Heparan sulfate-protein binding specificity

Biochemistry (Moscow)

Volumn 78, Issue 7, 2013, Pages 726-735

  Nugent, M A ^a,b   Zaia, J ^a   Spencer, J L ^a  

^a BOSTON UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^b Boston University   (United States)

Author keywords

bioinformatics; glycosaminoglycans; heparan sulfate; heparin; protein binding; proteoglycans

Indexed keywords

ANTITHROMBIN III; FIBROBLAST GROWTH FACTOR; HEPARAN SULFATE; LEUKOCYTE ELASTASE; PROTEIN; PROTEIN BINDING;

ANIMAL; CHEMISTRY; DRUG ANTAGONISM; HUMAN; METABOLISM; PROTEIN BINDING; REVIEW; ANTAGONISTS AND INHIBITORS;

ANIMALS; ANTITHROMBIN III; FIBROBLAST GROWTH FACTORS; HEPARITIN SULFATE; HUMANS; LEUKOCYTE ELASTASE; PROTEIN BINDING; PROTEINS;

EID: 84880275146     PISSN: 00062979     EISSN: 16083040     Source Type: Journal    
DOI: 10.1134/S0006297913070055     Document Type: Review

References (109)

1. Casu, B.; and Lindahl, U. (2001) Adv. Carbohydrate Chem. Biochem.; 57, 159-206. (Pubitemid 34121000)
2. Bishop, J. R.; Schuksz, M.; and Esko, J. D. (2007) Nature, 446, 1030-1037. (Pubitemid 46676065)
3. Sasisekharan, R.; and Venkataraman, G. (2000) Curr. Opin. Chem. Biol.; 4, 626-631.
4. Nugent, M. A. (2000) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 97, 10301-10303.
5. Gallagher, J. T. (2001) J. Clin. Invest.; 108, 357-361.
6. Esko, J. D.; and Selleck, S. B. (2002) Annu. Rev. Biochem.; 71, 435-471. (Pubitemid 34800227)
7. Dhoot, G. K.; Gustafsson, M. K.; Ai, X.; Sun, W.; Standiford, D. M.; and Emerson, C. P.; Jr. (2001) Science, 293, 1663-1666. (Pubitemid 32807846)
8. Alexopoulou, A. N.; Multhaupt, H. A.; and Couchman, J. R. (2007) Int. J. Biochem. Cell Biol.; 39, 505-528. (Pubitemid 46099032)
9. Saunders, S.; Paine-Saunders, S.; and Lander, A. D. (1997) Devel. Biol.; 190, 78-93. (Pubitemid 27444739)
10. Iozzo, R. V. (1998) Annu. Rev. Biochem.; 67, 609-652. (Pubitemid 28411140)
11. Iozzo, R. V.; Zoeller, J. J.; and Nystrom, A. (2009) Mol. Cells, 27, 503-513.
12. Nugent, M. A.; and Iozzo, R. V. (2000) Int. J. Biochem. Cell Biol.; 32, 115-120. (Pubitemid 30001815)
13. Nugent, M. A.; Forsten-Williams, K.; Karnovsky, M. J.; and Edelman, E. R. (2005) in Chemistry and Biology of Heparin and Heparan Sulfate (Garg, H. G.; ed.) Elsevier Ltd.; pp. 533-570.
14. Metcalfe, D. D.; Baram, D.; and Mekori, Y. A. (1997) Physiol. Rev.; 77, 1033-1079.
15. Forsberg, E.; Pejler, G.; Ringvall, M.; Lunderius, C.; Tomasini-Johansson, B.; Kusche-Gullberg, M.; Eriksson, I.; Ledin, J.; Hellman, L.; and Kjellen, L. (1999) Nature, 400, 773-776. (Pubitemid 29399539)
16. Humphries, D. E.; Wong, G. W.; Friend, D. S.; Gurish, M. F.; Qiu, W. T.; Huang, C.; Sharpe, A. H.; and Stevens, R. L. (1999) Nature, 400, 769-772. (Pubitemid 29399538)
17. Humphries, D. E.; Wong, G. W.; Friend, D. S.; Gurish, M. F.; and Stevens, R. L. (1999) J. Histochem. Cytochem.; 47, 1645D-1646.
18. Shao, C.; Shi, X.; White, M.; Huang, Y.; Hartshorn, K.; and Zaia, J. (2013) Febs J.; in press.
19. Folkman, J.; and Shing, Y. (1992) in Heparin and Related Polysaccharides (Lane, D. A.; et al.; eds.) Plenum Press, New York, pp. 355-364.
20. Presta, M.; Leali, D.; Stabile, H.; Ronca, R.; Camozzi, M.; Coco, L.; Moroni, E.; Liekens, S.; and Rusnati, M. (2003) Curr. Pharm. Des.; 9, 553-566. (Pubitemid 36221723)
21. Mousa, S. A.; and Mohamed, S. (2004) Thromb. Haemost.; 92, 627-633.
22. Norrby, K. (2006) Apmis, 114, 79-102. (Pubitemid 43356919)
23. Capila, I.; and Linhardt, R. J. (2002) Angew Chem. Int. Ed. Engl.; 41, 391-412.
24. Mulloy, B.; and Linhardt, R. J. (2001) Curr. Opin. Struct. Biol.; 11, 623-628. (Pubitemid 32972027)
25. Kreuger, J.; Spillmann, D.; Li, J. P.; and Lindahl, U. (2006) J. Cell Biol.; 174, 323-327. (Pubitemid 44156762)
26. Perrimon, N.; and Bernfield, M. (2000) Nature, 404, 725-728. (Pubitemid 30212391)
27. Thompson, S. M.; Connell, M. G.; Fernig, D. G.; Ten Dam, G. B.; van Kuppevelt, T. H.; Turnbull, J. E.; Jesudason, E. C.; and Losty, P. D. (2007) Pediatr. Surg. Int.; 23, 411-417. (Pubitemid 46626237)
28. Izvolsky, K. I.; Shoykhet, D.; Yang, Y.; Yu, Q.; Nugent, M. A.; and Cardoso, W. V. (2003) Dev. Biol.; 258, 185-200. (Pubitemid 36627665)
29. Ori, A.; Wilkinson, M. C.; and Fernig, D. G. (2011) J. Biol. Chem.; 286, 19892-19904.
30. Bergamaschini, L.; Rossi, E.; Storini, C.; Pizzimenti, S.; Distaso, M.; Perego, C.; De Luigi, A.; Vergani, C.; and De Simoni, M. G. (2004) J. Neurosci.; 24, 4181-4186. (Pubitemid 38620793)
31. Engelberg, H. (2004) Dement. Geriatr. Cogn. Disord.; 18, 278-298. (Pubitemid 39370304)
32. Zacharski, L. R.; Ornstein, D. L.; and Mamourian, A. C. (2000) Semin. Thromb. Hemost.; 26(Suppl. 1), 69-77.
33. Hettiarachchi, R. J.; Smorenburg, S. M.; Ginsberg, J.; Levine, M.; Prins, M. H.; and Buller, H. R. (1999) Thromb. Haemost.; 82, 947-952.
34. Cosgrove, R. H.; Zacharski, L. R.; Racine, E.; and Andersen, J. C. (2002) Semin. Thromb. Hemost.; 28, 79-87.
35. Bick, R. L.; and Ross, E. S. (1985) Semin. Thromb. Hemost.; 11, 213-217.
36. Ma, Q.; Cornelli, U.; Hanin, I.; Jeske, W. P.; Linhardt, R. J.; Walenga, J. M.; Fareed, J.; and Lee, J. M. (2007) Curr. Pharm. Des.; 13, 1607-1616. (Pubitemid 46860863)
37. Tyrrell, D. J.; Horne, A. P.; Holme, K. R.; Preuss, J. M.; and Page, C. P. (1999) Adv. Pharmacol.; 46, 151-208.
38. Wang, Q. L.; Shang, X. Y.; Zhang, S. L.; Ji, J. B.; Cheng, Y. N.; Meng, Y. J.; and Zhu, Y. J. (2000) Jpn. J. Pharmacol.; 82, 326-330. (Pubitemid 30301572)
39. Shriver, Z.; Liu, D.; and Sasisekharan, R. (2002) Trends Cardiovasc. Med.; 12, 71-77. (Pubitemid 34145266)
40. Sasisekharan, R.; Shriver, Z.; Venkataraman, G.; and Narayanasami, U. (2002) Nat. Rev. Cancer, 2, 521-528.
41. Coombe, D. R.; and Kett, W. C. (2005) Cell Mol. Life Sci.; 62, 410-424. (Pubitemid 40385034)
42. Castelli, R.; Porro, F.; and Tarsia, P. (2004) Vasc. Med.; 9, 205-213. (Pubitemid 40124086)
43. Bjork, I.; and Lindahl, U. (1982) Mol. Cell Biochem.; 48, 161-182. (Pubitemid 13224668)
44. Thompson, L. D.; Pantoliano, M. W.; and Springer, B. A. (1994) Biochemistry, 33, 3831-3840.
45. Chu, C. L.; Goerges, A. L.; and Nugent, M. A. (2005) Biochemistry, 44, 12203-12213. (Pubitemid 41285719)
46. Forsten-Williams, K.; Chu, C. L.; Fannon, M.; Buczek-Thomas, J. A.; and Nugent, M. A. (2008) Ann. Biomed. Eng.; 36, 2134-2148.
47. Duchesne, L.; Octeau, V.; Bearon, R. N.; Beckett, A.; Prior, I. A.; Lounis, B.; and Fernig, D. G. (2012) PLoS Biol.; 10, e1001361.
48. Dowd, C. J.; Cooney, C. L.; and Nugent, M. A. (1999) J. Biol. Chem.; 274, 5236-5244. (Pubitemid 29113434)
49. Beenken, A.; and Mohammadi, M. (2009) Nature Rev. Drug Discov.; 8, 235-253.
50. Itoh, N. (2007) Biol. Pharm. Bull.; 30, 1819-1825. (Pubitemid 47607758)
51. Eswarakumar, V. P.; Lax, I.; and Schlessinger, J. (2005) Cytokine Growth Factor Rev.; 16, 139-149. (Pubitemid 40616112)
52. Naimy, H.; Buczek-Thomas, J. A.; Nugent, M. A.; Leymarie, N.; and Zaia, J. (2011) J. Biol. Chem.; 286, 19311-19319.
53. Harmer, N. J.; Robinson, C. J.; Adam, L. E.; Ilag, L. L.; Robinson, C. V.; Gallagher, J. T.; and Blundell, T. L. (2006) Biochem. J.; 393, 741-748. (Pubitemid 43163814)
54. Harmer, N. J.; Ilag, L. L.; Mulloy, B.; Pellegrini, L.; Robinson, C. V.; and Blundell, T. L. (2004) J. Mol. Biol.; 339, 821-834. (Pubitemid 38686347)
55. Robinson, C. J.; Harmer, N. J.; Goodger, S. J.; Blundell, T. L.; and Gallagher, J. T. (2005) J. Biol. Chem.; 280, 42274-42282. (Pubitemid 43023198)
56. Schlessinger, J.; Plotnikov, A. N.; Ibrahimi, O. A.; Eliseenkova, A. V.; Yeh, B. K.; Yayon, A.; Linhardt, R. J.; and Mohammadi, M. (2000) Mol. Cell, 6, 743-750.
57. Pellegrini, L. (2001) Curr. Opin. Struct. Biol.; 11, 629-634. (Pubitemid 32972028)
58. Pellegrini, L.; Burke, D. F.; von Delft, F.; Mulloy, B.; and Blundell, T. L. (2000) Nature, 407, 1029-1034.
59. Chu, C. L.; Buczek-Thomas, J. A.; and Nugent, M. A. (2004) Biochem. J.; 379, 331-341. (Pubitemid 38570106)
60. Gopalakrishnan, M.; Forsten-Williams, K.; Nugent, M. A.; and Tauber, U. C. (2005) Biophys. J.; 89, 3686-3700. (Pubitemid 41725594)
61. Forsten, K. E.; Fannon, M.; and Nugent, M. A. (2000) J. Theor. Biol.; 205, 215-230. (Pubitemid 30662921)
62. Ornitz, D. M.; Xu, J.; Colvin, J. S.; McEwen, D. G.; MacArthur, C. A.; Coulier, F.; Gao, G.; and Goldfarb, M. (1996) J. Biol. Chem.; 271, 15292-15297. (Pubitemid 26195013)
63. Zhang, X.; Ibrahimi, O. A.; Olsen, S. K.; Umemori, H.; Mohammadi, M.; and Ornitz, D. M. (2006) J. Biol. Chem.; 281, 15694-15700. (Pubitemid 43848456)
64. NHLBI (2010) NHLBI Factbook, Fiscal Year 2010, Disease Statistics.
65. Barnes, P. J.; Shapiro, S. D.; and Pauwels, R. A. (2003) Eur. Respir. J.; 22, 672-688.
66. Shapiro, S. D. (2003) Eur. Respir. J. Suppl.; 44, 30s-32s.
67. Shapiro, S. D.; Goldstein, N. M.; Houghton, A. M.; Kobayashi, D. K.; Kelley, D.; and Belaaouaj, A. (2003) Am. J. Pathol.; 163, 2329-2335.
68. Eriksson, S. (1991) Europ. Respir. J.; 4, 1041-1043.
69. Powers, J. C. (1983) Amer. Rev. Respir. Dis.; 127, S54-58.
70. Spencer, J. L.; Stone, P. J.; and Nugent, M. A. (2006) Biochemistry, 45, 9104-9120. (Pubitemid 44156373)
71. Walsh, R. L.; Dillon, T. J.; Scicchitano, R.; and McLennan, G. (1991) Clin. Sci. (Colch.), 81, 341-346.
72. Izvolsky, K. I.; Zhong, L.; Wei, L.; Yu, Q.; Nugent, M. A.; and Cardoso, W. V. (2003) Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol.; 285, L838-846.
73. Warburton, D.; Schwarz, M.; Tefft, D.; Flores-Delgado, G.; Anderson, K. D.; and Cardoso, W. V. (2000) Mech. Dev.; 92, 55-81. (Pubitemid 30125962)
74. Gronski, T. J.; Jr.; Martin, R. L.; Kobayashi, D. K.; Walsh, B. C.; Holman, M. C.; Huber, M.; Van Wart, H. E.; and Shapiro, S. D. (1997) J. Biol. Chem.; 272, 12189-12194. (Pubitemid 27202803)
75. Passi, A.; Negrini, D.; Albertini, R.; De Luca, G.; and Miserocchi, G. (1998) Am. J. Physiol.; 275, L631-635.
76. Kainulainen, V.; Wang, H.; Schick, C.; and Bernfield, M. (1998) J. Biol. Chem.; 273, 11563-11569. (Pubitemid 28272053)
77. Buczek-Thomas, J. A.; and Nugent, M. A. (1999) J. Biol. Chem.; 274, 25167-25172. (Pubitemid 29404731)
78. Buczek-Thomas, J. A.; Chu, C. L.; Rich, C. B.; Stone, P. J.; Foster, J. A.; and Nugent, M. A. (2002) J. Cell Physiol.; 192, 294-303. (Pubitemid 34827606)
79. Cain, S. A.; Baldock, C.; Gallagher, J.; Morgan, A.; Bax, D. V.; Weiss, A. S.; Shuttleworth, C. A.; and Kielty, C. M. (2005) J. Biol. Chem.; 280, 30526-30537. (Pubitemid 41216237)
80. Tiedemann, K.; Batge, B.; Muller, P. K.; and Reinhardt, D. P. (2001) J. Biol. Chem.; 276, 36035-36042.
81. Wu, W. J.; Vrhovski, B.; and Weiss, A. S. (1999) J. Biol. Chem.; 274, 21719-21724. (Pubitemid 29359999)
82. McGowen, S. E.; Liu, R.; and Harvey, C. S. (1993) Arch. Biochem. Biophys.; 302, 322-331. (Pubitemid 23212677)
83. Rao, N. V.; Kennedy, T. P.; Rao, G.; Ky, N.; and Hoidal, J. R. (1990) Am. Rev. Respir. Dis.; 142, 407-412.
84. Lafuma, C.; Frisdal, E.; Harf, A.; Robert, L.; and Hornebeck, W. (1991) Eur. Respir. J.; 4, 1004-1009.
85. Hiebert, L.; and Liu, J. M. (1991) Semin. Thromb. Hemost.; 17 (Suppl. 1), 42-46.
86. Adachi, T.; and Marklund, S. L. (1989) J. Biol. Chem.; 264, 8537-8541.
87. Sandstrom, J.; Carlsson, L.; Marklund, S. L.; and Edlund, T. (1992) J. Biol. Chem.; 267, 18205-18209.
88. Karlsson, K.; Lindahl, U.; and Marklund, S. L. (1988) Biochem. J.; 256, 29-33.
89. Tessler, S.; Rockwell, P.; Hicklin, D.; Cohen, T.; Levi, B.-Z.; Witte, L.; Lemischka, I. R.; and Neufeld, G. (1994) J. Biol. Chem.; 269, 12456-12461.
90. Goerges, A. L.; and Nugent, M. A. (2003) J. Biol. Chem.; 278, 19518-19525. (Pubitemid 36799349)
91. Gengrinovitch, S.; Berman, B.; David, G.; Witte, L.; Neufeld, G.; and Ron, D. (1999) J. Biol. Chem.; 274, 10816-10822. (Pubitemid 29191062)
92. Jakobsson, L.; Kreuger, J.; Holmborn, K.; Lundin, L.; Eriksson, I.; Kjellen, L.; and Claesson-Welsh, L. (2006) Dev. Cell, 10, 625-634.
93. Mitsi, M.; Hong, Z.; Costello, C. E.; and Nugent, M. A. (2006) Biochemistry, 45, 10319-10328. (Pubitemid 44384807)
94. Baici, A.; Diczhazi, C.; Neszmelyi, A.; Moczar, E.; and Hornebeck, W. (1993) Biochem. Pharmacol.; 46, 1545-1549. (Pubitemid 23338486)
95. Tumova, S.; Woods, A.; and Couchman, J. R. (2000) Int. J. Biochem. Cell Biol.; 32, 269-288. (Pubitemid 30069970)
96. Woods, A.; and Couchman, J. R. (1994) Mol. Biol. Cell, 5, 183-192.
97. Woods, A.; Oh, E. S.; and Couchman, J. R. (1998) Matrix Biol.; 17, 477-483. (Pubitemid 28566882)
98. Tkachenko, E.; Rhodes, J. M.; and Simons, M. (2005) Circ. Res.; 96, 488-500. (Pubitemid 40463457)
99. Cavalcante, F. S.; Ito, S.; Brewer, K.; Sakai, H.; Alencar, A. M.; Almeida, M. P.; Andrade, J. S.; Jr.; Majumdar, A.; Ingenito, E. P.; and Suki, B. (2005) J. Appl. Physiol.; 98, 672-679. (Pubitemid 40129981)
100. Buczek-Thomas, J. A.; Hsia, E.; Rich, C. B.; Foster, J. A.; and Nugent, M. A. (2008) J. Cell Biochem.; 105, 108-120.
101. Liu, J.; Rich, C. B.; Buczek-Thomas, J. A.; Nugent, M. A.; Panchenko, M. P.; and Foster, J. A. (2003) Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol.; 285, L1106-1115.
102. Buczek-Thomas, J. A.; Lucey, E. C.; Stone, P. J.; Chu, C. L.; Rich, C. B.; Carreras, I.; Goldstein, R. H.; Foster, J. A.; and Nugent, M. A. (2004) Am. J. Respir. Cell Mol. Biol.; 31, 344-350. (Pubitemid 39180305)
103. Rich, C. B.; Fontanilla, M. R.; Nugent, M.; and Foster, J. A. (1999) J. Biol. Chem.; 274, 33433-33439.
104. Rich, C. B.; Nugent, M. A.; Stone, P.; and Foster, J. A. (1996) J. Biol. Chem.; 271, 23043-23048. (Pubitemid 26314736)
105. McGowan, S. E.; and Thompson, R. J. (1989) J. Appl. Physiol.; 66, 400-409.
106. Spencer, J. L.; Bernanke, J. A.; Buczek-Thomas, J. A.; and Nugent, M. A. (2010) PLoS One, 5, e9389.
107. Staples, G. O.; Shi, X.; and Zaia, J. (2010) J. Biol. Chem.; 285, 18336-18343.
108. Navia, M. A.; McKeever, B. M.; Springer, J. P.; Lin, T. Y.; Williams, H. R.; Fluder, E. M.; Dorn, C. P.; and Hoogsteen, K. (1989) Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 86, 7-11. (Pubitemid 19036325)
109. Mulloy, B.; Forster, M. J.; Jones, C.; and Davies, D. B. (1993) Biochem. J.; 293, 849-858.