Radioligands targeting P-glycoprotein and other drug efflux proteins at the blood-brain barrier

Journal of Labelled Compounds and Radiopharmaceuticals

Volumn 56, Issue 3-4, 2013, Pages 68-77

  Wanek, Thomas ^a   Mairinger, Severin ^a,b   Langer, Oliver ^a,c  

^a AIT AUSTRIAN INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (Austria)

^b UNIVERSITY OF VIENNA   (Austria)

^c MEDICAL UNIVERSITY OF VIENNA   (Austria)

Author keywords

adenosine triphosphate binding cassette (ABC) transporter; blood brain barrier; breast cancer resistance protein; multidrug resistance associated proteins; P glycoprotein; positron emission tomography

Indexed keywords

ADENOSINETRIPHOSPHATE; BLOOD; DISEASES; ELECTRONS; ENDOTHELIAL CELLS; GLYCOPROTEINS; PHOSPHATES; POSITRON EMISSION TOMOGRAPHY; POSITRONS;

ADENOSINE TRIPHOSPHATE BINDING CASSETTE; ADENOSINE-TRIPHOSPHATE BINDING CASSETTE TRANSPORTER; BLOOD-BRAIN BARRIER; BRAIN CAPILLARY ENDOTHELIAL CELLS; BREAST CANCER RESISTANCE PROTEINS; MULTIDRUG RESISTANCE-ASSOCIATED PROTEINS; P-GLYCOPROTEIN; RADIOLABELED SUBSTRATES; RADIOLIGANDS; THERAPEUTIC DRUGS;

PROBES;

ABC TRANSPORTER; BREAST CANCER RESISTANCE PROTEIN; CARBON 11; DANTROLENE; ELACRIDAR; GEFITINIB; LANIQUIDAR; LOPERAMIDE; MULTIDRUG RESISTANCE PROTEIN; MULTIDRUG RESISTANCE PROTEIN 1; RADIOLIGAND; TARIQUIDAR; VERAPAMIL;

BLOOD BRAIN BARRIER; BRAIN CAPILLARY; CHEMICAL STRUCTURE; HUMAN; NONHUMAN; POSITRON EMISSION TOMOGRAPHY; PROTEIN EXPRESSION; REVIEW;

ANIMALIA;

(R)-[11C]VERAPAMIL; 11C; 18F; ADENOSINE-TRIPHOSPHATE BINDING CASSETTE (ABC) TRANSPORTER; BLOOD-BRAIN BARRIER; BREAST CANCER RESISTANCE PROTEIN; MULTIDRUG RESISTANCE-ASSOCIATED PROTEINS; P-GLYCOPROTEIN; POSITRON EMISSION TOMOGRAPHY; [11C]-N-DESMETHYL-LOPERAMIDE;

ACRIDINES; ANIMALS; ATP-BINDING CASSETTE TRANSPORTERS; BLOOD-BRAIN BARRIER; CARBON RADIOISOTOPES; HUMANS; ISOTOPE LABELING; QUINOLINES; RADIOPHARMACEUTICALS; TETRAHYDROISOQUINOLINES; VERAPAMIL;

EID: 84876532065     PISSN: 03624803     EISSN: 10991344     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/jlcr.2993     Document Type: Review

References (81)

1. V. W. Pike, Trends Pharmacol. Sci. 2009, 30 (8), 431-440.
2. W. Löscher, H. Potschka, Prog. Neurobiol. 2005, 76 (1), 22-76.
3. R. L. Juliano, V. Ling, Biochim. Biophys. Acta 1976, 455 (1), 152-162.
4. R. W. Robey, K. K. To, O. Polgar, M. Dohse, P. Fetsch, M. Dean, S. E. Bates, Adv. Drug Deliv. Rev. 2009, 61 (1), 3-13.
5. P. Borst, R. Evers, M. Kool, J. Wijnholds, J. Natl. Cancer Inst. 2000, 92 (16), 1295-1302.
6. M. Hammarlund-Udenaes, M. Fridén, S. Syvänen, A. Gupta, Pharm. Res. 2008, 25 (8), 1737-1750.
7. W. Löscher, C. Luna-Tortos, K. Römermann, M. Fedrowitz, Curr. Pharm. Des. 2011, 17 (26), 2808-2828.
8. S. Vautier, C. Fernandez, Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2009, 5 (11), 1349-1358.
9. J. R. Cirrito, R. Deane, A. M. Fagan, M. L. Spinner, M. Parsadanian, M. B. Finn, H. Jiang, J. L. Prior, A. Sagare, K. R. Bales, S. M. Paul, B. V. Zlokovic, D. Piwnica-Worms, D. M. Holtzman, J. Clin. Invest. 2005, 115 (11), 3285-3290.
10. E. Fox, S. E. Bates, Expert Rev. Anticancer Ther. 2007, 7 (4), 447-459.
11. G. Szakacs, J. K. Paterson, J. A. Ludwig, C. Booth-Genthe, M. M. Gottesman, Nat. Rev. Drug Discov. 2006, 5 (3), 219-234.
12. S. M. Sisodiya, S. E. Bates, Lancet Neurol. 2006, 5 (5), 380-381.
13. A. H. Schinkel, E. Wagenaar, L. van Deemter, C. A. Mol, P. Borst, J. Clin. Invest. 1995, 96 (4), 1698-1705.
14. P. Kannan, C. John, S. S. Zoghbi, C. Halldin, M. M. Gottesman, R. B. Innis, M. D. Hall, Clin. Pharmacol. Ther. 2009, 86 (4), 368-377.
15. G. Luurtsema, G. L. Verbeek, M. Lubberink, A. A. Lammertsma, R. Dierckx, P. Elsinga, A. D. Windhorst, A. van Waarde, Curr. Top. Med. Chem. 2010, 10 (17), 1820-1833.
16. S. Mairinger, T. Erker, M. Müller, O. Langer, Curr. Drug Metab. 2011, 12 (8), 774-792.
17. M. Lubberink, G. Luurtsema, B. N. van Berckel, R. Boellaard, R. Toornvliet, A. D. Windhorst, E. J. Franssen, A. A. Lammertsma, J. Cereb. Blood Flow Metab. 2007, 27 (2), 424-433.
18. M. Bauer, M. Zeitlinger, R. Karch, P. Matzneller, J. Stanek, W. Jäger, M. Böhmdorfer, W. Wadsak, M. Mitterhauser, J. P. Bankstahl, W. Löscher, M. Koepp, C. Kuntner, M. Müller, O. Langer, Clin. Pharmacol. Ther. 2012, 91 (2), 227-233.
19. C. C. Wagner, M. Bauer, R. Karch, T. Feurstein, S. Kopp, P. Chiba, K. Kletter, W. Löscher, M. Müller, M. Zeitlinger, O. Langer, J. Nucl. Med. 2009, 50 (12), 1954-1961.
20. W. C. Kreisl, J. S. Liow, N. Kimura, N. Seneca, S. S. Zoghbi, C. L. Morse, P. Herscovitch, V. W. Pike, R. B. Innis, J. Nucl. Med. 2010, 51 (4), 559-566.
21. P. Kannan, S. Telu, S. Shukla, S. V. Ambudkar, V. W. Pike, C. Halldin, M. M. Gottesman, R. B. Innis, M. D. Hall, ACS Chem. Neurosci. 2011, 2 (2), 82-89.
22. P. Matsson, J. M. Pedersen, U. Norinder, C. A. Bergström, P. Artursson, Pharm. Res. 2009, 26 (8), 1816-1831.
23. U. A. Germann, P. J. Ford, D. Shlyakhter, V. S. Mason, M. W. Harding, Anticancer Drugs 1997, 8 (2), 141-155.
24. P. H. Elsinga, E. J. Franssen, N. H. Hendrikse, L. Fluks, A. M. Weemaes, W. T. van der Graaf, E. G. de Vries, G. M. Visser, W. Vaalburg, J. Nucl. Med. 1996, 37 (9), 1571-1575.
25. N. H. Hendrikse, A. H. Schinkel, E. G. de Vries, E. Fluks, W. T. Van der Graaf, A. T. Willemsen, W. Vaalburg, E. J. Franssen, Br. J. Pharmacol. 1998, 124 (7), 1413-1418.
26. J. Bart, A. T. Willemsen, H. J. Groen, W. T. van der Graaf, T. D. Wegman, W. Vaalburg, E. G. de Vries, N. H. Hendrikse, Neuroimage 2003, 20 (3), 1775-1782.
27. T. D. Wegman, B. Maas, P. H. Elsinga, W. Vaalburg, Appl. Radiat. Isot. 2002, 57 (4), 505-507.
28. L. Sasongko, J. M. Link, M. Muzi, D. A. Mankoff, X. Yang, A. C. Collier, S. C. Shoner, J. D. Unadkat, Clin. Pharmacol. Ther. 2005, 77 (6), 503-514.
29. G. Luurtsema, A. D. Windhorst, M. P. J. Mooijer, J. D. M. Herscheid, A. A. Lammertsma, E. J. F. Franssen, J. Label. Compd. Radiopharm. 2002, 45 (14), 1199-1207.
30. G. Luurtsema, C. F. Molthoff, A. D. Windhorst, J. W. Smit, H. Keizer, R. Boellaard, A. A. Lammertsma, E. J. Franssen, Nucl. Med. Biol. 2003, 30 (7), 747-751.
31. J. Verbeek, S. Syvänen, R. C. Schuit, J. Eriksson, E. C. de Lange, A. D. Windhorst, G. Luurtsema, A. A. Lammertsma, Nucl. Med. Biol. 2012, 39 (4), 530-539.
32. G. Luurtsema, C. F. Molthoff, R. C. Schuit, A. D. Windhorst, A. A. Lammertsma, E. J. Franssen, Nucl. Med. Biol. 2005, 32 (1), 87-93.
33. J. P. Bankstahl, M. Bankstahl, C. Kuntner, J. Stanek, T. Wanek, M. Meier, X. Q. Ding, M. Müller, O. Langer, W. Löscher, J. Neurosci. 2011, 31 (24), 8803-8811.
34. C. Kuntner, J. P. Bankstahl, M. Bankstahl, J. Stanek, T. Wanek, G. Stundner, R. Karch, R. Brauner, M. Meier, X. Ding, M. Müller, W. Löscher, O. Langer, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2010, 37 (5), 942-953.
35. D. M. van Assema, M. Lubberink, M. Bauer, W. M. van der Flier, R. C. Schuit, A. D. Windhorst, E. F. Comans, N. J. Hoetjes, N. Tolboom, O. Langer, M. Müller, P. Scheltens, A. A. Lammertsma, B. N. van Berckel, Brain 2012, 135 (Pt 1), 181-189.
36. O. Langer, M. Bauer, A. Hammers, R. Karch, E. Pataraia, M. J. Koepp, A. Abrahim, G. Luurtsema, M. Brunner, R. Sunder-Plassmann, F. Zimprich, C. Joukhadar, S. Gentzsch, R. Dudczak, K. Kletter, M. Müller, C. Baumgartner, Epilepsia 2007, 48 (9), 1774-1784.
37. R. Toornvliet, B. N. van Berckel, G. Luurtsema, M. Lubberink, A. A. Geldof, T. M. Bosch, R. Oerlemans, A. A. Lammertsma, E. J. Franssen, Clin. Pharmacol. Ther. 2006, 79 (6), 540-548.
38. A. A. Wilson, J. Passchier, A. Garcia, N. Vasdev, W. Stableford, K. Lawrie, I. Fellows, J. Label. Compd. Radiopharm. 2005, 48 (suppl), S142.
39. J. Passchier, K. W. M. Lawrie, D. Bender, I. Fellows, A. D. Gee, J. Label. Compd. Radiopharm. 2003, 46 (suppl), S94.
40. S. S. Zoghbi, J. S. Liow, F. Yasuno, J. Hong, E. Tuan, N. Lazarova, R. L. Gladding, V. W. Pike, R. B. Innis, J. Nucl. Med. 2008, 49 (4), 649-656.
41. N. Lazarova, S. S. Zoghbi, J. Hong, N. Seneca, E. Tuan, R. L. Gladding, J. S. Liow, A. Taku, R. B. Innis, V. W. Pike, J. Med. Chem. 2008, 51 (19), 6034-6043.
42. J. S. Liow, W. Kreisl, S. S. Zoghbi, N. Lazarova, N. Seneca, R. L. Gladding, A. Taku, P. Herscovitch, V. W. Pike, R. B. Innis, J. Nucl. Med. 2009, 50 (1), 108-115.
43. P. Kannan, K. R. Brimacombe, W. C. Kreisl, J. S. Liow, S. S. Zoghbi, S. Telu, Y. Zhang, V. W. Pike, C. Halldin, M. M. Gottesman, R. B. Innis, M. D. Hall, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108 (6), 2593-2598.
44. N. Seneca, S. S. Zoghbi, H. U. Shetty, E. Tuan, P. Kannan, A. Taku, R. B. Innis, V. W. Pike, Nucl. Med. Biol. 2010, 37 (3), 335-345.
45. J. Passchier, A. van Waarde, P. Doze, P. H. Elsinga, W. Vaalburg, Eur. J. Pharmacol. 2000, 407 (3), 273-280.
46. D. Le Bars, C. Lemaire, N. Ginovart, A. Plenevaux, J. Aerts, C. Brihaye, W. Hassoun, V. Leviel, P. Mekhsian, D. Weissmann, J. F. Pujol, A. Luxen, D. Comar, Nucl. Med. Biol. 1998, 25 (4), 343-350.
47. X. Shao, R. Hoareau, B. G. Hockley, L. J. Tluczek, B. D. Henderson, H. C. Padgett, P. J. Scott, J. Label. Compd. Radiopharm. 2011, 54 (6), 292-307.
48. C. la Fougère, G. Böning, H. Bartmann, B. Wängler, S. Nowak, T. Just, E. Wagner, P. Winter, A. Rominger, S. Förster, F.-J. Gildehaus, P. Rosa-Neto, L. Minuzzi, P. Bartenstein, H. Potschka, P. Cumming, Neuroimage 2010, 49 (2), 1406-1415.
49. N. Tournier, H. Valette, M. A. Peyronneau, W. Saba, S. Goutal, B. Kuhnast, F. Dollé, J. M. Scherrmann, S. Cisternino, M. Bottlaender, J. Nucl. Med. 2011, 52 (3), 415-423.
50. N. A. Colabufo, F. Berardi, M. Cantore, M. G. Perrone, M. Contino, C. Inglese, M. Niso, R. Perrone, A. Azzariti, G. M. Simone, L. Porcelli, A. Paradiso, Bioorg. Med. Chem. 2008, 16, 362-373.
51. A. van Waarde, N. K. Ramakrishnan, A. A. Rybczynska, P. H. Elsinga, F. Berardi, J. R. de Jong, C. Kwizera, R. Perrone, M. Cantore, J. W. Sijbesma, R. A. Dierckx, N. A. Colabufo, J. Med. Chem. 2009, 52 (14), 4524-4532.
52. C. Martin, G. Berridge, P. Mistry, C. Higgins, P. Charlton, R. Callaghan, Br. J. Pharmacol. 1999, 128 (2), 403-411.
53. M. Kühnle, M. Egger, C. Müller, A. Mahringer, G. Bernhardt, G. Fricker, B. Konig, A. Buschauer, J. Med. Chem. 2009, 52 (4), 1190-1197.
54. K. Kawamura, F. Konno, J. Yui, T. Yamasaki, A. Hatori, K. Yanamoto, H. Wakizaka, M. Takei, N. Nengaki, T. Fukumura, M. R. Zhang, Ann. Nucl. Med. 2010, 24 (5), 403-412.
55. F. Bauer, C. Kuntner, J. P. Bankstahl, T. Wanek, M. Bankstahl, J. Stanek, S. Mairinger, B. Dörner, W. Löscher, M. Müller, T. Erker, O. Langer, Bioorg. Med. Chem. 2010, 18 (15), 5489-5497.
56. S. Agarwal, A. M. Hartz, W. F. Elmquist, B. Bauer, Curr. Pharm. Des. 2011, 17 (26), 2793-2802.
57. T. Wanek, C. Kuntner, J. P. Bankstahl, S. Mairinger, M. Bankstahl, J. Stanek, M. Sauberer, T. Filip, T. Erker, M. Müller, W. Löscher, O. Langer, J. Cereb. Blood Flow Metab. 2012, 32 (11), 2002-2011.
58. T. Wanek, C. Kuntner, J. P. Bankstahl, M. Bankstahl, J. Stanek, M. Sauberer, S. Mairinger, S. Strommer, V. Wacheck, W. Löscher, T. Erker, M. Müller, O. Langer, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2012, 39 (1), 149-159.
59. K. Kawamura, T. Yamasaki, F. Konno, J. Yui, A. Hatori, K. Yanamoto, H. Wakizaka, M. Ogawa, Y. Yoshida, N. Nengaki, T. Fukumura, M. R. Zhang, Bioorg. Med. Chem. 2011, 19 (2), 861-870.
60. F. Hyafil, C. Vergely, P. Du Vignaud, T. Grand-Perret, Cancer Res. 1993, 53 (19), 4595-4602.
61. J. D. Allen, R. F. Brinkhuis, J. Wijnholds, A. H. Schinkel, Cancer Res. 1999, 59 (17), 4237-4241.
62. M. de Bruin, K. Miyake, T. Litman, R. Robey, S. E. Bates, Cancer Lett. 1999, 146 (2), 117-126.
63. B. Dörner, C. Kuntner, J. P. Bankstahl, M. Bankstahl, J. Stanek, T. Wanek, G. Stundner, S. Mairinger, W. Löscher, M. Müller, O. Langer, T. Erker, J. Med. Chem. 2009, 52 (19), 6073-6082.
64. K. Kawamura, T. Yamasaki, F. Konno, J. Yui, A. Hatori, K. Yanamoto, H. Wakizaka, M. Takei, Y. Kimura, T. Fukumura, M. R. Zhang, Mol. Imaging Biol. 2011, 13 (1), 152-160.
65. B. Dörner, C. Kuntner, J. P. Bankstahl, T. Wanek, M. Bankstahl, J. Stanek, J. Müllauer, F. Bauer, S. Mairinger, W. Löscher, D. W. Miller, P. Chiba, M. Müller, T. Erker, O. Langer, Bioorg. Med. Chem. 2011, 19 (7), 2190-2198.
66. L. van Zuylen, A. Sparreboom, A. van der Gaast, M. E. van der Burg, V. van Beurden, C. J. Bol, R. Woestenborghs, P. A. Palmer, J. Verweij, Clin. Cancer Res. 2000, 6 (4), 1365-1371.
67. G. Luurtsema, R. C. Schuit, R. P. Klok, J. Verbeek, J. E. Leysen, A. A. Lammertsma, A. D. Windhorst, Nucl. Med. Biol. 2009, 36 (6), 643-649.
68. L. Moerman, C. Dumolyn, P. Boon, F. De Vos, Nucl. Med. Biol. 2012, 39 (1), 121-125.
69. H. Kodaira, H. Kusuhara, J. Ushiki, E. Fuse, Y. Sugiyama, J. Pharmacol. Exp. Ther. 2010, 333 (3), 788-796.
70. Y. Takada, M. Ogawa, H. Suzuki, T. Fukumura, Appl. Radiat. Isot. 2010, 68 (9), 1715-1720.
71. K. Kumata, M. Ogawa, M. Takei, M. Fujinaga, Y. Yoshida, N. Nengaki, T. Fukumura, K. Suzuki, M. R. Zhang, Bioorg. Med. Chem. 2012, 20 (1), 305-310.
72. L. F. Liu, Annu. Rev. Biochem. 1989, 58, 351-375.
73. N. A. de Vries, J. Zhao, E. Kroon, T. Buckle, J. H. Beijnen, O. van Tellingen, Clin. Cancer Res. 2007, 13 (21), 6440-6449.
74. T. Yamasaki, M. Fujinaga, K. Kawamura, A. Hatori, J. Yui, N. Nengaki, M. Ogawa, Y. Yoshida, H. Wakizaka, K. Yanamoto, T. Fukumura, M. R. Zhang, Nucl. Med. Biol. 2011, 38 (5), 707-714.
75. C. Özvegy-Laczka, T. Hegedus, G. Varady, O. Ujhelly, J. D. Schuetz, A. Varadi, G. Keri, L. Orfi, K. Nemet, B. Sarkadi, Mol. Pharmacol. 2004, 65 (6), 1485-1495.
76. J. Q. Wang, M. Gao, K. D. Miller, G. W. Sledge, Q. H. Zheng, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2006, 16 (15), 4102-4106.
77. K. Kawamura, T. Yamasaki, J. Yui, A. Hatori, F. Konno, K. Kumata, T. Irie, T. Fukumura, K. Suzuki, I. Kanno, M. R. Zhang, Nucl. Med. Biol. 2009, 36 (3), 239-246.
78. S. Agarwal, W. F. Elmquist, Mol. Pharm. 2012, 9 (3), 678-684.
79. C. Asakawa, M. Ogawa, K. Kumata, M. Fujinaga, K. Kato, T. Yamasaki, J. Yui, K. Kawamura, A. Hatori, T. Fukumura, M. R. Zhang, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2011, 21 (8), 2220-2223.
80. T. Okamura, T. Kikuchi, M. Okada, C. Toramatsu, K. Fukushi, M. Takei, T. Irie, J. Cereb. Blood Flow Metab. 2009, 29 (3), 504-511.
81. T. Okamura, T. Kikuchi, T. Irie, Curr. Top. Med. Chem. 2010, 10 (17), 1810-1819.