Metal-dependent conformational activation explains highly promutagenic replication across O6-methylguanine by human DNA polymerase β

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 15, 2014, Pages 5709-5721

  Koag, Myong Chul ^a   Lee, Seongmin ^a  

^a UNIVERSITY OF TEXAS AT AUSTIN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CATALYSIS; COORDINATION REACTIONS; DNA; MANGANESE; METAL IONS; PROTEINS;

BOUND STRUCTURE; ENZYME ACTIVE SITES; HUMAN DNA POLYMERASE; METAL-ION COORDINATION; PROTEIN CONFORMATION; STRUCTURAL STUDIES; TERNARY COMPLEX; TERNARY STRUCTURE;

POLYMERS;

DNA DIRECTED DNA POLYMERASE BETA; GUANINE; METAL; MUTAGENIC AGENT; O-(6)-METHYLGUANINE;

ANALOGS AND DERIVATIVES; CHEMISTRY; CONFORMATION; ENZYME ACTIVE SITE; HUMAN; KINETICS; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

CATALYTIC DOMAIN; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; DNA POLYMERASE BETA; GUANINE; HUMANS; KINETICS; METALS; MOLECULAR CONFORMATION; MUTAGENS;

EID: 84899029281     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja500172d     Document Type: Article

References (80)

1. Green, C. L.; Loechler, E. L.; Fowler, K. W.; Essigmann, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1984, 81, 13-17
2. Loechler, E. L.; Green, C. L.; Essigmann, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1984, 81, 6271-6275
3. Haracska, L.; Prakash, S.; Prakash, L. Mol. Cell. Biol. 2000, 20, 8001-8007
4. Loveless, A. Nature 1969, 223, 206-207
5. Dumenco, L. L.; Allay, E.; Norton, K.; Gerson, S. L. Science 1993, 259, 219-222
6. Nakatsuru, Y.; Matsukuma, S.; Nemoto, N.; Sugano, H.; Sekiguchi, M.; Ishikawa, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 6468-6472
7. Eadie, J. S.; Conrad, M.; Toorchen, D.; Topal, M. D. Nature 1984, 308, 201-203
8. Bush, Z. M.; Longtine, J. A.; Cunningham, T.; Schiff, D.; Jane, J. A.; Vance, M. L.; Thorner, M. O.; Laws, E. R.; Lopes, M. B. S. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2010, 95, E280-E290
9. Fu, D.; Calvo, J. A.; Samson, L. D. Nat. Rev. Cancer 2012, 12, 104-120
10. Sjolund, A. B.; Senejani, A. G.; Sweasy, J. B. Mutat. Res. 2013, 743-744, 12-25
11. Lari, I. U.; Day, R. S.; Dobler, K.; Paterson, M. C. Nucleic Acids Res. 2001, 29, 2409-2417
12. Cortellino, S.; Xu, J.; Sannai, M.; Moore, R.; Caretti, E. Cell 2011, 146, 67-79
13. Sibghat-Ullah; Day, R. S. Biochemistry 1992, 31, 7998-8008
14. Reha-Krantz, L. J.; Nonay, R. L.; Day, R. S.; Wilson, S. H. J. Biol. Chem. 1996, 271, 20088-20095
15. Singh, J.; Su, L.; Snow, E. T. J. Biol. Chem. 1996, 271, 28391-28398
16. Beard, W. A.; Wilson, S. H. Chem. Rev. 2006, 106, 361-382
17. Murphy, D. L.; Jaeger, J.; Sweasy, J. B. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6279-6287
18. Trivedi, R. N.; Almeida, K. H.; Fornsaglio, J. L.; Schamus, S.; Sobol, R. W. Cancer Res. 2005, 65, 6394-6400
19. Trivedi, R. N.; Wang, X.-H.; Jelezcova, E.; Goellner, E. M.; Tang, J.-B.; Sobol, R. W. Mol. Pharmacol. 2008, 74, 505-516
20. Jaiswal, A. S.; Banerjee, S.; Aneja, R.; Sarkar, F. H.; Ostrov, D. A.; Narayan, S. PLoS ONE 2011, 6, e16691
21. Jaiswal, A. S.; Banerjee, S.; Panda, H.; Bulkin, C. D.; Izumi, T.; Sarkar, F. H.; Ostrov, D. A.; Narayan, S. Mol. Cancer Res. 2009, 7, 1973-1983
22. Choi, J.-Y.; Chowdhury, G.; Zang, H.; Angel, K. C.; Vu, C. C.; Peterson, L. A.; Guengerich, F. P. J. Biol. Chem. 2006, 281, 38244-38256
23. Eoff, R. L.; Angel, K. C.; Egli, M.; Guengerich, F. P. J. Biol. Chem. 2007, 282, 13573-13584
24. Woodside, A. M.; Guengerich, F. P. Biochemistry 2002, 41, 1027-1038
25. Gaffney, B. L.; Jones, R. A. Biochemistry 1989, 28, 5881-5889
26. Patel, D. J.; Shapiro, L.; Kozlowski, S. A.; Gaffney, B. L.; Jones, R. A. Biochemistry 1986, 25, 1027-1036
27. Ginell, S. L.; Kuzmich, S.; Jones, R. A.; Berman, H. M. Biochemistry 1990, 29, 10461-10465
28. Patel, D. J.; Shapiro, L.; Kozlowski, S. A. J. Mol. Biol. 1986, 188, 677-692
29. Leonard, G. A.; Thomson, J.; Watson, W. P.; Brown, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1990, 87, 9573-9576
30. Warren, J. J.; Forsberg, L. J.; Beese, L. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 19701-19706
31. Woodside, A. M.; Guengerich, F. P. Biochemistry 2002, 41, 1039-1050
32. Singer, B.; Chavez, F.; Goodman, M. F.; Essigmann, J. M.; Dosanjh, M. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 8271-8274
33. Eoff, R. L.; Irimia, A.; Egli, M.; Guengerich, F. P. J. Biol. Chem. 2007, 282, 1456-1467
34. Batra, V. K.; Shock, D. D.; Beard, W. A.; McKenna, C. E.; Wilson, S. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 113-118
35. Sawaya, M. R.; Prasad, R.; Wilson, S. H.; Kraut, J.; Pelletier, H. Biochemistry 1997, 36, 11205-11215
36. Koag, M.; Min, K.; Lee, S. J. Biol. Chem. 2014, 289, 6289-6298
37. Vagin, A.; Teplyakov, A. Acta Crystallogr., Sect. D 2010, 66, 22-25
38. Pelletier, H.; Sawaya, M. R.; Wolfle, W.; Wilson, S. H.; Kraut, J. Biochemistry 1996, 35, 12742-12761
39. Emsley, P.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D 2004, 60, 2126-2132
40. Adams, P. D.; Afonine, P. V.; Bunkóczi, G.; Chen, V. B.; Davis, I. W.; Echols, N.; Headd, J. J.; Hung, L.-W.; Kapral, G. J.; Grosse-Kunstleve, R. W.; McCoy, A. J.; Moriarty, N. W.; Oeffner, R.; Read, R. J.; Richardson, D. C.; Richardson, J. S.; Terwilliger, T. C.; Zwart, P. H. Acta Crystallogr., Sect. D 2010, 66, 213-221
41. Davis, I. W.; Leaver-Fay, A.; Chen, V. B.; Block, J. N.; Kapral, G. J.; Wang, X.; Murray, L. W.; Arendall, W. B.; Snoeyink, J.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Nucleic Acids Res. 2007, 35, W375-83
42. Batra, V.; Beard, W.; Shock, D.; Krahn, J.; Pedersen, L.; Wilson, S. H. Structure 2006, 14, 757-766
43. Surya Prakash, G. K.; Zibinsky, M.; Upton, T. G.; Kashemirov, B. A.; McKenna, C. E.; Oertell, K.; Goodman, M. F.; Batra, V. K.; Pedersen, L. C.; Beard, W. A.; Shock, D. D.; Wilson, S. H.; Olah, G. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 15693-15698
44. Batra, V. K.; Beard, W. A.; Shock, D. D.; Pedersen, L. C.; Wilson, S. H. Mol. Cell 2008, 30, 315-324
45. Freudenthal, B. D.; Beard, W. A.; Wilson, S. H. Structure 2012, 20, 1829-1837
46. Batra, V. K.; Perera, L.; Lin, P.; Shock, D. D.; Beard, W. A.; Pedersen, L. C.; Pedersen, L. G.; Wilson, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 8078-8088
47. Freudenthal, B. D.; Beard, W. A.; Wilson, S. H. Nucleic Acids Res. 2013, 41, 1848-1858
48. Krahn, J.; Beard, W.; Wilson, S. Structure 2004, 12, 1823-1832
49. Lin, P.; Batra, V. K.; Pedersen, L. C.; Beard, W. A.; Wilson, S. H.; Pedersen, L. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5670-5674
50. Yuan, Z.; Zhao, J.; Wang, J. Protein Eng. 2003, 16, 109-114
51. Radivojac, R.; Obradovic, Z.; Vucetic, S.; Brown, C. J.; Lawson, J. D.; Dunker, A. K. Protein Sci. 2004, 13, 71-80
52. Parthasarathy, S.; Murthy, M. R. N. Protein Sci. 1997, 6, 2561-2567
53. Bartlett, G. J.; Porter, C. T.; Borkakoti, N.; Thornton, J. M. J. Mol. Biol. 2002, 324, 105-121
54. Qian, M.; Haser, R.; Buisson, G.; Duee, E.; Payan, F. Biochemistry 1994, 33, 6284-6294
55. Wood, Z. A.; Poole, L. B.; Karplus, P. A. Science 2003, 300, 650-653
56. Batra, V. K.; Beard, W. A.; Shock, D. D.; Pedersen, L. C.; Wilson, S. H. Structure 2005, 1225-1233
57. Christian, T. D.; Romano, L. J.; Rueda, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 21109-21114
58. Wang, W.; Hellinga, H. W.; Beese, L. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 17644-17648
59. Yang, L.; Arora, K.; Beard, W. A.; Wilson, S. H.; Schlick, T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8441-8453
60. Zhong, X.; Patel, S. S.; Tsai, M.-D. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 235-236
61. Batra, V. K.; Beard, W. A.; Hou, E. W.; Pedersen, L. C.; Prasad, R.; Wilson, S. H. Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 889-890
62. Freudenthal, B. D.; Beard, W. A.; Shock, D. D.; Wilson, S. H. Cell 2013, 154, 157-168
63. Kirby, T. W.; DeRose, E. F.; Cavanaugh, N. A.; Beard, W. A.; Shock, D. D.; Mueller, G. A.; Wilson, S. H.; London, R. E. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 2974-2983
64. Osheroff, W. P.; Jung, H. K.; Beard, W. A.; Wilson, S. H.; Kunkel, T. A. J. Biol. Chem. 1999, 274, 3642-3650
65. Bebenek, K.; Pedersen, L. C.; Kunkel, T. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 1862-1867
66. Vaisman, A.; Ling, H.; Woodgate, R.; Yang, W. EMBO J. 2005, 24, 2957-2967
67. Xia, S.; Wang, J.; Konisberg, W. H. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 193-202
68. Wu, E. Y.; Beese, L. S. J. Biol. Chem. 2011, 286, 19758-19767
69. Beckman, R. A.; Mildvan, A. S.; Loeb, A. A. Biochemistry 1985, 24, 5810-5817
70. Tabor, S.; Richardson, C. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 4076-4080
71. Frank, E. G.; Woodgate, R. J. Biol. Chem. 2007, 282, 24689-24696
72. Garcia-Diaz, M.; Bebenek, K.; Krahn, J. M.; Pedersen, L. C.; Kunkel, T. A. DNA Repair 2007, 6, 1333-1340
73. Abashkin, Y. G.; Erickson, J. W.; Burt, S. K. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 287-292
74. Cisneros, G. A.; Perera, L.; Garcia-Diaz, M.; Bebenek, K.; Kunkel, T. A.; Pedersen, L. G. DNA Repair 2008, 7, 1824
75. Nakamura, T.; Zhao, Y.; Yamagata, Y.; Hua, Y.-j.; Yang, W. Nature 2012, 487, 196
76. Kunkel, T. A.; Loeb, L. A. J. Biol. Chem. 1979, 254, 5718-5725
77. Shah, A. M.; Li, S. X.; Anderson, K. S.; Sweasy, J. B. J. Biol. Chem. 2001, 276, 10824-10831
78. Villani, G.; Tanguy Le Gac, N.; Wasungu, L.; Burnouf, D.; Fuchs, R. P.; Boehmer, P. E. Nucleic Acids Res. 2002, 30, 3323-3332
79. Vipond, I. B.; Moon, B. J.; Halford, S. E. Biochemistry 1996, 35, 1712-1721
80. Junop, M. S.; Haniford, D. B. EMBO J. 1996, 15, 2547-2555