Site-specific thermodynamic stability and unfolding of a de novo designed protein structural motif mapped by 13C isotopically edited IR spectroscopy

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 16, 2014, Pages 6037-6048

  Kubelka, Ginka S ^a   Kubelka, Jan ^a  

^a UNIVERSITY OF WYOMING   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DICHROISM; SPACECRAFT INSTRUMENTS; STABILIZATION; THERMODYNAMIC STABILITY;

HELIX-TURN-HELIX MOTIFS; INTERHELICAL CONTACTS; NATIVE-CENTRIC MODELS; NATURALLY OCCURRING; PROTEIN STRUCTURAL MOTIFS; SECONDARY STRUCTURES; STABILIZING INTERACTIONS; TERTIARY INTERACTIONS;

PROTEINS;

CARBON 13; PEPTIDE FRAGMENT; PROTEIN;

ALPHA HELIX; ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; ENERGY; ENTHALPY; INFRARED SPECTROSCOPY; PEPTIDE MAPPING; PROTEIN MOTIF; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE; PROTEIN SYNTHESIS; PROTEIN UNFOLDING; SIMULATION; THERMODYNAMICS; THERMOSTABILITY; TRANSITION TEMPERATURE; AMINO ACID SEQUENCE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DRUG DESIGN; INFRARED SPECTROPHOTOMETRY; MOLECULAR GENETICS; TEMPERATURE;

AMINO ACID MOTIFS; AMINO ACID SEQUENCE; DRUG DESIGN; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PROTEIN STABILITY; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; PROTEIN UNFOLDING; PROTEINS; SPECTROPHOTOMETRY, INFRARED; TEMPERATURE;

EID: 84899543578     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja500918k     Document Type: Article

References (90)

1. Ding, F.; Tsao, D.; Nie, H. F.; Dokholyan, N. V. Structure 2008, 16, 1010
2. Freddolino, P. L.; Harrison, C. B.; Liu, Y. X.; Schulten, K. Nat. Phys. 2010, 6, 751
3. Bowman, G. R.; Voelz, V. A.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 664
4. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Science 2011, 334, 517
5. Adhikari, A. N.; Freed, K. F.; Sosnick, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 17442
6. He, Y.; Mozolewska, M. A.; Krupa, P.; Sieradzan, A. K.; Wirecki, T. K.; Liwo, A.; Kachlishvili, K.; Rackovsky, S.; Jagiela, D.; Slusarz, R.; Czaplewski, C. R.; Oldziej, S.; Scheraga, H. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 14936
7. Sato, S.; Religa, T. L.; Daggett, V.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 6952
8. Piana, S.; Lindorff-Larsen, K.; Shaw, D. E. Biophys. J. 2011, 100, L47
9. Kuhrova, P.; De Simone, A.; Otyepka, M.; Best, R. B. Biophys. J. 2012, 102, 1897
10. Buchner, G. S.; Murphy, R. D.; Buchete, N.-V.; Kubelka, J. Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2011, 1814, 1001
11. Petty, S. A.; Decatur, S. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 14272
12. Paul, C.; Axelsen, P. H. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 5754
13. Mehta, A. K.; Lu, K.; Childers, W. S.; Liang, Y.; Dublin, S. N.; Dong, J. J.; Snyder, J. P.; Pingali, S. V.; Thiyagarajan, P.; Lynn, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 9829
14. Moran, S. D.; Woys, A. M.; Buchanan, L. E.; Bixby, E.; Decatur, S. M.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 3329
15. Chi, H.; Welch, W. R. W.; Kubelka, J.; Keiderling, T. A. Biomacromolecules 2013, 14, 3880
16. Welch, W. R. W.; Keiderling, T. A.; Kubelka, J. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 10359
17. Manas, E. S.; Getahun, Z.; Wright, W. W.; Degrado, W. F.; Vanderkooi, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 9883
18. Walsh, S. T. R.; Cheng, R. P.; Wright, W. W.; Alonso, D. O. V.; Daggett, V.; Vanderkooi, J. M.; DeGrado, W. F. Protein Sci. 2003, 12, 520
19. Fesinmeyer, R. M.; Peterson, E. S.; Dyer, R. B.; Andersen, N. H. Protein Sci. 2005, 14, 2324
20. Silva, R.; Kubelka, J.; Bouř, P.; Decatur, S. M.; Keiderling, T. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 8318
21. Huang, C. Y.; Getahun, Z.; Zhu, Y. J.; Klemke, J. W.; DeGrado, W. F.; Gai, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 2788
22. Barber-Armstrong, W.; Donaldson, T.; Wijesooriya, H.; Silva, R. A.; Decatur, S. M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2339
23. Ihalainen, J. A.; Paoli, B.; Muff, S.; Backus, E. H. G.; Bredenbeck, J.; Woolley, G. A.; Caflisch, A.; Hamm, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 9588
24. Hauser, K.; Krejtschi, C.; Huang, R.; Wu, L.; Keiderling, T. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2984
25. Huang, R.; Wu, L.; McElheny, D.; Bouř, P.; Roy, A.; Keiderling, T. A. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 5661
26. Smith, A. W.; Lessing, J.; Ganim, Z.; Peng, C. S.; Tokmakoff, A.; Roy, S.; Jansen, T. L.; Knoester, J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 10913
27. Jones, K. C.; Peng, C. S.; Tokmakoff, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 2828
28. Brewer, S. H.; Song, B. B.; Raleigh, D. P.; Dyer, R. B. Biochemistry 2007, 46, 3279
29. Nagarajan, S.; Taskent-Sezgin, H.; Parul, D.; Carrico, I.; Raleigh, D. P.; Dyer, R. B. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 20335
30. Huang, R.; Kubelka, J.; Barber-Armstrong, W.; Silva, R.; Decatur, S. M.; Keiderling, T. A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2346
31. Amunson, K. E.; Ackels, L.; Kubelka, J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 8146
32. Sun, Y.; Parker, M. H.; Weigele, P.; Casjens, S.; Prevelige, P. E.; Krishna, N. R. J. Mol. Biol. 2000, 297, 1195
33. Yang, W. Y.; Pitera, J. W.; Swope, W. C.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2004, 336, 241
34. Ahmed, Z.; Beta, I. A.; Mikhonin, A. V.; Asher, S. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 10943
35. Garcia-Mira, M. M.; Sadqi, M.; Fischer, N.; Sanchez-Ruiz, J. M.; Muñoz, V. Science 2002, 298, 2191
36. Sadqi, M.; Fushman, D.; Muñoz, V. Nature 2006, 442, 317
37. Udgaonkar, J. B. Annu. Rev. Biophys. 2008, 37, 489
38. Kishore, M.; Krishnamoorthy, G.; Udgaonkar, J. B. Biochemistry 2013, 52, 9482
39. Englander, S. W.; Mayne, L.; Krishna, M. M. G. Q. Rev. Biophys. 2007, 40, 287
40. Muñoz, V. Int. J. Quantum Chem. 2002, 90, 1522
41. Fezoui, Y.; Connolly, P. J.; Osterhout, J. J. Protein Sci. 1997, 6, 1869
42. Muñoz, V.; Thompson, P. A.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Nature 1997, 390, 196
43. Religa, T. L.; Johnson, C. M.; Vu, D. M.; Brewer, S. H.; Dyer, R. B.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 9272
44. Du, D. G.; Gai, F. Biochemistry 2006, 45, 13131
45. Dodson, C. A.; Ferguson, N.; Rutherford, T. J.; Johnson, C. M.; Fersht, A. R. Protein Eng. Des. Sel. 2010, 23, 357
46. Clementi, C.; Nymeyer, H.; Onuchic, J. N. J. Mol. Biol. 2000, 298, 937
47. Zarrine-Afsar, A.; Larson, S. M.; Davidson, A. R. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 42
48. Scalley-Kim, M.; Baker, D. J. Mol. Biol. 2004, 338, 573
49. Watters, A. L.; Deka, P.; Corrent, C.; Callender, D.; Varani, G.; Sosnick, T.; Baker, D. Cell 2007, 128, 613
50. Zhang, Z.; Chan, H. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 2920
51. Amunson, K. E.; Kubelka, J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 9993
52. Ackels, L.; Stawski, P.; Amunson, K. E.; Kubelka, J. Vib. Spectrosc. 2009, 50, 2
53. Kaminský, J.; Bouř, P.; Kubelka, J. J. Phys. Chem. A 2011, 115, 30
54. Kubelka, J. Anal. Chem. 2013, 85, 9588
55. Sureshbabu, V. V.; Narendra, N. In Amino Acids, Peptides and Proteins in Organic Chemistry; Hughes, A. B., Ed.; Wiley-VCH: Weinheim, 2011; Vol. 4, p 1.
56. Fezoui, Y.; Braswell, E. H.; Xian, W.; Osterhout, J. J. Biochemistry 1999, 38, 2796
57. Amunson, K. E.; Anderson, B. A.; Kubelka, J. Appl. Spectrosc. 2011, 65, 1307
58. Toniolo, C.; Formaggio, F.; Woody, R. W. In Comprehensive Chiroptical Spectroscopy; Berova, N.; Polavarapu, K. N.; Woody, R. W., Eds.; John Wiley & Sons, Ltd: Hoboken, NJ, 2012; Vol. 2, p 499.
59. Gans, P. J.; Lyu, P. C.; Manning, M. C.; Woody, R. W.; Kallenbach, N. R. Biopolymers 1991, 31, 1605
60. Luo, P. Z.; Baldwin, R. L. Biochemistry 1997, 36, 8413
61. Chin, D. H.; Woody, R. W.; Rohl, C. A.; Baldwin, R. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 15416
62. Park, S.-H.; Shalongo, W.; Stellwagen, E. Protein Sci. 1997, 6, 1694
63. Kubelka, J.; Henry, E. R.; Cellmer, T.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 18655
64. Makhatadze, G. I.; Privalov, P. L. Adv. Protein Chem. 1995, 47, 307
65. Murphy, K. P.; Freire, E. Adv. Protein Chem. 1992, 43, 313
66. Spolar, R. S.; Livingstone, J. R.; Record, M. T. Biochemistry 1992, 31, 3947
67. Myers, J. K.; Pace, C. N.; Scholtz, J. M. Protein Sci. 1995, 4, 2138
68. Bernado, P.; Blackledge, M.; Sancho, J. Biophys. J. 2006, 91, 4536
69. Estrada, J.; Bernado, P.; Blackledge, M.; Sancho, J. BMC Bioinf. 2009, 10, 104
70. Buchner, G. S.; Shih, N.; Reece, A. E.; Niebling, S.; Kubelka, J. Biochemistry 2012, 51, 6496
71. Anderson, B. A.; Literati, A.; Ball, B.; Kubelka, J. Biopolymers 2014, 101, 536
72. Lorenz-Fonfria, V. A.; Padros, E. Appl. Spectrosc. 2005, 59, 474
73. Buchner, G. S.; Kubelka, J. In Intrinsically Disordered Protein Analysis; Uversky, V. N.; Dunker, A. K., Eds.; Springer Science+Business Media: New York, 2012; Vol. 1.
74. Ma, H. R.; Gruebele, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 2283
75. Xian, W. J.; Connolly, P. J.; Oslin, M.; Hausrath, A. C.; Osterhout, J. J. Protein Sci. 2006, 15, 2062
76. Barrick, D. Phys. Biol. 2009, 6, 015001
77. Lane, T. J.; Schwantes, C. R.; Beauchamp, K. A.; Pande, V. S. J. Chem. Phys. 2013, 139, 145104
78. Liu, F.; Du, D.; Fuller, A. A.; Davoren, J. E.; Wipf, P.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 2369
79. Muñoz, V.; Eaton, W. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 11311
80. Henry, E. R.; Eaton, W. A. Chem. Phys. 2004, 307, 163
81. Henry, E. R.; Best, R. B.; Eaton, W. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 17880
82. Hausrath, A. C. Protein Sci. 2006, 15, 2051
83. Hoffmann, D.; Knapp, E. W. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 6734
84. Bowler, B. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 4
85. Starovasnik, M. A.; Braisted, A. C.; Wells, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 10080
86. Buchner, G. S., Diploma Thesis, University of Wuerzburg, 2010.
87. Marqusee, S.; Robbins, V. H.; Baldwin, R. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 5286
88. Cochran, A. G.; Skelton, N. J.; Starovasnik, M. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 5578
89. Struthers, M.; Ottesen, J. J.; Imperiali, B. Folding Des. 1998, 3, 95
90. Neidigh, J. W.; Fesinmeyer, R. M.; Andersen, N. H. Nat. Struct. Biol. 2002, 9, 425