Permeation through phospholipid bilayers, skin-cell penetration, plasma stability, and CD spectra of α- And β-oligoproline derivatives

Chemistry and Biodiversity

Volumn 10, Issue 1, 2013, Pages 1-38

  Kolesinska, Beata ^a   Podwysocka, Dominika J ^a   Rueping, Magnus A ^a   Seebach, Dieter ^a   Kamena, Faustin ^b   Walde, Peter ^a   Sauer, Markus ^c,e   Windschiegl, Barbara ^d   Meyer Ács, Mira ^d   Vor Der Brüggen, Marc ^d   Giehring, Sebastian ^d  

^a ETH ZURICH   (Switzerland)

^b MAX PLANCK INSTITUTE FOR INFECTION BIOLOGY   (Germany)

^c UNIVERSITY OF HEIDELBERG   (Germany)

^d UNIVERSITY OF MÜNSTER   (Germany)

^e UNIVERSITY OF WÜRZBURG   (Germany)

Author keywords

Cell penetrating peptides (CPPs); nanoFAST biochip technology; Peptides; Phospholipids; Plasma stability; Proline; Skin cell penetration

Indexed keywords

CELL PENETRATING PEPTIDE; HEPARIN; OLIGO BETA PROLINE DERIVATIVE; PROLINE DERIVATIVE; UNCLASSIFIED DRUG;

ANIMAL CELL; ARTICLE; BIOCHIP; CIRCULAR DICHROISM; FIBROBLAST; FLUORESCENCE; HUMAN; HUMAN CELL; METHODOLOGY; MOUSE; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PHOSPHOLIPID BILAYER; PLASMA; SKIN CELL; SYNTHESIS;

3T3 CELLS; ANIMALS; CELL LINE; CELL MEMBRANE PERMEABILITY; CELL-PENETRATING PEPTIDES; CIRCULAR DICHROISM; FLUORESCEIN; HALF-LIFE; HUMANS; LIPID BILAYERS; MICE; NANOTECHNOLOGY; OLIGOPEPTIDES; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; RATS; SOLVENTS; TIME FACTORS;

RATTUS;

EID: 84872812402     PISSN: 16121872     EISSN: 16121880     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbdv.201200393     Document Type: Article

References (159)

1. J. Lu, A. Holmgren, J. Biol. Chem. 2009, 284, 723.
2. J. Sheng, Z. Huang, Chem. Biodiversity 2010, 7, 753.
3. K. Patora-Komisarska, D. J. Podwysocka, D. Seebach, Helv. Chim. Acta 2011, 94, 1.
4. B. Hao, G. Zhao, P. T. Kang, J. A. Soares, T. K. Ferguson, J. Gallucci, J. A. Krzycki, M. K. Chan, Chem. Biol. 2004, 11, 1317.
5. E. Adams, L. Frank, Annu. Rev. Biochem. 1980, 49, 1005.
6. J. M. Phang, Curr. Top. Cell Regul. 1985, 25, 91.
7. J. M. Phang, W. Liu, O. Zabirnyk, Annu. Rev. Nutr. 2010, 30, 441.
8. K. Polyak, Y. Xia, J. L. Zweierm, K. W. Kinzler, B. Vogelstein, Nature 1997, 389, 300.
9. S. P. Donald, X.-Y. Sun, C.-A. Hu, J. Yu, J. M. Mei, D. Valle, J. M. Phang, Cancer Res. 2001, 61, 1810.
10. S. A. Maxwell, A. Rivera, J. Biol. Chem. 2003, 278, 9784.
11. C. A. Hu, S. P. Donald, J. Yu, W.-W. Lin, Z. Liu, G. Steel, C. Obie, D. Valle, J. M. Phang, Mol. Cell. Biochem. 2007, 295, 85.
12. J. M. Phang, J. Pandhare, O. Zabirnyk, Y. Liu, PPAR Res. 2008, ID 542694, doi:10.1155/2008/542694.
13. Y. Liu, G. L. Borchert, A. Surazynski, C.-A. Hu, J. M. Phang, Oncogene 2006, 25, 5640.
14. T. A. White, N. Krishnan, D. F. Becker, J. J. Tanner, J. Biol. Chem. 2007, 282, 14316.
15. V. E. Velculescu, I. Zhang, B. Vogelstein, K. W. Kinzler, Science 1995, 270, 484.
16. J. M. Phang, S. P. Donald, J. Pandhare, Y. Liu, Amino Acids 2008, 35, 681.
17. P. Hare, W. Cress, Plant Growth Regul. 1997, 21, 79.
18. N. Verbruggen, C. Hermans, Amino Acids 2008, 35, 753.
19. L. Szabados, A. Savouré, Trends Plant Sci. 2009, 15, 89.
20. A. Szilágyi, P. Závodszky, Structure 2000, 8, 493.
21. G. L. Warren, G. A. Petsko, Protein Eng. 1995, 8, 905.
22. M. S. da Costa, H. Santos, E. A. Galinski, Adv. Biochem. Eng. Biotechnol. 1998, 61, 117.
23. M. Crisma, F. Formaggio, A. Moretto, C. Toniolo, Biopolymers 2006, 84, 12.
24. D. A. Williams, C. M. Deber, Biochemistry 1991, 30, 8919.
25. C. von Heijne, J. Mol. Biol. 1991, 218, 499.
26. K. M. Bonger, V. V. Kapoerchan, G. M. Grotenbreg, C. J. van Koppen, C. M. Timmers, G. A. van der Marel, H. S. Overkleeft, Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 1881.
27. M. S. P. Sansom, Protein Eng. 1992, 5, 53.
28. J. Wess, S. Nanavati, Z. Vogel, R. Maggio, EMBO J. 1993, 12, 331.
29. S. C. Lummis, D. L. Beene, L. W. Lee, H. A. Lester, R. W. Broadhurst, D. A. Dougherty, Nature 2005, 438, 248.
30. M. Fridkin, V. A. Najjar, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 1989, 24, 1.
31. K. Kawasaki, K. Hirsse, M. Miyano, T. Tsuji, M. Iwamoto, Chem. Pharm. Bull. 1992, 40, 3253.
32. M. V. Hobbs, E. L. Morgan, R. A. Houghten, M. L. Thoman, W. Weigle, J. Immunol. 1987, 138, 2581.
33. M. Janusz, Z. Wieczorek, K. Spiegel, A. Kubik, Z. Szewczuk, I. Siemion, J. Lisowski, Mol. Immunol. 1987, 24, 1029.
34. V. St. Georgier, Trends Pharmacol. Sci. 1990, 11, 373.
35. B. Veerapandian, G. L. Gilliland, R. Raag, A. L. Svensson, Y. Masui, Y. Hirai, T. L. Poulos, Proteins 1992, 12, 10.
36. G. Vanhoof, F. Goossens, I. De Meester, D. Hendriks, S. Scharpé, FASEB J. 1995, 9, 736.
37. K. Sak, M. Karelson, J. Järv, Int. J. Quantum Chem. 1998, 66, 391.
38. C. Seckler, C. Jaenicke, FASEB J. 1992, 6, 2545.
39. J. F. Brandts, H. R. Halvorson, M. Brennan, Biochemistry 1975, 14, 4953.
40. C. A. Slate, R. A. Binstead, T. J. Meyer, B. W. Erickson, Lett. Pept. Sci. 1999, 6, 61.
41. G. Fischer, H. Bang, C. Mech, Biomed. Biochim. Acta 1984, 43, 1101.
42. J. J. Siekierka, S. H. Hung, M. Poe, C. S. Lin, N. H. Sigal, Nature 1989, 341, 7655.
43. M. W. Harding, A. Galat, D. E. Uehling, S. L. Schreiber, Nature 1989, 341, 758.
44. D. Dilworth, G. Gudavicius, A. Leung, C. J. Nelson, Biochem. Cell Biol. 2012, 90, 55.
45. C. Dugave, L. Demange, Chem. Rev. 2003, 103, 2475.
46. D. G. McCafferty, D. A. Friesen, E. Danielson, C. G. Wall, M. J. Saderholm, B. W. Erickson, T. J. Meyer, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 8200.
47. C. M. Deber, F. A. Bovey, J. Carver, E. R. Blout, J. Am. Chem. Soc. 1970, 92, 6191.
48. G. N. Ramachandran, V. Sasisekaranm, Adv. Protein Chem. 1968, 23, 283.
49. B. Bochicchio, A. M. Tamburro, Chirality 2002, 14, 782.
50. I. Z. Steinberg, W. F. Harrington, A. Berger, M. Sela, E. Katchalski, J. Am. Chem. Soc. 1960, 82, 5263.
51. F. Conti, M. Piatelli, P. Viglino, Biopolymers 1969, 7, 411.
52. D. Müller, J. Stulz, H. R. Kricheldorf, Macromol. Chem. 1984, 185, 1739.
53. M. Kuemin, Y. A. Nagel, S. Schweizer, F. W. Monnard, C. Ochsenfeld, H. Wennemers, Angew. Chem. 2010, 122, 6468
54. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 6324.
55. M. D. Shoulders, R. T. Raines, Annu. Rev. Biochem. 2009, 78, 929.
56. Y. A. Nagel, M. Kuemin, H. Wennemers, Chimia 2011, 65, 264.
57. M. Schumacher, K. Mizuno, H. P. Bächinger, J. Biol. Chem. 2005, 280, 20397.
58. J. A. M. Ramshaw, N. K. Shah, B. Brodsky, J. Struct. Biol. 1998, 122, 86.
59. D. J. Wilger, J. H. Park, R. M. Hughes, M. E. Cuellar, M. L. Waters, Angew. Chem. 2011, 123, 12409
60. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 12201.
61. A. Zarrinpar, R. P. Bhattacharyya, W. A. Lim, Sci. STKE 2003, 179, re8.
62. W. L. Zeile, D. L. Purich, F. S. Southwick., J. Cell Biol. 1996, 133, 49.
63. L. J. Ball, R. Kühne, J. Schneider-Mergener, H. Oschkinat, Angew. Chem. 2005, 117, 2912
64. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 2852.
65. A. Musacchio, Adv. Protein Chem. 2003, 61, 211.
66. C. Freund, H.-G. Schmalz, R. Sticht, R. Kühne, Handb. Exp. Pharmacol. 2008, 186, 407.
67. A. Bhattacharyya, A. K. Thakur, V. M. Chellgren, G. Thiagarajan, A. D. Williams, B. W. Chellgren, T. P. Creamer, R. Wetzel, J. Mol. Biol. 2006, 355, 524.
68. B. K. Kay, M. P. Williamson, M. Sudol, FASEB J. 2000, 14, 231.
69. J. R. Engen, T. E. Wales, J. M. Hochren, M. A. Meyn III, S. Banu Ozkan, I. Bahar, T. E. Smithgall, Cell. Mol. Life Sci. 2008, 65, 3058.
70. R. Trigiante, X. Lu, Nat. Rev. Cancer 2006, 6, 217.
71. J. Zaminer, P. Brockmann, R. Huy, R. Opitz, M. Reuter, C. Beyermann, M. Freund, M. Müller, R. Oschkinat, R. Kühne, H.-G. Schmalz, Angew. Chem. 2010, 122, 7265
72. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 7111.
73. X.-L. Lu, X. Cao, X.-Y. Liu, B.-H. Jiao, Curr. Med. Chem. 2010, 17, 1117.
74. Ü. Langel, 'Cell-Penetrating Peptides, Process and Applications', CRC Press LLC, 2002.
75. S. Deshayes, M. C. Morris, G. Divita, F. Heitz, Cell Mol. Life Sci. 2005, 62, 1839.
76. M. C. Morris, S. Deshayes, F. Heitz, G. Divita, Biol. Cell 2008, 100, 201.
77. C. Foged, H. M. Nielsen, Expert Opin. Drug Delivery 2008, 5, 105.
78. S. Pujals, E. Giralt, Adv. Drug Delivery Rev. 2008, 60, 473.
79. S. Pujals, J. Fernandez-Carneado, C. Lõpez-Iglesias, M. J. Kogan, E. Giralt, Biochem. Biophys. Acta 2006, 1758, 264.
80. J. Montenegro, C. Gehin, E.-K. Bang, A. Fin, D. A. Doval, H. Riezman, N. Sakai, S. Matile, Chimia 2011, 65, 853.
81. B. A. Smith, D. S. Daniels, A. E. Coplin, G. E. Jordan, L. M., McGregor, A. Schepartz, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2948.
82. J. B. Rothbard, T. C. Jessop, R. S. Lewis, B. A. Murray, P. A. Wender, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9506.
83. I. Mäger, E. Eiríksdõttir, K. Langel, S. E. Andaloussi, Ü. Langel, Biochim. Biophys. Acta 2010, 1798, 338.
84. S. Yesylevskyy, S.-J. Marrink, A. E. Mark, Biophys. J. 2009, 97, 40.
85. C. Palm-Apergi, P. Lönn, S. F. Dowdy, Mol. Ther. 2012, 20, 695.
86. F. Kielar, A. Congreve, G. Law, E. J. New, D. Parker, K.-L. Wong, P. Castreňo, J. Mendoza, Chem. Commun. 2008, 2435.
87. J. Farrera-Sinfreu, E. Giralt, S. Castel, F. Albericio, M. Royo., J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 9459.
88. Y. A. Fillon, J. P. Anderson, J. Chmielewski, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 11798.
89. I. Geisler, J. Chmielewski, Chem. Biol. Drug Des. 2009, 73, 39.
90. J. Fernández-Carneado, M. J. Kogan, S. Castel, E. Giralt, Angew. Chem. 2004, 116, 1847
91. Angew. Chem., Int. Ed. 2004, 43, 1811.
92. M. Nanda, K. N. Ganesh, J. Org. Chem. 2012, 77, 4131.
93. R. S. Erdmann, M. Kümin, H. Wennemers, Chimia 2009, 63, 197.
94. G. Upert, F. Bouillère, H. Wennemers, Angew. Chem. 2012, 124, 4047
95. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 4231.
96. C. Foerg, U. Ziegler, J. Fernandez-Carneado, E. Giralt, R. Rennert, A. G. Beck-Sickinger, H. P. Merkle, Biochemistry 2005, 44, 72.
97. S. Pujals, J. Fernandez-Carneado, M. J. Kogan, J. Martinez, F. Cavelier, E. Giralt, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8479.
98. D. S. Daniels, A. Schepartz, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14578.
99. I. Martín, M. Teixidõ, E. Giralt, ChemBioChem 2011, 12, 896.
100. L. Crespo, G. Sanclimens, B. Montaner, R. Pérez-Tomás, M. Royo, M. Pons, F. Albericio, E. Giralt, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8876.
101. S. Abele, K. Vögtli, D. Seebach, Helv. Chim. Acta 1999, 82, 1539.
102. D. Seebach, A. K. Beck, D. J. Bierbaum, Chem. Biodiversity 2004, 1, 1111.
103. P. De Santis, A. Palleschi, A. Scipioni, M. Camalli, R. Spagna, R. Zanotti, Biopolymers 1998, 45, 257.
104. P. De Santis, A. Palleschi, A. Savino, A. Scipioni, J. Phys. Chem. 1988, 92, 4759.
105. P. De Santis, A. Scipioni, A. Palleschi, A. Savino, Biopolymers 1989, 28, 285.
106. Pat. Appl. No. PCT/DE 2011/075041 (March 10, 2011)
107. http://www.nanospot.de.
108. P. E. G. Thorén, D. Persson, M. Karlsson, B. Nordén, FEBS Lett. 2000, 482, 265
109. T. Shimanouchi, P. Walde, J. Gardiner, Y. R. Mahajan, D. Seebach, A. Thomae, S. D. Krämer, M. Voser, R. Kuboi, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 2726
110. T. Shimanouchi, P. Walde, J. Gardiner, S. Capone, D. Seebach, R. Kuboi, ChemBioChem 2009, 10, 1978
111. Y. Takechi, H. Yoshii, M. Tanaka, T. Kawakami, S. Aimoto, H. Saito, Langmuir 2011, 27, 7099
112. P. Säälik, A. Niinep, J. Pae, M. Hansen, D. Lubenets, Ü. Langel, M. Pooga, J. Controlled Release 2011, 153, 117
113. A. Boll, A. Jatho, N. Czudnochowski, M. Geyer, C. Steinem, Biochim. Biophys. Acta 2011, 1808, 2685
114. M. Anko, J. Majhenc, K. Kogej, R. Sillard, Ü. Langel, G. Anderluh, M. Zorko, Biochim. Biophys. Acta 2012, 1818, 915
115. M. Rodrigues, A. Santos, B. G. de la Torre, G. Rádis-Baptista, D. Andreu, N. C. Santos, Biochim. Biophys. Acta 2012, 1818, 2707.
116. D. Seebach, K. Namoto, Y. R. Mahajan, P. Bindschädler, R. Sustmann, M. Kirsch, N. S. Ryder, M. Weiss, M. Sauer, C. Roth, S. Werner, H.-D. Beer, C. Munding, P. Walde, M. Voser, Chem. Biodiversity 2004, 1, 65.
117. F. Kamena, B. Monnanda, D. Makou, S. Capone, K. Patora-Komisarska, D. Seebach, Chem. Biodiversity 2011, 8, 1.
118. K. K. Nadakavukaren, J. J. Nadakavukaren, L. Bo Chen, Cancer Res. 1985, 45, 6093.
119. W. P. R. Verdurmem, P. H. Bovee-Geurts, P. Wadhwani, A. S. Ulrich, M. Hällbrink, T. H. van Kuppevelt, R. Brock, Chem. Biol. 2011, 18, 1000.
120. M. Anthea, J. Hopkins, C. W. McLaughlin, S. Johnson, M. Q. Warner, D. LaHart, J. D. Wright, ' Human Biology and Health', Prentice Hall, Englewood Cliffs, 1993.
121. C. Palm, M. Jayamanne, M. Kjellander, M. Hällbrink, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 1769.
122. N. L. Anderson, N. G. Anderson, Mol. Cell. Proteomics 2002, 1, 845.
123. P. N. Walsh, S. S. Ahmad, Essays Biochem. 2002, 38, 95.
124. J. M. Koomen, D. Li, L.-C. Xiao, T. C. Liu, K. R. Coombes, J. Abbruzzese, R. Kobayashi, J. Proteome Res. 2005, 4, 972.
125. J. Marshall, P. Kupchak, W. Zhu, J. Yantha, T. Vrees, S. Furesz, K. Jacks, C. Smith, I. Kireeva, R. Zhang, M. Takahashi, E. Stanton, G. Jackowski, J. Proteome Res. 2003, 2, 361.
126. J. Villanueva, D. R. Shaffer, J. Philip, C. A. Chaparro, H. Erdjument-Bromage, A. B. Olshen, M. Fleisher, H. Lilja, E. Brogi, J. Boyd, M. Sanchez-Carbayo, E. C. Holland, C. Cordon-Cardo, H. I. Scher, P. Tempst, J. Clin. Invest. 2006, 116, 271.
127. D. F. Cunningham, B. O'Connor, Biochim. Biophys. Acta 1997, 1343, 160.
128. W. T. Lowther, B. W. Matthew, Chem. Rev. 2002, 102, 4581.
129. M. Uramatsu, G. Liu, S. Uramatsu, M. Zhang, W. Wang, K. Nakayama, M. Manabe, H. Kodama, Clin. Chim. Acta 2007, 375, 129.
130. K. Breddam, Carlsberg Res. Commun. 1986, 51, 83.
131. S. E. Reznik, L. D. Fricker, Cell. Mol. Life Sci. 2001, 58, 1790.
132. A. Lupi, R. Tenni, A. Rossi, G. Cetta, A. Forlino, Amino Acids 2008, 35, 739.
133. R. L. Kitchener, A. M. Grunden, J. Appl. Microbiol. 2012, 113, 1.
134. C. M. Theriot, S. R. Tove, A. M. Grunden, Adv. Appl. Microbiol. 2009, 68, 99.
135. I. Myara, A. Myara, M. Mangeot, M. Fabre, C. Charpentier, A. Lemonnier, Clin. Chem. 1984, 30, 211.
136. S. Maruyama, T. Koboyashi, T. Ohmori, H. Tanaka, H. Maeda, Biosci. Biotechnol. Biochem. 1994, 58, 2107.
137. G. J. Sanderink, Y. Artur, G. Siest, J. Clin. Chem. Clin. Biochem. 1988, 26, 795.
138. G. Molinaro, A. K. Carmona, M. A. Juliano, L. Juliano. E. Malitskaya, M.-A. Yessine, M. Chagnon, Y. Lepage, W. H. Simmons, G. Boileau, A. Adam, Biochem. J. 2005, 385, 389.
139. T. Yoshimoto, R. Walter, D. Tsuru, J. Biol. Chem. 1980, 255, 4786.
140. T. Yoshimoto, A. Kanatani, T, Shimoda, T. Inaoka, T, Kokubo, D. Tsuru, J. Biochem. 1991, 110, 873.
141. T. Yoshimoto, K. Miyazaki, N. Haraguchi, A. Kitazono, T. Kabashima, K. Ito, Biol. Pharm. Bull. 1997, 20, 1047.
142. T. Kabashima, M. Fujii, Y. Meng, K. Ito, T. Yoshimoto, Arch. Biochem. Biophys. 1998, 358, 141.
143. D. Rennex, B. A. Hemmings, J. Hofsteenge, S. R. Stone, Biochemistry 1991, 30, 2195.
144. L. Shan, I. I. Mathews, C. Khosla, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 112, 3599.
145. N. Kichik, T. Tarragõ, B. Claasen, M. Gairí, O. Millet, E. Giralt, ChemBioChem 2011, 12, 2737.
146. L. Polgár, Methods Enzymol. 1994, 244, 188.
147. D. F. Cunningham, B. O'Connor, Int. J. Biochem. Cell. Biol. 1998, 30, 99.
148. E. Harper, Annu. Rev. Biochem. 1980 49, 1063.
149. A. S. Adhikari, E. Glassey, A. R. Dunn, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 13259.
150. J. Fernández-Crneado, M. J. Kogan, S. Pujals, E. Giralt, Biopolymers 2004, 76, 196.
151. N. Berova, K. Nakanishi, R. W. Woody, 'Circular Dichroism: Principle and Application', Wiley-VCH, 2000.
152. R. W. Woody, Adv. Biophys. Chem. 1992, 2, 37.
153. J.-C. Horng, R. T. Raines, Protein Sci. 2006, 15, 74.
154. T. Kimmerlin, D. Seebach, D. Hilvert, Helv. Chim. Acta 2002, 85, 1812.
155. D. S. Daniels, E. J. Petersson, J. X. Qiu, A. Schepartz, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1532.
156. M. Rueping, Y. Mahajan, M. Sauer, D. Seebach, ChemBioChem 2002, 3, 257.
157. B. Kolesinska, J. Fraczyk, A. M. Papini, Z. J. Kaminski, Chem. Today (Chim. Oggi) 2007, 25, 26.
158. L. A. Carpino, G. Y. Han, J. Org. Chem. 1972, 37, 3404.
159. T. Vojkovsky, Pept. Res. 1995, 8, 236.