. A. Quilliam A. D. Cembella P. LeBlanc I. W. Burton W. R. Hardstaff N. I. Lewis J. Nat. Prod. 1996 69 983 987
19. J. Aasen S. L. MacKinnon P. LeBlanc J. A. Walter P. Hovgaard T. Aune M. A. Quilliam Chem. Res. Toxicol. 2005 18 509 515
20. J. S. Roach P. LeBlanc N. I. Lewis R. Munday M. A. Quilliam S. L. MacKinnon J. Nat. Prod. 2009 72 1237 1240
21. K. Torigoe M. Murata T. Yasumoto T. Iwashita J. Am. Chem. Soc. 1988 110 7876 7877
22. C.-K. Lu C.-H. Lee R. Huang H.-N. Chou Tetrahedron Lett. 2001 42 1713 1716
23. A. I. Selwood A. L. Wilkins R. Munday F. Shi L. L. Rhodes P. T. Holland Tetrahedron Lett. 2013 54 4705 4707
24. M. Kita M. Kondo T. Koyama K. Yamada T. Matsumoto K. Lee J. Woo D. Uemura J. Am. Chem. Soc. 2004 126 4794 4795
25. M. Kita M. Kondo T. Koyama K. Yamada T. Matsumoto K. Lee J. Woo D. Uemura J. Am. Chem. Soc. 2004 126 4794 4795
26. E. Nézan N. Chomerat Vulcanodinium rugosum gen. Nov., sp. Nov. (dinophyceae): A new marine dinoflagellate from French mediterranean coast Cryptogam.: Algol. 2011 32 3 18
27. P. Hess E. Abadie F. Hervé T. Berteaux V. Séchet R. Aráoz J. Molgó A. Zakarian M. Sibat T. Rundberget C. O. Miles Z. Amzil Toxicon 2013 75 16 26
28. L. Rhodes K. Smith A. Selwood P. McNabb R. Munday S. Suda S. Molenaar G. Hallegraff Phycologia 2011 50 624 628
29. A. L. Wilkins N. Rehmann T. Torgersen T. Rundberget M. Keogh D. Petersen P. Hess F. Rise C. O. Miles J. Agric. Food Chem. 2006 54 5672 5678
30. A. J. Haywood K. A. Steidinger E. W. Truby P. R. Bergquist P. L. Bergquist J. Adamson L. MacKenzie J. Phycol. 2004 40 165 179
31. R. Biré S. Krys J.-M. Frémy S. Dragacci D. J. Stirling R. Kharrat J. Nat. Toxins 2002 11 269 275
32. A. D. Cembella M. A. Quilliam Nat. Toxins 1999 7 197 206
33. A. D. Cembella M. A. Quilliam N. I. Lewis Phycologia 2000 39 67 74
34. P. Ciminiello C. Dell'Aversano E. Fattorusso S. Magno L. Tartaglione M. Cangini M. Pompei L. Boni Toxicon 2006 47 597 604
35. P. Ciminiello C. Dell'Aversano E. Fattorusso M. Forino L. Grauso L. Tartaglione F. Guerrini R. Pistocchi J. Nat. Prod. 2007 70 1878 1883
36. N. Touzet J. M. Franco R. Raine Harmful Algae 2008 7 782 797
37. A. O. Tatters W. R. M. Van J. L. C. Wright C. R. Tomas Harmful Algae 2012 19 160 168
38. C. R. Tomas R. van Wagoner A. O. Tatters S. Hall K. White J. L. C. Wright Harmful Algae 2012 17 54 63
39. For tabulation of dinoflagellates see, for example, http://www.tolweb.org/notes/?note-id=4796
40. A. Kremp T. Lindholm N. Dreßler K. Erler G. Gerdts S. Eirtovaara E. Leskinen Harmful Algae 2009 8 318 328
41. J. A. B. Aasen W. Hardstaff T. Aune M. A. Quilliam Rapid Commun. Mass Spectrom. 2006 20 1531 1537
42. T. Yasumoto N. Seino Y. Murakami M. Murata Biol. Bull. 1987 172 128 131
43. G. M. Hallegraeff Phycologia 1993 32 79 99
44. T. J. Smayda J. Oceanogr. 2002 58 281 294
45. F. M. Van Dolah Environ. Health Perspect. 2000 108 133 141
46. G. M. Hallegraeff J. Phycol. 2010 46 220 235
47. B. B. Jørgensen and K. Richardson, in Eutrophication in coastal marine ecosystems. Coastal and Estuarine Studies 52, American Geophysical Union, Washington, D.C., 1996, pp. 1-272
48. V. H. Smith Environ. Sci. Pollut. Res. 2003 10 126 139
49. R. W. Howarth R. Marino Limnol. Oceanogr. 2006 51 1, part 2 364 376
50. S. E. Shumway J. World Aquacult. Soc. 1990 21 65 104
51. M. P. Lesser S. E. Shumway J. Shellfish Res. 1993 12 377 381
52. P. S. McNabb D. J. McCoubrey L. Rhodes K. Smith A. I. Selwood R. Munday P. T. Holland Harmful Algae 2012 13 34 39
53. W. Medhioub P. Lassus P. Truquet M. Bardouil Z. Amzil V. Sechet M. Sibat P. Soudant Aquaculture 2012 358-359 108 115
54. D. J. Stirling N. Z. J. Mar. Freshwater Res. 2001 35 851 857
55. W. Medhioub M. Guéguen P. Lassus M. Bardouil P. Truquet M. Sibat N. Medhioub P. Soudant M. Kraiem Z. Amzil Harmful Algae 2010 9 200 207
56. R. Marrouchi F. Dziri N. Belayouni A. Hamza E. Benoit J. Molgó R. Kharrat Mar. Biotechnol. 2010 12 579 585
57. M. Geiger G. Desanglois K. Hogeveen V. Fessard T. Leprêtre F. Mondeguer Y. Guitton F. Hervé V. Séchet O. Grovel Y. F Pouchus P. Hess Mar. Drugs 2013 11 3350 3371
58. M. Dragunow M. Trzoss M. A. Brimble R. Cameron V. Beuzenberg P. Holland D. Mountfort Environ. Toxicol. Pharmacol. 2005 20 305 312
59. M. Daneshian L. M. Botana M. Y. Dechraoui Bottein G. Buckland M. Campàs N. Dennison R. W. Dickey J. Diogène V. Fessard T. Hartung A. Humpage M. Leist J. Molgó M. A. Quilliam C. Rovida B. A. Suarez-Isla A. Tubaro K. Wagner O. Zoller D. Dietrich ALTEX 2013 30 487 545
60. L. M. Botana Chem. Res. Toxicol. 2012 25 1800 1804
61. R. Munday M. A. Quilliam P. LeBlanc N. Lewis P. Gallant S. A. Sperker H. S. Ewart S. L. MacKinnon Toxins 2012 4 1 14
62. D. Richard, E. Arsenault, A. Cembella and M. Quilliam, in Harmful Algal Blooms, ed., G. M. Hallegraeff, S. I. Blackburn, C. Bolch, and, R. J. Lewis, Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO, Paris, France, 2001, pp. 383-386
63. L. Rhodes K. Smith A. Selwood P. McNabb S. Molenaar R. Munday C. Wilkinson G. Hallegraeff N. Z. J. Mar. Freshwater Res. 2011 145 703 709
64. L. Rhodes K. Smith A. Selwood P. McNabb R. van Ginkel P. Holland R. Munday Harmful Algae 2010 9 384 389
65. R. Munday A. I. Selwood L. Rhodes Toxicon 2012 60 995 999
66. EFSA-The European Food Safety Authority (2009) Scientific opinion of the panel on contaminants in the food chain on a request from the European Commission on marine biotoxins in shellfish. Summary on Regulated Marine Biotoxins, EFSA J, 1306: 1-23
67. P. Ciminiello C. Dell'Aversano E. Dello Iacovo E. Fattorusso M. Forino L. Grauso L. Tartaglione F. Guerrini L. Pezzolesi R. Pistocchi Toxicon 2010 56 1327 1333
68. P. Otero A. Alfonso P. Rodriguez J. A. Rubiolo J. M. Cifuentes R. Bermúdez M. R. Vieytes L. M. Botana Food Chem. Toxicol. 2012 50 232 237
69. S. Beaumont E. A. Ilardi N. D. C. Tappin A. Zakarian Eur. J. Org. Chem. 2010 5743 5765
70. P. D. O'Connor M. A. Brimble Nat. Prod. Rep. 2007 24 869 885
71. S. M. Guéret M. A. Brimble Nat. Prod. Rep. 2010 27 1350 1366
72. J. A. McCauley K. Nagasawa P. L. Lander S. G. Mischke M. A. Semones Y. Kishi J. Am. Chem. Soc. 1998 120 7647 7648
73. M. J. Pelc A. Zakarian Org. Lett. 2005 7 1629 1631
74. J. Wang S. Sakamoto K. Kumada A. Nitta T. Noda H. Oguri M. Hirama Synlett 2003 891 893
75. C. E. Stivala A. Zakarian J. Am. Chem. Soc. 2008 130 3774 3776
76. R. Araoz D. Servent J. Molgó B. I. Iorga C. Fruchart-Gaillard E. Benoit Z. Gu C. E. Stivala A. Zakarian J. Am. Chem. Soc. 2011 133 10499 10511
77. T. Magauer H. J. Martin J. Mulzer Angew. Chem., Int. Ed. 2009 48 6032 6036
78. T. Magauer H. J. Martin J. Mulzer Chem.-Eur. J. 2010 16 507 519
79. http://www.techtransfer.universityofcalifornia.edu/NCD/21833.html
80. Unpublished results
81. E. Nakamura F. Kikuchi S. Hashimoto Angew. Chem., Int. Ed. 2008 47 7091 7094
82. S. Nakamura J. Inagaki T. Sugimoto Y. Ura S. Hashimoto Tetrahedron 2002 58 10375 10386
83. J. J. Jackson C. E. Stivala B. I. Iorga J. Molgó A. Zakarian J. Org. Chem. 2012 77 10435 10440
84. J. Ishihara T. Ishizaka T. Suzuki S. Hatakeyama Tetrahedron Lett. 2004 45 7855 7858
85. V. Caprio M. A. Brimble D. P. Furkert Tetrahedron 2001 57 4023 4034
86. D. P. Furkert M. A. Brimble Org. Lett. 2002 4 3655 3658
87. K. Meilert M. A. Brimble Org. Biomol. Chem. 2006 4 2184 2192
88. K. Meilert M. A. Brimble Org. Lett. 2005 7 3497 3500
89. J. Labarre-Lainé I. Periñan V. Desvergnes Y. Landais Chem.-Eur. J 2014 20 9336 9341
90. M. A. Brimble M. Trzoss Tetrahedron 2004 60 5613 5622
91. M. Trzoss M. A. Brimble Synlett 2003 2042 2046
92. C. E. Stivala A. Zakarian Org. Lett. 2009 11 839 842
93. C. E. Stivala Z. Gu L. L. Smith Org. Lett. 2012 14 804 807
94. J. W. Johannes S. Wenglowsky Y. Kishi Org. Lett. 2005 7 3997 4000
95. K. Kong Z. Moussa D. Romo Org. Lett. 2005 7 5127 5130
96. J. D. White L. Quaranta G. Wang J. Org. Chem. 2007 72 1717 1728
97. J. D. White G. Wang L. Quaranta Org. Lett. 2003 5 4983 4986
98. Y. Qin C. E. Stivala A. Zakarian Angew. Chem., Int. Ed. 2007 46 7466 7469
99. K. Kong D. Romo C. Lee Angew. Chem., Int. Ed. 2009 48 7402 7405
100. K. Kong Z. Moussa C. Lee D. Romo J. Am. Chem. Soc. 2011 133 19844 19856
101. J. Ishihara M. Horie Y. Shimada S. Tojo A. Murai Synlett 2002 403 406
102. M. Kita D. Uemura Prog. Mol. Subcell. Biol. 2006 43 25 51
103. S. F. Zheng S. Huang X. Chen J. Tan Z. Zuo J. Peng R. Xie Chin. J. Mar. Drugs 1990 9 33 35
104. R. Munday N. R. Towers L. Mackenzie V. Beuzenberg P. T. Holland C. O. Miles Toxicon 2004 44 173 178
105. R. Kharrat D. Servent E. Girard G. Ouanounou M. Amar R. Marrouchi E. Benoit J. Molgó J. Neurochem. 2008 107 952 963
106. R. Aráoz D. Servent G. Ouanounou E. Benoit J. Molgó Biol. Res. 2009 42 R-118
107. S. D. Hellyer A. I. Selwood L. Rhodes D. S. Kerr Toxicon 2011 58 693 699
108. S. Gill M. Murphy J. Clausen D. Richard M. Quilliam S. MacKinnon P. LaBlanc R. Mueller O. Pulido Neurotoxicology 2003 24 593 604
109. P. J. Corringer N. Le Novere J. P. Changeux Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2000 40 431 458
110. R. J. Lukas J. P. Changeux N. Le Novere E. X. Albuquerque D. J. Balfour D. K. Berg D. Bertrand V. A. Chiappinelli P. B. Clarke A. C. Collins J. A. Dani S. R. Grady K. J. Kellar J. M. Lindstrom M. J. Marks M. Quik P. W. Taylor S. Wonnacott Pharmacol. Rev. 1999 51 397 401
111. Y. Bourne Z. Radic R. Aráoz T. T. Talley E. Benoit D. Servent P. Taylor J. Molgó P. Marchot Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 6076 6081
112. T. A. Hauser C. D. Hepler D. C. Kombo V. P. Grinevich M. N. Kiser D. N. Hooker J. H. Zhang D. Mountfort A. Selwood S. R. Akireddy S. R. Letchworth D. Yohannes Neuropharmacology 2012 62 2239 2250
113. L. Duroure T. Jousseaume R. Araoz E. Barre P. Retailleau L. Chabaud J. Molgó C. Guillou Org. Biomol. Chem. 2011 9 8112 8118
114. J. Bockaert J. P. Pin EMBO J. 1999 18 1723 1729
115. M. P. Caulfield Pharmacol. Ther. 1993 58 319 379
116. K. Haga A. C. Kruse H. Asada T. Yurugi-Kobayashi M. Shiroishi C. Zhang W. I. Weis T. Okada B. K. Kobilka T. Haga T. Kobayashi Nature 2012 482 547 551
117. A. C. Kruse J. Hu A. C. Pan D. H. Arlow D. M. Rosenbaum E. Rosemond H. F. Green T. Liu P. S. Chae R. O. Dror D. E. Shaw W. I. Weis J. Wess B. K. Kobilka Nature 2012 482 552 556
118. A. C. Kruse A. M. Ring A. Manglik J. Hu K. Hu K. Eitel H. Hubner E. Pardon C. Valant P. M. Sexton A. Christopoulos C. C. Felder P. Gmeiner J. Steyaert W. I. Weis K. C. Garcia J. Wess B. K. Kobilka Nature 2013 504 101 106
119. C. B. Wandscheer N. Vilariño B. Espina M. C. Louzao L. M. Botana Chem. Res. Toxicol. 2010 23 1753 1761
120. M. Mousavi E. Hellstrom-Lindahl Neurochem. Int. 2009 54 237 244
121. E. Alonso C. Vale M. R. Vieytes F. M. Laferla L. Gimenez-Llort L. M. Botana Cell. Physiol. Biochem. 2011 27 783 794
122. E. Alonso C. Vale M. R. Vieytes F. M. Laferla L. Gimenez-Llort L. M. Botana Neurochem. Int. 2011 59 1056 1065
123. E. Alonso P. Otero C. Vale A. Alfonso A. Antelo L. Gimenez-Llort L. Chabaud C. Guillou L. M. Botana Curr. Alzheimer Res. 2013 10 279 289
124. T. Yasumoto Y. Oshima M. Yamaguchi Bull. Jpn. Soc. Sci. Fish. 1978 44 1249 1255
125. Commission Regulation Off. J. Eur. Communities: Inf. Not. 2011 54 3 7
126. E. Fux D. McMillan R. Bire P. Hess J. Chromatogr. A 2007 1157 273 280
127. M. García-Altares J. Diogène P. de la Iglesia J. Chromatogr. A 2013 1275 48 60
128. A. Gerssen E. H. W. van Olst P. P. J. Mulder J. de Boer Anal. Bioanal. Chem. 2010 397 3079 3088
129. A. Gerssen P. P. J. Mulder M. A. McElhinney J. de Boer J. Chromatogr. A 2009 1216 1421 1430
130. M. J. Chapela A. Reboreda J. M. Vieites A. G. Cabado J. Agric. Food Chem. 2008 56 8979 8986
131. B. Krock U. Tillmann U. John A. Cembella Anal. Bioanal. Chem. 2008 392 797 803
132. T. Rundberget J. A. B. Aasen A. I. Selwood C. O. Miles Toxicon 2011 58 700 711
133. P. McNabb A. I. Selwood P. T. Holland J. AOAC Int. 2005 88 761 772
134. L. MacKenzie P. Holland P. McNabb V. Beuzenberg A. Selwood T. Suzuki Toxicon 2002 40 1321 1330
135. R. Y. Liu Y. B. Liang X. L. Wu D. Y. Xu Y. J. Liu L. Liu Toxicon 2011 57 1000 1007
136. I. Ben Naila A. Hamza R. Gdoura J. Diogene P. de la Iglesia Harmful Algae 2012 18 56 64
137. C. Hummert A. Ruhl K. Reinhardt G. Gerdts B. Luckas Chromatographia 2002 55 673 680
138. Z. Amzil M. Sibat F. Royer N. Masson E. Abadie Mar. Drugs 2007 5 168 179
139. P. Ciminiello C. Dell'Aversano E. Fattorusso M. Forino L. Tartaglione L. Boschetti S. Rubini M. Cangini S. Pigozzi R. Poletti Toxicon 2010 55 280 288
140. Q. Shen L. Gong J. T. Baibado W. Dong Y. Wang Z. Dai H.-Y. Cheung Talanta 2013 116 770 775
141. R. Aráoz S. Ramos F. Pelissier V. Guérineau E. Benoit N. Vilariño L. M. Botana A. Zakarian J. Molgó Anal. Chem. 2012 84 10445 10453
142. P. Blay J. P. M. Hui J. M. Chang J. E. Melanson Anal. Bioanal. Chem. 2011 400 577 585
143. A. Domenech N. Cortes-Francisco O. Palacios J. M. Franco P. Riobo J. J. Llerena S. Vichi J. Caixach J. Chromatogr. A 2014 1328 16 25
144. R. Aráoz M. Herdman R. Rippka A. Ledreux J. Molgó J. P. Changeux N. T. de Marsac H. O. Nghiem Toxicon 2008 52 163 174
145. N. Vilariño E. S. Fonfría J. Molgó R. Aráoz L. M. Botana Anal. Chem. 2009 81 2708 2714
146. E. S. Fonfria N. Vilarino J. Molgo R. Araoz P. Otero B. Espina M. C. Louzao M. Alvarez L. M. Botana Anal. Biochem. 2010 403 102 107
147. E. S. Fonfria N. Vilariño B. Espina M. C. Louzao M. Alvarez J. Molgó R. Aráoz L. M. Botana Anal. Chim. Acta 2010 657 75 82
148. P. Otero A. Alfonso C. Alfonso R. Aráoz J. Molgó M. R. Vieytes L. M. Botana Anal. Chim. Acta 2011 701 200 208
149. L. P. Rodriguez N. Vilariño J. Molgó R. Aráoz A. Antelo M. R. Vieytes L. M. Botana Anal. Chem. 2011 83 5857 5863
150. L. P. Rodriguez N. Vilariño J. Molgó R. Aráoz L. M. Botana Toxicon 2013 75 35 43
151. L. P. Rodriguez N. Vilariño J. Molgó R. Aráoz M. C. Louzao P. Taylor T. Talley L. M. Botana Anal. Chem. 2013 85 2340 2347