Labeling proteins with fluorophore/thioamide Förster resonant energy transfer pairs by combining unnatural amino acid mutagenesis and native chemical ligation

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 17, 2013, Pages 6529-6540

  Wissner, Rebecca F ^a   Batjargal, Solongo ^a   Fadzen, Colin M ^a   Petersson, E James ^a  

^a UNIVERSITY OF PENNSYLVANIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMYLOIDOGENIC PROTEINS; CHEMICAL SYNTHESIS; LABELING PROTEINS; NATIVE CHEMICAL LIGATION; NATURAL AMINO ACIDS; PROTEIN CONFORMATION; RESONANT ENERGY TRANSFER; UNNATURAL AMINO ACIDS;

AMINO ACIDS; BIOSYNTHESIS; ENERGY TRANSFER; ESCHERICHIA COLI; MUTAGENESIS; PEPTIDES;

CALMODULIN;

ALPHA SYNUCLEIN; AMINO ACID DERIVATIVE; AMYLOID PROTEIN; CALMODULIN; PARA CYANOPHENYLALANINE; THIOAMIDE; TRANSFER RNA; UNCLASSIFIED DRUG;

AMINO TERMINAL SEQUENCE; ARTICLE; CARBOXY TERMINAL SEQUENCE; CHEMICAL MUTAGENESIS; CONFORMATIONAL TRANSITION; ENERGY TRANSFER; EPIMERIZATION; ESCHERICHIA COLI; FORSTER RESONANT ENERGY TRANSFER; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN REFOLDING; QUANTUM YIELD; SYNTHESIS;

ALPHA-SYNUCLEIN; AMINO ACID SUBSTITUTION; AMINO ACIDS; AMINO ACYL-TRNA SYNTHETASES; AMINOPEPTIDASES; BACTERIAL PROTEINS; CALMODULIN; ELECTROPHORESIS, POLYACRYLAMIDE GEL; ENERGY TRANSFER; ESCHERICHIA COLI; FACTOR XA; FLUORESCENT DYES; HUMANS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR CONFORMATION; MUTAGENESIS; PLASMIDS; PROTEIN BINDING; PROTEIN HYDROLYSATES; PROTEINS; SPECTROMETRY, MASS, MATRIX-ASSISTED LASER DESORPTION-IONIZATION; THIOAMIDES; TRYPSIN;

EID: 84877079329     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja4005943     Document Type: Article

References (84)

1. Forster, T. Discuss. Faraday Soc. 1959, 7-17
2. Royer, C. A. Chem. Rev. 2006, 106, 1769-1784
3. Piston, D. W.; Kremers, G.-J. Trends Biochem. Sci. 2007, 32, 407-414
4. Goldberg, J. M.; Batjargal, S.; Petersson, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14718-14720
5. Goldberg, J. M.; Wissner, R. F.; Klein, A. M.; Petersson, E. J. Chem. Commun. 2012, 48, 1550-1552
6. Goldberg, J. M.; Speight, L. C.; Fegley, M. W.; Petersson, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 6088-6091
7. Batjargal, S.; Wang, Y. J.; Goldberg, J. M.; Wissner, R. F.; Petersson, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 9172-9182
8. Alewood, P.; Engelhard, M.; Kent, S. B. H. J. Pept. Sci. 2010, 16, 513-513
9. Muralidharan, V.; Muir, T. W. Nature Methods 2006, 3, 429-438
10. Wang, L.; Schultz, P. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 34-66
11. Wang, L.; Brock, A.; Herberich, B.; Schultz, P. G. Science 2001, 292, 498-500
12. Spillantini, M. G.; Schmidt, M. L.; Lee, V. M. Y.; Trojanowski, J. Q.; Jakes, R.; Goedert, M. Nature 1997, 388, 839-840
13. Wood, S. J.; Wypych, J.; Steavenson, S.; Louis, J. C.; Citron, M.; Biere, A. L. J. Biol. Chem. 1999, 274, 19509-19512
14. Auluck, P. K.; Caraveo, G.; Lindquist, S. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2010, 26, 211-233
15. Nguyen, D. P.; Elliott, T.; Holt, M.; Muir, T. W.; Chin, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 11418-11421
16. Li, X.; Fekner, T.; Ottesen, J. J.; Chan, M. K. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 9184-9187
17. Choudhary, A.; Raines, R. T. ChemBioChem 2012, 12, 1801-1807
18. Valiyaveetil, F. I.; Sekedat, M.; MacKinnon, R.; Muir, T. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 17045-17049
19. Fu, Y. W.; Bieschke, J.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15366-15367
20. Fu, Y. W.; Gao, J. M.; Bieschke, J.; Dendle, M. A.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15948-15949
21. Autric, F.; Ferraz, C.; Kilhoffer, M. C.; Cavadore, J. C.; Demaille, J. G. Biochim. Biophys. Acta 1980, 631, 139-147
22. Brzeska, H.; Venyaminov, S. V.; Grabarek, Z.; Drabikowski, W. FEBS Lett. 1983, 153, 169-173
23. Chabbert, M.; Kilhoffer, M. C.; Watterson, D. M.; Haiech, J.; Lami, H. Biochemistry 1989, 28, 6093-6098
24. Chapman, E. R.; Alexander, K.; Vorherr, T.; Carafoli, E.; Storm, D. R. Biochemistry 1992, 31, 12819-12825
25. Gilli, R.; Lafitte, D.; Lopez, C.; Kilhoffer, M. C.; Makarov, A.; Briand, C.; Haiech, J. Biochemistry 1998, 37, 5450-5456
26. Kilhoffer, M. C.; Demaille, J. G.; Gerard, D. Biochemistry 1981, 20, 4407-4414
27. Moorthy, A. K.; Gopal, B.; Satish, P. R.; Bhattacharya, S.; Bhattacharya, A.; Murthy, M. R. N.; Surolia, A. FEBS Lett. 1999, 461, 19-24
28. Marlow, M. S.; Dogan, J.; Frederick, K. K.; Valentine, K. G.; Wand, A. J. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 352-358
29. Vetter, S. W.; Leclerc, E. Eur. J. Biochem. 2003, 270, 404-414
30. Liu, M. Y.; Chen, T. Y.; Ahamed, B.; Li, J.; Yau, K. W. Science 1994, 266, 1348-1354
31. Contessa, G. M.; Orsale, M.; Melino, S.; Torre, V.; Paci, M.; Desideri, A.; Cicero, D. O. J. Biomol. NMR 2005, 31, 185-199
32. Serrano, A. L.; Troxler, T.; Tucker, M. J.; Gai, F. Chem. Phys. Lett. 2010, 487, 303-306
33. Du, H.; Fuh, R. C. A.; Li, J. Z.; Corkan, L. A.; Lindsey, J. S. Photochem. Photobiol. 1998, 68, 141-142
34. Taskent-Sezgin, H.; Chung, J.; Patsalo, V.; Miyake-Stoner, S. J.; Miller, A. M.; Brewer, S. H.; Mehl, R. A.; Green, D. F.; Raleigh, D. P.; Carrico, I. Biochemistry 2009, 48, 9040-9046
35. Chen, Y.; Liu, B.; Yu, H. T.; Barkley, M. D. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 9271-9278
36. Lakowicz, J. R. Principles of fluorescence spectroscopy, 3 rd ed.; Springer: New York, 2006.
37. Chen, H.; Ahsan, S. S.; Santiago-Berrios, M. E. B.; Abruña, H. D.; Webb, W. W. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 7244-7245
38. Muir, T. W. Annu. Rev. Biochem. 2003, 72, 249-289
39. Hejjaoui, M.; Haj-Yahya, M.; Kumar, K. S. A.; Brik, A.; Lashuel, H. A. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 405-409
40. Gentle, I. E.; De Souza, D. P.; Baca, M. Bioconjugate Chem. 2004, 15, 658-663
41. Flemer, S. J. Pept. Sci. 2009, 15, 693-696
42. Camarero, J. A.; Mitchell, A. R. Protein Pept. Lett. 2005, 12, 723-728
43. Nagalingam, A. C.; Radford, S. E.; Warriner, S. L. Synlett 2007, 2517-2520
44. Kang, J.; Macmillan, D. Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 1993-2002
45. Kawakami, T.; Aimoto, S. Tetrahedron 2009, 65, 3871-3877
46. Young, T. S.; Ahmad, I.; Yin, J. A.; Schultz, P. G. J. Mol. Biol. 2010, 395, 361-374
47. Uversky, V. N.; Li, J.; Fink, A. L. J. Biol. Chem. 2001, 276, 10737-10744
48. Vilar, M.; Chou, H. T.; Luhrs, T.; Maji, S. K.; Riek-Loher, D.; Verel, R.; Manning, G.; Stahlberg, H.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 8637-8642
49. Desplats, P.; Lee, H. J.; Bae, E. J.; Patrick, C.; Rockenstein, E.; Crews, L.; Spencer, B.; Masliah, E.; Lee, S. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 13010-13015
50. Volpicelli-Daley, L. A.; Luk, K. C.; Patel, T. P.; Tanik, S. A.; Riddle, D. M.; Stieber, A.; Meaney, D. F.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. Y. Neuron 2011, 72, 57-71
51. Winner, B.; Jappelli, R.; Maji, S. K.; Desplats, P. A.; Boyer, L.; Aigner, S.; Hetzer, C.; Loher, T.; Vilar, M.; Campionic, S.; Tzitzilonis, C.; Soragni, A.; Jessberger, S.; Mira, H.; Consiglio, A.; Pham, E.; Masliah, E.; Gage, F. H.; Riek, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 4194-4199
52. Conway, K. A.; Harper, J. D.; Lansbury, P. T. Biochemistry 2000, 39, 2552-2563
53. Hejjaoui, M.; Butterfield, S.; Fauvet, B.; Vercruysse, F.; Cui, J.; Dikiy, I.; Prudent, M.; Olschewski, D.; Zhang, Y.; Eliezer, D.; Lashuel, H. A. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5196-5210
54. Meier, F.; Abeywardana, T.; Dhall, A.; Marotta, N. P.; Varkey, J.; Langen, R.; Chatterjee, C.; Pratt, M. R. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5468-5471
55. Fauvet, B.; Fares, M.-B.; Samuel, F.; Dikiy, I.; Tandon, A.; Eliezer, D.; Lashuel, H. A. J. Biol. Chem. 2012, 287, 28243-28262
56. Allison, J. R.; Varnai, P.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18314-18326
57. Celej, M. S.; Sarroukh, R.; Goormaghtigh, E.; Fidelio, G. D.; Ruysschaert, J. M.; Raussens, V. Biochem. J. 2012, 443, 719-726
58. Karyagina, I.; Becker, S.; Giller, K.; Riedel, D.; Jovin, T. M.; Griesinger, C.; Bennati, M. Biophys. J. 2011, 101, L1-L3
59. Ramakrishnan, M.; Jensen, P. H.; Marsh, D. Biochemistry 2006, 45, 3386-3395
60. Wu, K. P.; Baum, J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 5546-5547
61. Taskent-Sezgin, H.; Marek, P.; Thomas, R.; Goldberg, D.; Chung, J.; Carrico, I.; Raleigh, D. P. Biochemistry 2010, 49, 6290-6295
62. Nath, A.; Sammalkorpi, M.; DeWitt, D. C.; Trexler, A. J.; Elbaum-Garfinkle, S.; O'Hern, C. S.; Rhoades, E. Biophys. J. 2012, 103, 1940-1949
63. Ferreon, A. C. M.; Gambin, Y.; Lemke, E. A.; Deniz, A. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 5645-5650
64. Ferreon, A. C. M.; Moosa, M. M.; Gambin, Y.; Deniz, A. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 17826-17831
65. Lee, J. C.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16388-16389
66. Lee, J. C.; Langen, R.; Hummel, P. A.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 16466-16471
67. Deniz, A. A.; Dahan, M.; Grunwell, J. R.; Ha, T. J.; Faulhaber, A. E.; Chemla, D. S.; Weiss, S.; Schultz, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 3670-3675
68. Miyake-Stoner, S. J.; Miller, A. M.; Hammill, J. T.; Peeler, J. C.; Hess, K. R.; Mehl, R. A.; Brewer, S. H. Biochemistry 2009, 48, 5953-5962
69. Tucker, M. J.; Oyola, R.; Gai, F. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 4788-4795
70. Makarov, D. E.; Plaxco, K. W. J. Chem. Phys. 2009, 131.
71. O'Brien, E. P.; Morrison, G.; Brooks, B. R.; Thirumalai, D. J. Chem. Phys. 2009, 130
72. McCarney, E. R.; Werner, J. H.; Bernstein, S. L.; Ruczinski, I.; Makarov, D. E.; Goodwin, P. M.; Plaxco, K. W. J. Mol. Biol. 2005, 352, 672-682
73. Trexler, A. J.; Rhoades, E. Biophys. J. 2010, 99, 3048-3055
74. Wang, J. Y.; Xie, J. M.; Schultz, P. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8738-8739
75. Chin, J. W.; Santoro, S. W.; Martin, A. B.; King, D. S.; Wang, L.; Schultz, P. G. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 9026-9027
76. Speight, L. C.; Goldberg, J. M.; Warner, J. B.; Mehl, R. A.; Petersson, E. J. Unpublished results.
77. Speiser, S. Chem. Rev. 1996, 96, 1953-1976
78. Uversky, V. N.; Li, J.; Fink, A. L. FEBS Lett. 2001, 509, 31-35
79. Brustad, E. M.; Lemke, E. A.; Schultz, P. G.; Deniz, A. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17664
80. Huang, Y.; Russell, W. K.; Wan, W.; Pai, P. J.; Russell, D. H.; Liu, W. S. Mol. Biosyst. 2010, 6, 683-686
81. Wan, W.; Huang, Y.; Wang, Z. Y.; Russell, W. K.; Pai, P. J.; Russell, D. H.; Liu, W. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 3211-3214
82. Neumann, H.; Wang, K. H.; Davis, L.; Garcia-Alai, M.; Chin, J. W. Nature 2010, 464, 441-444
83. Shalaby, M. A.; Grote, C. W.; Rapoport, H. J. Org. Chem. 1996, 61, 9045-9048
84. Hanahan, D.; Jessee, J.; Bloom, F. R. Methods Enzymol. 1991, 204, 63-113