Structural transitions of transmembrane helix 6 in the formation of Metarhodopsin i

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 35, 2012, Pages 10477-10489

  Eilers, Markus ^a   Goncalves, Joseph A ^a   Ahuja, Shivani ^a,d   Kirkup, Colleen ^a   Hirshfeld, Amiram ^b   Simmerling, Carlos ^a   Reeves, Philip J ^c   Sheves, Mordechai ^b   Smith, Steven O ^a  

^a STONY BROOK UNIVERSITY   (United States)

^b WEIZMANN INSTITUTE OF SCIENCE   (Israel)

^c UNIVERSITY OF ESSEX   (United Kingdom)

^d GENENTECH INC   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOCHEMISTRY; CHROMOPHORES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; OPHTHALMOLOGY;

ACTIVE STATE; CIS-TRANS PHOTOISOMERIZATION; CONFORMATIONAL CHANGE; DARK STATE; DIPOLAR RECOUPLING; G PROTEIN; G PROTEIN COUPLED RECEPTORS; INTERHELICAL CONTACTS; SALT BRIDGES; SEQUENCE OF EVENTS; SOLID STATE NMR; STRUCTURAL CHANGE; STRUCTURAL TRANSITIONS; TRANSMEMBRANE HELICES; VISUAL PIGMENTS;

ALDEHYDES;

EID: 84865974346     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp3019183     Document Type: Article

References (91)

1. Smith, S. O. Annu. Rev. Biophys. 2010, 39, 309-328
2. Palczewski, K. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 743-767
3. Farrens, D. L.; Altenbach, C.; Yang, K.; Hubbell, W. L.; Khorana, H. G. Science 1996, 274, 768-770
4. Palczewski, K.; Kumasaka, T.; Hori, T.; Behnke, C. A.; Motoshima, H.; Fox, B. A.; Le Trong, I.; Teller, D. C.; Okada, T.; Stenkamp, R. E.; Yamamoto, M.; Miyano, M. Science 2000, 289, 739-745
5. Scheerer, P.; Park, J. H.; Hildebrand, P. W.; Kim, Y. J.; Krauss, N.; Choe, H. W.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P. Nature 2008, 455, 497-502
6. Park, J. H.; Scheerer, P.; Hofmann, K. P.; Choe, H. W.; Ernst, O. P. Nature 2008, 454, 183-187
7. Altenbach, C.; Kusnetzow, A. K.; Ernst, O. P.; Hofmann, K. P.; Hubbell, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 7439-7444
8. Rasmussen, S. G. F.; Choi, H. J.; Fung, J. J.; Pardon, E.; Casarosa, P.; Chae, P. S.; DeVree, B. T.; Rosenbaum, D. M.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Schnapp, A.; Konetzki, I.; Sunahara, R. K.; Gellman, S. H.; Pautsch, A.; Steyaert, J.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 469, 175-180
9. Rasmussen, S. G. F.; DeVree, B. T.; Zou, Y.; Kruse, A. C.; Chung, K. Y.; Kobilka, T. S.; Thian, F. S.; Chae, P. S.; Pardon, E.; Calinski, D.; Mathiesen, J. M.; Shah, S. T. A.; Lyons, J. A.; Caffrey, M.; Gellman, S. H.; Steyaert, J.; Skiniotis, G.; Weis, W. I.; Sunahara, R. K.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 477, 549-555
10. Rosenbaum, D. M.; Zhang, C.; Lyons, J. A.; Holl, R.; Aragao, D.; Arlow, D. H.; Rasmussen, S. G. F.; Choi, H. J.; DeVree, B. T.; Sunahara, R. K.; Chae, P. S.; Gellman, S. H.; Dror, R. O.; Shaw, D. E.; Weis, W. I.; Caffrey, M.; Gmeiner, P.; Kobilka, B. K. Nature 2011, 469, 236-240
11. Xu, F.; Wu, H. X.; Katritch, V.; Han, G. W.; Jacobson, K. A.; Gao, Z. G.; Cherezov, V.; Stevens, R. C. Science 2011, 332, 322-327
12. Warne, T.; Moukhametzianov, R.; Baker, J. G.; Nehmé, R.; Edwards, P. C.; Leslie, A. G. W.; Schertler, G. F. X.; Tate, C. G. Nature 2011, 469, 241-244
13. Deupi, X.; Kobilka, B. K. Physiology 2010, 25, 293-303
14. Eyring, G.; Curry, B.; Broek, A.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. Biochemistry 1982, 21, 384-393
15. Cooper, A. Nature 1979, 282, 531-533
16. Doukas, A. G.; Aton, B.; Callender, R. H.; Ebrey, T. G. Biochemistry 1978, 17, 2430-2435
17. Verdegem, P. J. E.; Bovee-Geurts, P. H. M.; De Grip, W. J.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M. Biochemistry 1999, 38, 11316-11324
18. Feng, X.; Verdegem, P. J. E.; Eden, M.; Sandström, D.; Lee, Y. K.; Bovee-Geurts, P. H. M.; De Grip, W. J.; Lugtenburg, J.; de Groot, H. J. M.; Levitt, M. H. J. Biomol. NMR 2000, 16, 1-8
19. Pan, D. H.; Mathies, R. A. Biochemistry 2001, 40, 7929-7936
20. Ruprecht, J. J.; Mielke, T.; Vogel, R.; Villa, C.; Schertler, G. F. X. EMBO J. 2004, 23, 3609-3620
21. Beck, M.; Sakmar, T. P.; Siebert, F. Biochemistry 1998, 37, 7630-7639
22. Ahuja, S.; Hornak, V.; Yan, E. C. Y.; Syrett, N.; Goncalves, J. A.; Hirshfeld, A.; Ziliox, M.; Sakmar, T. P.; Sheves, M.; Reeves, P. J.; Smith, S. O.; Eilers, M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 168-175
23. Ye, S. X.; Zaitseva, E.; Caltabiano, G.; Schertler, G. F. X.; Sakmar, T. P.; Deupi, X.; Vogel, R. Nature 2010, 464, 1386-1389
24. Paulsen, R.; Bentrop, J. Nature 1983, 302, 417-419
25. Pulvermüller, A.; Palczewski, K.; Hofmann, K. P. Biochemistry 1993, 32, 14082-14088
26. Tachibanaki, S.; Imai, H.; Mizukami, T.; Okada, T.; Imamoto, Y.; Matsuda, T.; Fukada, Y.; Terakita, A.; Shichida, Y. Biochemistry 1997, 36, 14173-14180
27. Tachibanaki, S.; Imai, H.; Terakita, A.; Shichida, Y. FEBS Lett. 1998, 425, 126-130
28. Spooner, P. J. R.; Sharples, J. M.; Goodall, S. C.; Seedorf, H.; Verhoeven, M. A.; Lugtenburg, J.; Bovee-Geurts, P. H. M.; DeGrip, W. J.; Watts, A. Biochemistry 2003, 42, 13371-13378
29. Salgado, G. F. J.; Struts, A. V.; Tanaka, K.; Krane, S.; Nakanishi, K.; Brown, M. F. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11067-11071
30. Franke, R. R.; Sakmar, T. P.; Graham, R. M.; Khorana, H. G. J. Biol. Chem. 1992, 267, 14767-14774
31. Resek, J. F.; Farahbakhsh, Z. T.; Hubbell, W. L.; Khorana, H. G. Biochemistry 1993, 32, 12025-12032
32. Yan, E. C. Y.; Kazmi, M. A.; Ganim, Z.; Hou, J. M.; Pan, D. H.; Chang, B. S. W.; Sakmar, T. P.; Mathies, R. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 9262-9267
33. Matthews, R. G.; Hubbard, R.; Brown, P. K.; Wald, G. J. Gen. Physiol. 1963, 47, 215-240
34. Kiefer, H.; Krieger, J.; Olszewski, J. D.; Von Heijne, G.; Prestwich, G. D.; Breer, H. Biochemistry 1996, 35, 16077-16084
35. Reeves, P. J.; Kim, J. M.; Khorana, H. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 13413-13418
36. Eilers, M.; Reeves, P. J.; Ying, W. W.; Khorana, H. G.; Smith, S. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 487-492
37. Bennett, A. E.; Rienstra, C. M.; Auger, M.; Lakshmi, K. V.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 6951-6958
38. Fung, B. M.; Khitrin, A. K.; Ermolaev, K. J. Magn. Reson. 2000, 142, 97-101
39. Wang, J. X.; Balazs, Y. S.; Thompson, L. K. Biochemistry 1997, 36, 1699-1703
40. Markley, J. L.; Bax, A.; Arata, Y.; Hilbers, C. W.; Kaptein, R.; Sykes, B. D.; Wright, P. E.; Wüthrich, K. J. Biomol. NMR 1998, 12, 1-23
41. Harbison, G. S.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Biochemistry 1983, 22, 1-4
42. Getmanova, E.; Patel, A. B.; Klein-Seetharaman, J.; Loewen, M. C.; Reeves, P. J.; Friedman, N.; Sheves, M.; Smith, S. O.; Khorana, H. G. Biochemistry 2004, 43, 1126-1133
43. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Kale, L.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781-1802
44. MacKerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400-1415
45. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellott, M.; Dunbrack, R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E.; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Wiorkiewicz-Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586-3616
46. Yin, D. X.; Mackerell, A. D. J. Comput. Chem. 1998, 19, 334-348
47. Feller, S. E.; Gawrisch, K.; MacKerell, A. D. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 318-326
48. Feller, S. E.; MacKerell, A. D. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 7510-7515
49. Feller, S. E.; Yin, D. X.; Pastor, R. W.; MacKerell, A. D. Biophys. J. 1997, 73, 2269-2279
50. MacKerell, A. D. J. Chim. Phys. Phys.-Chim. Biol. 1997, 94, 1436-1447
51. Beglov, D.; Roux, B. J. Chem. Phys. 1994, 100, 9050-9063
52. Klauda, J. B.; Brooks, B. R.; MacKerell, A. D.; Venable, R. M.; Pastor, R. W. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 5300-5311
53. Saam, J.; Tajkhorshid, E.; Hayashi, S.; Schulten, K. Biophys. J. 2002, 83, 3097-3112
54. Nakamichi, H.; Okada, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 12729-12734
55. Jo, S.; Lim, J. B.; Klauda, J. B.; Im, W. Biophys. J. 2009, 97, 50-58
56. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38
57. Ahuja, S.; Eilers, M.; Hirshfeld, A.; Yan, E. C. Y.; Ziliox, M.; Sakmar, T. P.; Sheves, M.; Smith, S. O. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 15160-15169
58. Hornak, V.; Ahuja, S.; Eilers, M.; Goncalves, J. A.; Sheves, M.; Reeves, P. J.; Smith, S. O. J. Mol. Biol. 2010, 396, 510-527
59. Vogel, R.; Siebert, F.; Mathias, G.; Tavan, P.; Fan, G. B.; Sheves, M. Biochemistry 2003, 42, 9863-9874
60. Kusnetzow, A. K.; Altenbach, C.; Hubbell, W. L. Biochemistry 2006, 45, 5538-5550
61. Ahuja, S.; Crocker, E.; Eilers, M.; Hornak, V.; Hirshfeld, A.; Ziliox, M.; Syrett, N.; Reeves, P. J.; Khorana, H. G.; Sheves, M.; Smith, S. O. J. Biol. Chem. 2009, 284, 10190-10201
62. Herzfeld, J.; Das Gupta, S. K.; Farrar, M. R.; Harbison, G. S.; McDermott, A. E.; Pelletier, S. L.; Raleigh, D. P.; Smith, S. O.; Winkel, C.; Lugtenburg, J.; Griffin, R. G. Biochemistry 1990, 29, 5567-5574
63. Goncalves, J. A.; South, K.; Ahuja, S.; Zaitseva, E.; Opefi, C. A.; Eilers, M.; Vogel, R.; Reeves, P. J.; Smith, S. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 19861-19866
64. Goncalves, J. A.; Ahuja, S.; Erfani, S.; Eilers, M.; Smith, S. O. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2010, 57, 159-180
65. Patel, A. B.; Crocker, E.; Reeves, P. J.; Getmanova, E. V.; Eilers, M.; Khorana, H. G.; Smith, S. O. J. Mol. Biol. 2005, 347, 803-812
66. Choe, H. W.; Kim, Y. J.; Park, J. H.; Morizumi, T.; Pai, E. F.; Krauss, N.; Hofmann, K. P.; Scheerer, P.; Ernst, O. P. Nature 2011, 471, 651-655
67. Katayama, K.; Furutani, Y.; Kandori, H. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 9039-9046
68. Ratner, V. L.; Bagirov, I. G.; Fesenko, E. E. Vision Res. 1981, 21, 251-253
69. Unal, H.; Jagannathan, R.; Bhat, M. B.; Karnik, S. S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 16341-16350
70. Okada, T.; Fujiyoshi, Y.; Silow, M.; Navarro, J.; Landau, E. M.; Shichida, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 5982-5987
71. Lüdeke, S.; Beck, R.; Yan, E. C. Y.; Sakmar, T. P.; Siebert, F.; Vogel, R. J. Mol. Biol. 2005, 353, 345-356
72. Knierim, B.; Hofmann, K. P.; Ernst, O. P.; Hubbell, W. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 20290-20295
73. Sheikh, S. P.; Zvyaga, T. A.; Lichtarge, O.; Sakmar, T. P.; Bourne, H. R. Nature 1996, 383, 347-350
74. Struts, A. V.; Salgado, G. F. J.; Martínez-Mayorga, K.; Brown, M. F. Nat. Struct. Mol. Biol. 2011, 18, 392-394
75. Crocker, E.; Eilers, M.; Ahuja, S.; Hornak, V.; Hirshfeld, A.; Sheves, M.; Smith, S. O. J. Mol. Biol. 2006, 357, 163-172
76. Grossfield, A.; Pitman, M. C.; Feller, S. E.; Soubias, O.; Gawrisch, K. J. Mol. Biol. 2008, 381, 478-486
77. Fahmy, K.; Jäger, F.; Beck, M.; Zvyaga, T. A.; Sakmar, T. P.; Siebert, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 10206-10210
78. Nakamichi, H.; Okada, T. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 4270-4273
79. Standfuss, J.; Edwards, P. C.; D'Antona, A.; Fransen, M.; Xie, G.; Oprian, D. D.; Schertler, G. F. Nature 2011, 471, 656-660
80. Mahalingam, M.; Martinez-Mayorga, K.; Brown, M. F.; Vogel, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 17795-17800
81. Ye, S. X.; Huber, T.; Vogel, R.; Sakmar, T. P. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 397-399
82. Cherezov, V.; Rosenbaum, D. M.; Hanson, M. A.; Rasmussen, S. G. F.; Thian, F. S.; Kobilka, T. S.; Choi, H. J.; Kuhn, P.; Weis, W. I.; Kobilka, B. K.; Stevens, R. C. Science 2007, 318, 1258-1265
83. Warne, T.; Serrano-Vega, M. J.; Baker, J. G.; Moukhametzianov, R.; Edwards, P. C.; Henderson, R.; Leslie, A. G.; Tate, C. G.; Schertler, G. F. X. Nature 2008, 454, 486-491
84. Jaakola, V. P.; Griffith, M. T.; Hanson, M. A.; Cherezov, V.; Chien, E. Y. T.; Lane, J. R.; Ijzerman, A. P.; Stevens, R. C. Science 2008, 322, 1211-1217
85. Chien, E. Y. T.; Liu, W.; Zhao, Q. A.; Katritch, V.; Han, G. W.; Hanson, M. A.; Shi, L.; Newman, A. H.; Javitch, J. A.; Cherezov, V.; Stevens, R. C. Science 2010, 330, 1091-1095
86. Moukhametzianov, R.; Warne, T.; Edwards, P. C.; Serrano-Vega, M. J.; Leslie, A. G.; Tate, C. G.; Schertler, G. F. X. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 8228-8232
87. Ballesteros, J. A.; Weinstein, H. Methods Neurosci. 1995, 25, 366-428
88. Ahuja, S.; Smith, S. O. Trends Pharmacol. Sci. 2009, 30, 494-502
89. Parkes, J. H.; Liebman, P. A. Biochemistry 1984, 23, 5054-5061
90. Epps, J.; Lewis, J. W.; Szundi, I.; Kliger, D. S. Photochem. Photobiol. 2006, 82, 1436-1441
91. Furutani, Y.; Kandori, H.; Shichida, Y. Biochemistry 2003, 42, 8494-8500