Azurin as a protein scaffold for a low-coordinate nonheme iron site with a small-molecule binding pocket

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 48, 2012, Pages 19746-19757

  McLaughlin, Matthew P ^a   Retegan, Marius ^c   Bill, Eckhard ^c   Payne, Thomas M ^b   Shafaat, Hannah S ^c   Peña, Salvador ^a   Sudhamsu, Jawahar ^b   Ensign, Amy A ^a   Crane, Brian R ^b   Neese, Frank ^c   Holland, Patrick L ^a  

^a UNIVERSITY OF ROCHESTER   (United States)

^b Department of Obstetrics Gynecology   (United States)

^c MAX PLANCK INSTITUTE FOR CHEMICAL ENERGY CONVERSION   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COORDINATION ENVIRONMENT; ELECTRONIC ABSORPTION; IRON COMPLEX; METAL SITES; MOSSBAUER; NONHEME IRON; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; PSEUDOTETRAHEDRAL; QUANTUM CHEMICAL COMPUTATIONS; REDOX AGENTS; REVERSIBLE BINDING; SIDE-CHAINS; SMALL-MOLECULE BINDINGS;

AMINO ACIDS; COORDINATION REACTIONS; CYANIDES; MOLYBDENUM; MOLYBDENUM COMPOUNDS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; QUANTUM CHEMISTRY; SCAFFOLDS (BIOLOGY); X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

IRON COMPOUNDS;

AZURIN; COPPER; CYSTEINE; HISTIDINE; IRON; METALLOPROTEIN; NONHEME IRON PROTEIN; WATER;

ABSORPTION SPECTROSCOPY; ARTICLE; BINDING SITE; COMPLEX FORMATION; CONFORMATIONAL TRANSITION; CRYSTAL STRUCTURE; ELECTRON TRANSPORT; METAL BINDING; MOSSBAUER SPECTROSCOPY; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN BINDING; PROTEIN STABILITY; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; QUANTUM CHEMISTRY; ULTRAVIOLET SPECTROSCOPY; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

AZIDES; AZURIN; BINDING SITES; COORDINATION COMPLEXES; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; CYANIDES; IRON; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MOLECULAR STRUCTURE; NONHEME IRON PROTEINS; OXIDATION-REDUCTION; QUANTUM THEORY;

EID: 84870722864     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja308346b     Document Type: Article

References (124)

1. Lu, Y. Angew. Chem., Int Ed. 2006, 45, 5588
2. Pordea, A.; Ward, T. R. Chem. Commun. 2008, 4239
3. Lu, Y.; Berry, S. M.; Pfister, T. D. Chem. Rev. 2001, 101, 3047
4. Steinreiber, J.; Ward, T. R. Coord. Chem. Rev. 2008, 252, 751
5. Ueno, T.; Abe, S.; Yokoi, N.; Watanabe, Y. Coord. Chem. Rev. 2007, 251, 2717
6. Ward, T. R. Acc. Chem. Res. 2010, 44, 47
7. Brustad, E. M.; Arnold, F. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2011, 15, 201
8. Reetz, M. T. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 138
9. Lu, Y.; Garner, D. K.; Zhang, J.-L. Artificial metalloproteins: design and engineering. In Encyclopedia of Chemical Biology; Wiley: New York, 2009; Vol. 1, p 124.
10. Tracewell, C. A.; Arnold, F. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 3
11. Bell, C. B.; Calhoun, J. R.; Bobyr, E.; Wei, P.-P.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; DeGrado, W. F.; Solomon, E. I. Biochemistry 2008, 48, 59
12. Benson, D. E.; Wisz, M. S.; Hellinga, H. W. Proc. Natl. Acad. Sci. 2000, 97, 6292
13. Benson, D. E.; Wisz, M. S.; Liu, W.; Hellinga, H. W. Biochemistry 1998, 37, 7070
14. Lin, Y.-W.; Yeung, N.; Gao, Y.-G.; Miner, K. D.; Lei, L.; Robinson, H.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9970
15. Lin, Y.-W.; Yeung, N.; Gao, Y.-G.; Miner, K. D.; Tian, S.; Robinson, H.; Lu, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. 2010, 107, 8581
16. Yeung, N.; Lin, Y.-W.; Gao, Y.-G.; Zhao, X.; Russell, B. S.; Lei, L.; Miner, K. D.; Robinson, H.; Lu, Y. Nature 2009, 462, 1079
17. Wallar, B. J.; Lipscomb, J. D. Chem. Rev. 1996, 96, 2625
18. Hegg, E. L.; Que, L. Eur. J. Biochem. 1997, 250, 625
19. Burgess, B. K.; Lowe, D. J. Chem. Rev. 1996, 96, 2983
20. Holland, P. L. Nitrogen Fixation. In Comprehensive Coordination Chemistry II; McCleverty, J.; Meyer, T. J., Eds.; Elsevier: Oxford, 2004; Vol. 8, p 569.
21. Kolczak, U.; Dennison, C.; Messerschmidt, A.; Canters, G. W. Azurin and Azurin Mutants. In Handbook of Metalloproteins; Wiley: New York, 2001; Vol. 2, p 1170.
22. Lu, Y. Cupredoxins. In Comprehensive Coordination Chemistry 2; McCleverty, J.; Meyer, T. J., Eds.; Elsevier: Oxford, 2004; Vol. 8.
23. Gray, H. B.; Malmström, B. G.; Williams, R. J. P. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 551
24. Crane, B. R.; Di Bilio, A. J.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11623
25. Nar, H.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; Van de Kamp, M.; Canters, G. W. J. Mol. Biol. 1991, 221, 765
26. Nar, H.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; Van de Kamp, M.; Canters, G. W. FEBS Lett. 1992, 306, 119
27. Nar, H.; Huber, R.; Messerschmidt, A.; Filippou, A. C.; Barth, M.; Jaquinod, M.; Van de Kamp, M.; Canters, G. W. Eur. J. Biochem. 1992, 205, 1123
28. Moratal, J. M.; Romero, A.; Salgado, J.; Perales-Alarcon, A.; Jimenez, H. R. Eur. J. Biochem. 1995, 228, 653
29. Bonander, N.; Vanngard, T.; Tsai, L.-C.; Langer, V.; Nar, H.; Sjoelin, L. Proteins 1997, 27, 385
30. Blaszak, J. A.; Ulrich, E. L.; Markley, J. L.; McMillin, D. R. Biochemistry 1982, 21, 6253
31. Engeseth, H. R.; McMillin, D. R.; Otvos, J. D. J. Biol. Chem. 1984, 259, 4822
32. Jimnez, H. R.; Salgado, J.; Moratal, J. M.; Morgenstern-Badarau, I. Inorg. Chem. 1996, 35, 2737
33. Klemens, A. S.; McMillin, D. R.; Tsang, H. T.; Penner-Hahn, J. E. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 6398
34. McCleskey, T. M.; Mizoguchi, T. J.; Richards, J. H.; Gray, H. B. Inorg. Chem. 1996, 35, 3434
35. McMillin, D. R.; Rosenberg, R. C.; Gray, H. B. Proc. Natl. Acad. Sci. 1974, 71, 4760
36. Wittung-Stafshede, P. Inorg. Chem. 2004, 43, 7926
37. Tsai, L.-C.; Bonander, N.; Harata, K.; Karlsson, G.; Vaenngaard, T.; Langer, V.; Sjoelin, L. Acta Cryst. D 1996, 52, 950
38. Canters, G. W.; Gilardi, G. FEBS Lett. 1993, 325, 39
39. Vidakovic, M.; Germanas, J. P. Angew. Chem., Int. Ed. 1995, 34, 1622
40. Mizoguchi, T. J.; Di Bilio, A. J.; Gray, H. B.; Richards, J. H. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 10076
41. Garner, D. K.; Vaughan, M. D.; Hwang, H. J.; Savelieff, M. G.; Berry, S. M.; Honek, J. F.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15608
42. Berry, S. M.; Ralle, M.; Low, D. W.; Blackburn, N. J.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8760
43. Hwang, H. J.; Berry, S. M.; Nilges, M. J.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 7274
44. Hwang, H. J.; Carey, J. R.; Brower, E. T.; Gengenbach, A. J.; Abramite, J. A.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15356
45. Hay, M.; Richards, J. H.; Lu, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. 1996, 93, 461
46. Germanas, J. P.; Di Bilio, A. J.; Gray, H. B.; Richards, J. H. Biochemistry 1993, 32, 7698
47. Marshall, N. M.; Garner, D. K.; Wilson, T. D.; Gao, Y.-G.; Robinson, H.; Nilges, M. J.; Lu, Y. Nature 2009, 462, 113
48. Lancaster, K. M.; George, S. D.; Yokoyama, K.; Richards, J. H.; Gray, H. B. Nat. Chem. 2009, 1, 711
49. Lancaster, K. M.; Sproules, S.; Palmer, J. H.; Richards, J. H.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14590
50. Blaszak, J. A.; McMillin, D. R.; Thornton, A. T.; Tennent, D. L. J. Biol. Chem. 1983, 258, 9886
51. Haigler, B. E.; Gibson, D. T. J. Bacteriol. 1990, 172, 457
52. Braunschweig, J.; Bosch, J.; Heister, K.; Kuebeck, C.; Meckenstock, R. U. J. Microbiol. Methods 2012, 89, 41
53. Vincent, K. A.; Tilley, G. J.; Quammie, N. C.; Streeter, I.; Burgess, B. K.; Cheesman, M. R.; Armstrong, F. A. Chem. Commun. 2003, 2590
54. Tennent, D. L.; McMillin, D. R. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 2307
55. Matsunaga, Y.; Fujisawa, K.; Ibi, N.; Miyashita, Y.; Okamoto, K.-I. Inorg. Chem. 2004, 44, 325
56. Chowdhury, A.; Peteanu, L. A.; Holland, P. L.; Tolman, W. B. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 3007
57. Gorelsky, S. I.; Basumallick, L.; Vura-Weis, J.; Sarangi, R.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Fujisawa, K.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 2005, 44, 4947
58. Czernuszewicz, R. S.; Fraczkiewicz, G.; Zareba, A. A. Inorg. Chem. 2005, 44, 5745
59. Ming, L.-J. Nuclear magnetic resonance of paramagnetic metal centers in proteins and synthetic complexes. In Physical Methods in Bioinorganic Chemistry; Que, L., Ed.; University Science Books: Sausalito, CA, 2000; p 375.
60. Blaszak, J. A.; Ulrich, E. L.; Markley, J. L.; McMillin, D. R. Biochemistry 1982, 21, 6253
61. Donaire, A.; Salgado, J.; Moratal, J.-M. Biochemistry 1998, 37, 8659
62. Moratal, J.-M.; Salgado, J.; Donaire, A.; Jimenez, H. R.; Castells, J. J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1993, 110
63. Moratal, J. M.; Salgado, J.; Donaire, A.; Jimenez, H. R.; Castells, J.; Martinez-Ferrer, M. J. Magn. Reson. Chem. 1993, 31, S41
64. Moratal, J. M.; Salgado, J.; Donaire, A.; Jimenez, H. R.; Castells, J. Inorg. Chem. 1993, 32, 3587
65. Salgado, J.; Jimenez, H. R.; Donaire, A.; Moratal, J. M. Eur. J. Biochem. 1995, 231, 358
66. Gütlich, P.; Bill, E.; Trautwein, A. X. Mössbauer Spectroscopy and Transition Metal Chemistry; Springer Verlag: Berlin, 2011.
67. Neese, F.; Petrenko, T. Quantum Chemistry and MössbauerSpectroscopy. In Mössbauer Spectroscopy and Transition Metal Chemistry; Gütlich, P.; Bill, E.; Trautwein, A. X., Eds.; Springer: Berlin, 2011; p 137.
68. Schulz, C. E.; Debrunner, P. G. J. Phys. Coll. 1976, 37, 153
69. Yoo, S. J.; Meyer, J.; Achim, C.; Peterson, J.; Hendrich, M. P.; Münck, E. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 475
70. Moura, I.; Huynh, B. H.; Hausinger, R.; Gall, J. L.; Xavier, A. V.; Münck, E. J. Biol. Inorg. Chem. 1980, 255, 2493
71. Beinert, H.; Holm, R. H.; Münck, E. Science 1997, 277, 653
72. Dunham, W. R.; Bearden, A. J.; Salmeen, I. T.; Plamer, G.; Sands, R. H.; Orme-Johnson, W. J.; Beinert, H. Biochim. Biophys. Acta 1971, 253, 134
73. Fee, J. A.; Findling, K. L.; Yoshida, T.; Hille, R.; Tarr, G. E.; Hearshen, D. O.; Dunham, W. R.; Day, E. P.; Kent, T. A.; Münck, E. J. Biol. Chem. 1984, 259, 124
74. Moura, I.; Tavares, P.; Moura, J. J.; Ravi, N.; Huynh, B. H.; Liu, M. Y.; LeGall, J. J. Biol. Chem. 1990, 265, 21596
75. Milsmann, C.; Patra, G. K.; Bill, E.; Weyhermüller, T.; George, S. D.; Wieghardt, K. Inorg. Chem. 2009, 48, 7430
76. Andres, H.; Bominaar, E.; Smith, J. M.; Eckert, N. A.; Holland, P. L.; Münck, E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3012
77. Stoian, S. A.; Vela, J.; Smith, J. M.; Sadique, A. R.; Holland, P. L.; Münck, E.; Bominaar, E. L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 10181
78. Ascenso, C.; Rusnak, F.; Cabrito, I.; Lima, M. J.; Naylor, S.; Moura, I.; Moura, J. J. G. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 720
79. Jovanovic, T.; Ascenso, C.; Hazlett, K. R. O.; Sikkink, R.; Krebs, C.; Litwiller, R.; Benson, L. M.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Radolf, J. D.; Huynh, B. H.; Naylor, S.; Rusnak, F. J. Biol. Chem. 2000, 275, 28439
80. Brioukhanov, A. Appl. Biochem. Microbiol. 2008, 45, 335
81. Li, J.; Noll, B. C.; Schulz, C. E.; Scheidt, W. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 5010
82. Berrett, R. R.; Fitzsimmons, B. W. J. Chem. Soc. A 1967, 525
83. Brennan, S.; Cowan, P. L. Rev. Sci. Instrum. 1992, 63, 850
84. Neese, F. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 125
85. Römelt, M.; Ye, S.; Neese, F. Inorg. Chem. 2008, 48, 784
86. Maganas, D.; Grigoropoulos, A.; Staniland, S. S.; Chatziefthimiou, S. D.; Harrison, A.; Robertson, N.; Kyritsis, P.; Neese, F. Inorg. Chem. 2010, 49, 5079
87. Maganas, D.; Sottini, S.; Kyritsis, P.; Groenen, E. J. J.; Neese, F. Inorg. Chem. 2011, 50, 8741
88. Maganas, D.; Krzystek, J.; Ferentinos, E.; Whyte, A. M.; Robertson, N.; Psycharis, V.; Terzis, A.; Neese, F.; Kyritsis, P. Inorg. Chem. 2012, 51, 7218
89. Ye, S.; Neese, F. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 2344
90. Maurice, R.; Bastardis, R.; deGraaf, C.; Suaud, N.; Mallah, T.; Guihéry, N. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 2977
91. Neese, F.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 1998, 37, 6568
92. Zein, S.; Duboc, C.; Lubitz, W.; Neese, F. Inorg. Chem. 2007, 47, 134
93. Bühl, M.; Reimann, C.; Pantazis, D. A.; Bredow, T.; Neese, F. J. Chem. Theory Comp. 2008, 4, 1449
94. Duboc, C.; Ganyushin, D.; Sivalingam, K.; Collomb, M.-N.; Neese, F. J. Phys. Chem. A 2010, 114, 10750
95. Carmieli, R.; Larsen, T. M.; Reed, G. H.; Zein, S.; Neese, F.; Goldfarb, D. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4240
96. Fraczkiewicz, G.; Bonander, N.; Czernuszewicz, R. S. J. Raman Spectrosc. 1998, 29, 983
97. Lee, Y.; Peters, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4438
98. Chiang, K. P.; Barrett, P. M.; Ding, F.; Smith, J. M.; Kingsley, S.; Brennessel, W. W.; Clark, M. M.; Lachicotte, R. J.; Holland, P. L. Inorg. Chem. 2009, 48, 5106
99. Solomon, E. I.; Szilagyi, R. K.; DeBeer, S.; Basumallick, L. Chem. Rev. 2004, 104, 419
100. Chang, T. K.; Iverson, S. A.; Rodrigues, C. G.; Kiser, C. N.; Lew, A. Y.; Germanas, J. P.; Richards, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 1325
101. Otwinowski, Z.; Minor, W. Methods Enzymol. 1997, 276, 307
102. Adams, P. D.; Afonine, P. V.; Bunkóczi, G.; Chen, V. B.; Davis, I. W.; Echols, N.; Headd, J. J.; Hung, L.-W.; Kapral, G. J.; Grosse-Kunstleve, R. W.; McCoy, A. J.; Moriarty, N. W.; Oeffner, R.; Read, R. J.; Richardson, D. C.; Richardson, J. S.; Terwilliger, T. C.; Zwart, P. H. Acta Cryst. D 2010, 66, 213
103. McRee, D. J. Mol. Graph. 1992, 10, 44
104. Emsley, P.; Lohkamp, B.; Scott, W. G.; Cowtan, K. Acta Cryst. D 2010, 66, 486
105. Brünger, A. T.; Adams, P. D.; Clore, G. M.; DeLano, W. L.; Gros, P.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Jiang, J.-S.; Kuszewski, J.; Nilges, M.; Pannu, N. S.; Read, R. J.; Rice, L. M.; Simonson, T.; Warren, G. L. Acta Cryst. D 1998, 54, 905
106. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098
107. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 33, 8822
108. Weigend, F.; Ahlrichs, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297
109. Pantazis, D. A.; Chen, X.-Y.; Landis, C. R.; Neese, F. J. Chem. Theory Comp. 2008, 4, 908
110. Weigend, F. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 1057
111. Grimme, S.; Antony, J.; Ehrlich, S.; Krieg, H. J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104
112. Klamt, A.; Schuurmann, G. J. Chem. Soc., Perkin 2 1993, 799
113. Neese, F. WIREs Comput. Mol. Sci. 2012, 2, 73
114. Field, M. J. J. Chem. Theory Comp. 2008, 4, 1151
115. Olsson, M. H. M.; Søndergaard, C. R.; Rostkowski, M.; Jensen, J. H. J. Chem. Theory Comp. 2011, 7, 525
116. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
117. Jorgensen, W. L.; Maxwell, D. S.; Tirado-Rives, J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11225
118. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785
119. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648
120. Hess, B. A.; Marian, C. M.; Wahlgren, U.; Gropen, O. Chem. Phys. Lett. 1996, 251, 365
121. Neese, F. J. Chem. Phys. 2005, 122, 034107
122. Ganyushin, D.; Neese, F. J. Chem. Phys. 2006, 125, 024103
123. Angeli, C.; Cimiraglia, R.; Evangelisti, S.; Leininger, T.; Malrieu, J. P. J. Chem. Phys. 2001, 114, 10252
124. Angeli, C.; Cimiraglia, R.; Malrieu, J.-P. J. Chem. Phys. 2002, 117, 9138