α-synuclein-induced membrane remodeling is driven by binding affinity, partition depth, and interleaflet order asymmetry

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 28, 2014, Pages 9962-9972

  Braun, Anthony R ^a   Lacy, Michael M ^b   Ducas, Vanessa C ^c   Rhoades, Elizabeth ^b   Sachs, Jonathan N ^a  

^a University of Minnesota   (United States)

^b YALE UNIVERSITY   (United States)

^c YALE UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING ENERGY; FLUORESCENCE SPECTROSCOPY; HYDROPHOBICITY; MIXTURES; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEINS;

BINDING AFFINITIES; COARSE-GRAINED MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; FLUORESCENCE CORRELATION SPECTROSCOPY; HYDROPHOBIC THICKNESS; INTERACTION ENERGIES; MEMBRANE REMODELING; MEMBRANE-BOUND PROTEINS; SUBSTANTIAL REDUCTION;

MEMBRANES;

1-PALMITOYL-2-OLEOYLGLYCERO-3-PHOSPHOGLYCEROL; 1-PALMITOYL-2-OLEOYLPHOSPHATIDYLCHOLINE; ALPHA SYNUCLEIN; ARTIFICIAL MEMBRANE; LIPID; PHOSPHATIDYLCHOLINE; PHOSPHATIDYLGLYCEROL;

ARTIFICIAL MEMBRANE; CHEMISTRY;

ALPHA-SYNUCLEIN; LIPIDS; MEMBRANES, ARTIFICIAL; PHOSPHATIDYLCHOLINES; PHOSPHATIDYLGLYCEROLS;

EID: 84904437962     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja5016958     Document Type: Article

References (73)

1. Robotta, M.; Braun, P.; van Rooijen, B.; Subramaniam, V.; Huber, M.; Drescher, M. ChemPhysChem 2011, 12, 267
2. Georgieva, E. R.; Ramlall, T. F.; Borbat, P. P.; Freed, J. H.; Eliezer, D. J. Biol. Chem. 2010, 285, 28261
3. Trexler, A. J.; Rhoades, E. Biochemistry 2009, 48, 2304
4. Georgieva, E. R.; Ramlall, T. F.; Borbat, P. P.; Freed, J. H.; Eliezer, D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12856
5. Jao, C. C.; Hegde, B. G.; Chen, J.; Haworth, I. S.; Langen, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 19666
6. Kamp, F.; Exner, N.; Lutz, A. K.; Wender, N.; Hegermann, J.; Brunner, B.; Nuscher, B.; Bartels, T.; Giese, A.; Beyer, K.; Eimer, S.; Winklhofer, K. F.; Haass, C. EMBO J. 2010, 29, 3571
7. Nakamura, K.; Nemani, V. M.; Azarbal, F.; Skibinski, G.; Levy, J. M.; Egami, K.; Munishkina, L.; Zhang, J.; Gardner, B.; Wakabayashi, J.; Sesaki, H.; Cheng, Y.; Finkbeiner, S.; Nussbaum, R. L.; Masliah, E.; Edwards, R. H. J. Biol. Chem. 2011, 286, 20710
8. Varkey, J.; Isas, J. M.; Mizuno, N.; Jensen, M. B.; Bhatia, V. K.; Jao, C. C.; Petrlova, J.; Voss, J. C.; Stamou, D. G.; Steven, A. C.; Langen, R. J. Biol. Chem. 2010, 285, 32486
9. Jiang, Z.; de Messieres, M.; Lee, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 15970
10. Braun, A. R.; Sevcsik, E.; Chin, P.; Rhoades, E.; Tristram-Nagle, S.; Sachs, J. N. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 2613
11. Westphal, C. H.; Chandra, S. S. J. Biol. Chem. 2013, 288, 1829
12. Taneva, S. G.; Lee, J. M.; Cornell, R. B. Biochim. Biophys. Acta 2012, 1818, 1173
13. Jensen, M. B.; Bhatia, V. K.; Jao, C. C.; Rasmussen, J. E.; Pedersen, S. L.; Jensen, K. J.; Langen, R.; Stamou, D. J. Biol. Chem. 2011, 286, 42603
14. Middleton, E. R.; Rhoades, E. Biophys. J. 2010, 99, 2279
15. Perlmutter, J. D.; Braun, A. R.; Sachs, J. N. J. Biol. Chem. 2009, 284, 7177
16. Madsen, K. L.; Bhatia, V. K.; Gether, U.; Stamou, D. FEBS Lett. 2010, 584, 1848
17. Bhatia, V. K.; Madsen, K. L.; Bolinger, P. Y.; Kunding, A.; Hedegard, P.; Gether, U.; Stamou, D. EMBO J. 2009, 28, 3303
18. Zhu, C.; Das, S. L.; Baumgart, T. Biophys. J. 2012, 102, 1837
19. Cui, H.; Mim, C.; Vazquez, F. X.; Lyman, E.; Unger, V. M.; Voth, G. A. Biophys. J. 2013, 104, 404
20. Lipowsky, R. Faraday Discuss. 2013, 161, 305
21. Boucrot, E.; Pick, A.; Camdere, G.; Liska, N.; Evergren, E.; McMahon, H. T.; Kozlov, M. M. Cell 2012, 149, 124
22. Cui, H.; Lyman, E.; Voth, G. A. Biophys. J. 2011, 100, 1271
23. Drin, G.; Antonny, B. FEBS Lett. 2010, 584, 1840
24. Bhatia, V. K.; Hatzakis, N. S.; Stamou, D. Semin. Cell Dev. Biol. 2010, 21, 381
25. Hatzakis, N. S.; Bhatia, V. K.; Larsen, J.; Madsen, K. L.; Bolinger, P. Y.; Kunding, A. H.; Castillo, J.; Gether, U.; Hedegard, P.; Stamou, D. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 835
26. Arkhipov, A.; Yin, Y.; Schulten, K. Biophys. J. 2009, 97, 2727
27. Campelo, F.; McMahon, H. T.; Kozlov, M. M. Biophys. J. 2008, 95, 2325
28. Campelo, F.; Fabrikant, G.; McMahon, H. T.; Kozlov, M. M. FEBS Lett. 2010, 584, 1830
29. Zemel, A.; Ben-Shaul, A.; May, S. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6988
30. Fernandes, F.; Loura, L. M.; Chichon, F. J.; Carrascosa, J. L.; Fedorov, A.; Prieto, M. Biophys. J. 2008, 94, 3065
31. Drin, G.; Casella, J. F.; Gautier, R.; Boehmer, T.; Schwartz, T. U.; Antonny, B. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 138
32. Cornell, R. B.; Taneva, S. G. Curr. Protein Pept. Sci. 2006, 7, 539
33. Ulmer, T. S.; Bax, A.; Cole, N. B.; Nussbaum, R. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 9595
34. Chandra, S.; Chen, X.; Rizo, J.; Jahn, R.; Sudhof, T. C. J. Biol. Chem. 2003, 278, 15313
35. Crowet, J. M.; Lins, L.; Dupiereux, I.; Elmoualija, B.; Lorin, A.; Charloteaux, B.; Stroobant, V.; Heinen, E.; Brasseur, R. Proteins 2007, 68, 936
36. Sorre, B.; Callan-Jones, A.; Manzi, J.; Goud, B.; Prost, J.; Bassereau, P.; Roux, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 173
37. Simunovic, M.; Srivastava, A.; Voth, G. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 20396
38. Simunovic, M.; Mim, C.; Marlovits, T. C.; Resch, G.; Unger, V. M.; Voth, G. A. Biophys. J. 2013, 105, 711
39. Mim, C.; Cui, H.; Gawronski-Salerno, J. A.; Frost, A.; Lyman, E.; Voth, G. A.; Unger, V. M. Cell 2012, 149, 137
40. Lyman, E.; Cui, H.; Voth, G. A. Biophys. J. 2010, 99, 1783
41. Yin, Y.; Arkhipov, A.; Schulten, K. Structure 2009, 17, 882
42. Arkhipov, A.; Yin, Y.; Schulten, K. Biophys. J. 2008, 95, 2806
43. Blood, P. D.; Voth, G. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 15068
44. Van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1701
45. Hess, B.; Kutzner, C.; van der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 435
46. Marrink, S. J.; Risselada, H. J.; Yefimov, S.; Tieleman, D. P.; de Vries, A. H. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7812
47. de Jong, D. H.; Singh, G.; Bennett, W. F. D.; Arnarez, C.; Wassenaar, T. A.; Schäfer, L. V.; Periole, X.; Tieleman, D. P.; Marrink, S. J. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 687
48. Brandt, E. G.; Braun, A. R.; Sachs, J. N.; Nagle, J. F.; Edholm, O. Biophys. J. 2011, 100, 2104
49. Pandey, A. P.; Haque, F.; Rochet, J. C.; Hovis, J. S. Biophys. J. 2009, 96, 540
50. Kjaer, L.; Giehm, L.; Heimburg, T.; Otzen, D. Biophys. J. 2009, 96, 2857
51. Mihajlovic, M.; Lazaridis, T. Proteins 2008, 70, 761
52. Braun, A. R.; Brandt, E. G.; Edholm, O.; Nagle, J. F.; Sachs, J. N. Biophys. J. 2011, 100, 2112
53. Devaux, P. F.; Herrmann, A.; Ohlwein, N.; Kozlov, M. M. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1778, 1591
54. George, J. M.; Jin, H.; Woods, W. S.; Clayton, D. F. Neuron 1995, 15, 361
55. Hellstrand, E.; Grey, M.; Ainalem, M.-L.; Ankner, J.; Forsyth, V. T.; Fragneto, G.; Haertlein, M.; Dauvergne, M.-T.; Nilsson, H.; Brundin, P.; Linse, S.; Nylander, T.; Sparr, E. ACS Chem. Neurosci. 2013, 4, 1339
56. Lee, S. J. C.; Lee, J. W.; Choi, T. S.; Jin, K. S.; Lee, S.; Ban, C.; Kim, H. I. Anal. Chem. 2014, 86, 1909
57. Ayton, G. S.; Lyman, E.; Krishna, V.; Swenson, R. D.; Mim, C.; Unger, V. M.; Voth, G. A. Biophys. J. 2009, 97, 1616
58. Srivastava, A.; Voth, G. A. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 750
59. Ayton, G. S.; Lyman, E.; Voth, G. A. Faraday Discuss. 2010, 144, 347
60. Ayton, G.; Voth, G. A. Biophys. J. 2002, 83, 3357
61. Baoukina, S.; Tieleman, D. P. Biophys. J. 2010, 99, 2134
62. Mim, C.; Unger, V. M. Trends Biochem. Sci. 2012, 37, 526
63. Iyer, A.; Petersen, N. O.; Claessens, M. M. A. E.; Subramaniam, V. Biophys. J. 2014, 106, 2585
64. Devaux, P. F. Biochimie 2000, 82, 497
65. Anglin, T. C.; Brown, K. L.; Conboy, J. C. J. Struct. Biol. 2009, 168, 37
66. Zhang, L.; Rozek, A.; Hancock, R. E. J. Biol. Chem. 2001, 276, 35714
67. Perlmutter, J. D.; Sachs, J. N. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6563
68. Mizuno, N.; Varkey, J.; Kegulian, N. C.; Hegde, B. G.; Cheng, N.; Langen, R.; Steven, A. C. J. Biol. Chem. 2012, 287, 29301
69. Nakamura, K. Neurotherapeutics 2013, 10, 391
70. Gaugler, M. N.; Genc, O.; Bobela, W.; Mohanna, S.; Ardah, M. T.; El-Agnaf, O. M.; Cantoni, M.; Bensadoun, J. C.; Schneggenburger, R.; Knott, G. W.; Aebischer, P.; Schneider, B. L. Acta Neuropathol. 2012, 123, 653
71. Auluck, P. K.; Caraveo, G.; Lindquist, S. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2010, 26, 211
72. Nemani, V. M.; Lu, W.; Berge, V.; Nakamura, K.; Onoa, B.; Lee, M. K.; Chaudhry, F. A.; Nicoll, R. A.; Edwards, R. H. Neuron 2010, 65, 66
73. Zigoneanu, I. G.; Yang, Y. J.; Krois, A. S.; Haque, M. E.; Pielak, G. J. Biochim. Biophys. Acta 2012, 1818, 512