Native chemical ligation of thioamide-containing peptides: Development and application to the synthesis of labeledα-synuclein for misfolding studies

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 22, 2012, Pages 9172-9182

  Batjargal, Solongo ^a   Wang, Yanxin J ^a   Goldberg, Jacob M ^a   Wissner, Rebecca F ^a   Petersson, E James ^a  

^a UNIVERSITY OF PENNSYLVANIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMYLOID PROTEINS; CONFORMATIONAL CHANGE; IN-SITU; MISFOLDING; N-TERMINALS; NATIVE CHEMICAL LIGATION; PEPTIDE BACKBONES; PHOTOSWITCHES; PROOF-OF-PRINCIPLE EXPERIMENTS; PROTEIN FRAGMENTS; QUENCHING OF FLUORESCENCE; REDUCTANTS; SECONDARY STRUCTURES; SEQUENCE VARIANTS; SOLID-PHASE; SYNUCLEIN; THIAZOLIDINES; THIOAMIDES; THIOESTERS;

BYPRODUCTS; PEPTIDES; PROTEIN FOLDING; SURGICAL EQUIPMENT;

BIOSYNTHESIS;

AMIDE; AMYLOID PROTEIN; PEPTIDE; SYNUCLEIN; THIAZOLIDINE DERIVATIVE; THIOESTER;

AMINO TERMINAL SEQUENCE; ARTICLE; CARBOXY TERMINAL SEQUENCE; CHEMICAL MODIFICATION; CONFORMATIONAL TRANSITION; PROTEIN AGGREGATION; PROTEIN FOLDING; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTEIN SYNTHESIS; QUANTUM YIELD; SPECTROSCOPY;

ALPHA-SYNUCLEIN; MODELS, MOLECULAR; PEPTIDES; PROTEIN FOLDING; STAINING AND LABELING; THIOAMIDES;

EID: 84859584955     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja2113245     Document Type: Article

References (84)

1. Muir, T. W. Annu. Rev. Biochem. 2003, 72, 249-289
2. Wang, L.; Schultz, P. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 34-66
3. Choudhary, A.; Raines, R. T. ChemBioChem 2011, 12, 1801-1807
4. Clausen, K.; Spatola, A. F.; Lemieux, C.; Schiller, P. W.; Lawesson, S. O. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1984, 120, 305-310
5. Deechongkit, S.; Nguyen, H.; Powers, E. T.; Dawson, P. E.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Nature 2004, 430, 101-105
6. Powers, E. T.; Deechongkit, S.; Kelly, J. W. In Peptide Solvation and H-Bonds; Baldwin, R., Ed.; Academic Press: San Diego, CA, 2006; Vol. 72, pp 39-78.
7. Woll, M. G.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 11172-11174
8. Bachmann, A.; Wildemann, D.; Praetorius, F.; Fischer, G.; Kiefhaber, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 3952-3957
9. Baca, M.; Kent, S. B. H. Tetrahedron 2000, 56, 9503-9513
10. Schnolzer, M.; Kent, S. B. H. Science 1992, 256, 221-225
11. Bartlett, P. A.; Spear, K. L.; Jacobsen, N. E. Biochemistry 1982, 21, 1608-1611
12. Frank, R.; Jakob, M.; Thunecke, F.; Fischer, G.; Schutkowski, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2000, 39, 1120-1122
13. Hollosi, M.; Kollat, E.; Kajtar, J.; Kajtar, M.; Fasman, G. D. Biopolymers 1990, 30, 1061-1072
14. Goldberg, J. M.; Batjargal, S.; Petersson, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14718-14720
15. Goldberg, J. M.; Wissner, R. F.; Klein, A. M.; Petersson, E. J. Chem. Commun. 2012, 48, 1550-1552
16. Bardi, R.; Piazzesi, A. M.; Toniolo, C.; Jensen, O. E.; Omar, R. S.; Senning, A. Biopolymers 1988, 27, 747-761
17. Bondi, A. J. Phys. Chem. 1964, 68, 441-451
18. Lacour, T. F. M.; Hansen, H. A. S.; Clausen, K.; Lawesson, S. O. Int. J. Pept. Protein Res. 1983, 22, 509-512
19. Truter, M. R. J. Chem. Soc. 1960, 997-1007
20. Dudek, E. P.; Dudek, G. J. Org. Chem. 1967, 32, 823-824
21. Hollosi, M.; Majer, Z.; Zewdu, M.; Ruff, F.; Kajtar, M.; Kover, K. E. Tetrahedron 1988, 44, 195-202
22. Hollosi, M.; Zewdu, M.; Kollat, E.; Majer, Z.; Kajtar, M.; Batta, G.; Kover, K.; Sandor, P. Int. J. Pept. Protein Res. 1990, 36, 173-181
23. Laurence, C.; Berthelot, M.; Lequestel, J. Y.; Elghomari, M. J. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 1995, 2075-2079
24. Edman, P.; Begg, G. Eur. J. Biochem. 1967, 1, 80-91
25. Wipf, P.; Hayes, G. B. Tetrahedron 1998, 54, 6987-6998
26. Miwa, J. H.; Pallivathucal, L.; Gowda, S.; Lee, K. E. Org. Lett. 2002, 4, 4655-4657
27. Miwa, J. H.; Patel, A. K.; Vivatrat, N.; Popek, S. M.; Meyer, A. M. Org. Lett. 2001, 3, 3373-3375
28. Reiner, A.; Wildemann, D.; Fischer, G.; Kiefhaber, T. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 8079-8084
29. Helbing, J.; Bregy, H.; Bredenbeck, J.; Pfister, R.; Hamm, P.; Huber, R.; Wachtveitl, J.; De Vico, L.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8823-8834
30. El-Agnaf, O. M. A.; Salem, S. A.; Paleologou, K. E.; Curran, M. D.; Gibson, M. J.; Court, J. A.; Schlossmacher, M. G.; Allsop, D. FASEB J. 2006, 20, 419-425
31. Giehm, L.; Svergun, D. I.; Otzen, D. E.; Vestergaard, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 3246-3251
32. Kayed, R.; Head, E.; Thompson, J. L.; McIntire, T. M.; Milton, S. C.; Cotman, C. W.; Glabe, C. G. Science 2003, 300, 486-489
33. Lesne, S.; Koh, M. T.; Kotilinek, L.; Kayed, R.; Glabe, C. G.; Yang, A.; Gallagher, M.; Ashe, K. H. Nature 2006, 440, 352-357
34. Roychaudhuri, R.; Yang, M.; Hoshi, M. M.; Teplow, D. B. J. Biol. Chem. 2009, 284, 4749-4753
35. Walsh, D. M.; Hartley, D. M.; Kusumoto, Y.; Fezoui, Y.; Condron, M. M.; Lomakin, A.; Benedek, G. B.; Selkoe, D. J.; Teplow, D. B. J. Biol. Chem. 1999, 274, 25945-25952
36. Yu, L. P.; Edalji, R.; Harlan, J. E.; Holzman, T. F.; Lopez, A. P.; Labkovsky, B.; Hillen, H.; Barghorn, S.; Ebert, U.; Richardson, P. L.; Miesbauer, L.; Solomon, L.; Bartley, D.; Walter, K.; Johnson, R. W.; Hajduk, P. J.; Olejniczak, E. T. Biochemistry 2009, 48, 1870-1877
37. Bieschke, J.; Siegel, S. J.; Fu, Y. W.; Kelly, J. W. Biochemistry 2008, 47, 50-59
38. Deechongkit, S.; Powers, E. T.; You, S. L.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8562-8570
39. Fu, Y. W.; Gao, J. M.; Bieschke, J.; Dendle, M. A.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15948-15949
40. Hackenberger, C. P. R; Schwarzer, D. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 10030-10074
41. Hejjaoui, M.; Haj-Yahya, M.; Kumar, K. S. A.; Brik, A.; Lashuel, H. A. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 405-409
42. Wildemann, D.; Schiene-Fischer, C.; Aumuller, T.; Bachmann, A.; Kiefhaber, T.; Lucke, C.; Fischer, G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4910-4918
43. Alewood, P.; Engelhard, M.; Kent, S. B. H. J. Pept. Sci. 2010, 16, 513-513
44. Chae, M. Y.; Czarnik, A. W. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 9704-9705
45. Corsaro, A.; Pistara, V. Tetrahedron 1998, 54, 15027-15062
46. Camarero, J. A.; Mitchell, A. R. Protein Pept. Lett. 2005, 12, 723-728
47. Flemer, S. J. Pept. Sci. 2009, 15, 693-696
48. Burns, J. A.; Butler, J. C.; Moran, J.; Whitesides, G. M. J. Org. Chem. 1991, 56, 2648-2650
49. Dmitrenko, O.; Thorpe, C.; Bach, R. D. J. Org. Chem. 2007, 72, 8298-8307
50. Liu, P. R.; OMara, B. W.; Warrack, B. M.; Wu, W.; Huang, Y. P.; Zhang, Y. H.; Zhao, R. L.; Lin, M.; Ackerman, M. S.; Hocknell, P. K.; Chen, G. D.; Tao, L.; Rieble, S.; Wang, J.; Wang-Iverson, D. B.; Tymiak, A. A.; Grace, M. J.; Russell, R. J. J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010, 21, 837-844
51. Valiyaveetil, F. I.; Sekedat, M.; Muir, T. W.; MacKinnon, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2004, 43, 2504-2507
52. Bang, D.; Pentelute, B. L.; Kent, S. B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 3985-3988
53. Boerema, D. J.; Tereshko, V. A.; Kent, S. B. H. Biopolymers 2008, 90, 278-286
54. Blanco-Canosa, J. B.; Dawson, P. E. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 6851-6855
55. Ingenito, R.; Bianchi, E.; Fattori, D.; Pessi, A. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11369-11374
56. Mende, F.; Seitz, O. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 1232-1240
57. Sharma, I.; Crich, D. J. Org. Chem. 2011, 76, 6518-6524
58. Botti, P.; Villain, M.; Manganiello, S.; Gaertner, H. Org. Lett. 2004, 6, 4861-4864
59. Chen, G.; Warren, J. D.; Chen, J. H.; Wu, B.; Wan, Q.; Danishefsky, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7460-7462
60. George, E. A.; Novick, R. P.; Muir, T. W. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4914-4924
61. Macmillan, D. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 7668-7672
62. Kawakami, T.; Shimizu, S.; Aimoto, S. J. Pept. Sci. 2010, 16, 50-50
63. Kang, J.; Macmillan, D. Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 1993-2002
64. Jenny, R. J.; Mann, K. G.; Lundblad, R. L. Protein Exp. Purif. 2003, 31, 1-11
65. Trexler, A. J.; Rhoades, E. Biochemistry 2009, 48, 2304-2306
66. Jiang, C. T.; Chang, J. Y. Biochemistry 2007, 46, 602-609
67. Suk, J. E.; Lokappa, S. B.; Ulmer, T. S. Biochemistry 2010, 49, 1533-1540
68. Luk, K. C.; Hyde, E. G.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. Y. Biochemistry 2007, 46, 12522-12529
69. Auluck, P. K.; Caraveo, G.; Lindquist, S. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2010, 26, 211-233
70. Lee, J. C.; Langen, R.; Hummel, P. A.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 16466-16471
71. Kaylor, J.; Bodner, N.; Edridge, S.; Yamin, G.; Hong, D. P.; Fink, A. L. J. Mol. Biol. 2005, 353, 357-372
72. Klucken, J.; Outeiro, T. F.; Nguyen, P.; McLean, P. J.; Hyman, B. T. FASEB J. 2006, 20, 2050-2057
73. Thirunavukkuarasu, S.; Jares-Erijman, E. A.; Jovin, T. M. J. Mol. Biol. 2008, 378, 1064-1073
74. van Rooijen, B. D.; van Leijenhorst-Groener, K. A.; Claessens, M.; Subramaniam, V. J. Mol. Biol. 2009, 394, 826-833
75. Veldhuis, G.; Segers-Nolten, I.; Ferlemann, E.; Subramaniam, V. ChemBioChem 2009, 10, 436-439
76. Middleton, E. R.; Rhoades, E. Biophys. J. 2010, 99, 2279-2288
77. Nath, S.; Meuvis, J.; Hendrix, J.; Carl, S. A.; Engelborghs, Y. Biophys. J. 2010, 98, 1302-1311
78. van Ham, T. J.; Esposito, A.; Kumita, J. R.; Hsu, S. T. D.; Schierle, G. S. K.; Kaminsk, C. F.; Dobson, C. M.; Nollen, E. A. A.; Bertoncini, C. W. J. Mol. Biol. 2010, 395, 627-642
79. Yushchenko, D. A.; Fauerbach, J. A.; Thirunavukkuarasu, S.; Jares-Erijman, E. A.; Jovin, T. M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 7860-7861
80. Schierle, G. S. K.; Bertoncini, C. W.; Chan, F. T. S.; van der Goot, A. T.; Schwedler, S.; Skepper, J.; Schlachter, S.; van Ham, T.; Esposito, A.; Kumita, J. R.; Nollen, E. A. A.; Dobson, C. M.; Kaminski, C. F. ChemPhysChem 2011, 12, 673-680
81. Yap, T. L.; Pfefferkorn, C. M.; Lee, J. C. Biochemistry 2011, 50, 1963-1965
82. Chen, Y.; Barkley, M. D. Biochemistry 1998, 37, 9976-9982
83. Goldberg, J. M.; Speight, L. C.; Fegley, M. W.; Petersson, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2012, 10.1021/ja3005094
84. Brun, M. P.; Bischoff, L.; Garbay, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2004, 43, 3432-3436